黑角卷尾猴（Sapajus nigritus cucullatus）胃肠道寄生虫动态与水文气候变率的关联：基于标准化降水蒸散指数（SPEI）的亚热带大西洋森林研究

《Frontiers in Veterinary Science》：Hydroclimatic variability is associated with gastrointestinal parasite dynamics in black-horned capuchins (Sapajus nigritus cucullatus) in the Atlantic Forest of Argentina

　　

理解野生动物寄生虫动态的环境驱动因素，对于在气候变化背景下预测疾病风险至关重要。研究人员调查了栖息于阿根廷大西洋森林（米西奥内斯省）的野生黑角卷尾猴（Sapajus nigritus cucullatus）中气候变量与胃肠道寄生虫模式之间的关系。研究于2019年5月至2021年11月期间，在两个研究地点（COR：25°51′S，53°57′W；YL：25°34′S，54°4′W）共采集131份粪便样本，并采用浮聚法和自然沉淀法进行分析。环境数据（温度、湿度和降水）取自NASA MERRA-2再分析资料，并使用标准化降水蒸散指数（SPEI，3个月尺度）表征水分可利用性。广义线性混合模型（GLMM）表明，SPEI是最具信息量的环境预测因子：寄生虫检出频率和丰富度均与较湿润条件（较高的SPEI值）呈正相关，而季节类别未显示显著效应。在类群水平上，Strongyloides sp.的出现随SPEI升高而增加，杆形目（rhabditoid）幼虫随相对湿度升高而增加，而膜壳科（Hymenolepididae）随湿度升高而减少。这些发现表明，水分可利用性的连续变异而非离散的季节类别，能更好地捕捉该亚热带系统中的寄生虫动态。SPEI作为整合性指数，在捕捉环境驱动的寄生虫群落变异方面具有重要价值，尤其是在2019–2021年区域干旱及2020年拉尼娜（La Ni?a）事件 onset 等显著气候异常背景下。将此类指数纳入野生动物疾病生态学研究，有望改善持续气候变化下寄生虫动态的预测与监测。

论文解读

一、研究背景与问题

胃肠道寄生虫是野生动物群落中普遍存在的组成部分，其流行率和丰富度受多种生物与环境因素影响。许多胃肠道蠕虫和原虫虽为专性体内寄生虫，但其生活史中自由生活阶段（虫卵、包囊和幼虫）必须在宿主体外环境中发育和存续，因而对外界微环境条件高度敏感。温度、湿度和降水等气候条件在调节寄生虫的分布、传播和发育中起关键作用。然而，温度、湿度和降水之间往往存在强相关性，难以厘清各自对宿主—寄生虫相互作用的独立贡献。

既往寄生虫学研究多依赖宽泛的季节类别（如湿季与干季，或四个日历季节）作为环境变异的代理指标。这一方法在具有明显降雨格局的热带系统中可能有效，但在亚热带地区如巴拉那河上游大西洋森林（UPAF）则可能不适用——该区域降水全年分布不规则，并包含多变的干旱期。在此类背景下，离散的季节分类可能无法捕捉相关的环境变异，凸显了采用连续或整合性气候变量的价值。

标准化降水蒸散指数（SPEI）是一种多尺度干旱指数，整合了降水和大气蒸发需求信息，能够捕捉环境的净水量平衡，对干湿期均敏感。在3个月时间尺度上，SPEI可用于检测与季节波动相对应的短期至中期水分可利用性变化。尽管SPEI已在农业和水文科学中广泛应用，其在疾病生态学和寄生虫学中的使用仍处于起步阶段。已有证据表明，整合水量平衡成分的复合干旱指数可能比单一气候变量更有效地捕捉与病原传播相关的环境条件。然而，SPEI在野生动物寄生虫学中的潜力尚未得到充分检验，此前尚无研究探讨其在新大陆猴类（platyrrhine primates）胃肠道寄生虫动态中的适用性。

大西洋森林是全球生物多样性最丰富且受威胁最严重的生物群系之一，原始面积约170万平方公里，超过92%已因人为土地利用变化而丧失。UPAF是该生物群系中面积最大的生态区，原始覆盖约471,200平方公里，如今是一个高度破碎化且气候异质性的亚热带系统。阿根廷米西奥内斯省保留了约50%的原始森林覆盖，是UPAF生物多样性的关键庇护所。黑角卷尾猴（Sapajus nigritus cucullatus）的分布局限于大西洋森林，为昼行性树栖灵长类，食性为广义的 frugivorous-insectivorous（以果实和昆虫为主）。该物种在阿根廷被列为易危（Vulnerable）物种，其栖息地与农业、畜牧业和林业种植园等人类活动高度重叠，地面觅食习性和接近人类改造环境的特性增加了其接触多种胃肠道寄生虫的风险。

二、研究设计与主要技术方法

研究人员在阿根廷米西奥内斯省Manuel Belgrano县的UPAF开展研究，选取两个研究地点：Corredor Biológico Urugua-í–Foerster（COR）和Yacutinga Lodge（YL），两地相距不到30公里，气候条件相似。每个地点监测一个黑角卷尾猴社会群体，COR群体12–16只个体，活动范围394公顷；YL群体30–35只个体，活动范围241公顷。粪便样本于2019年5月至2021年11月分两个阶段采集，共获得131份样本，第一阶段（2019年5月至2020年3月）为直接跟随群体时的机会性采集，因COVID-19限制中断；第二阶段（2021年1月至11月）在机构生物安全规程下恢复，并引入经过训练的检测犬以提高粪便回收率。所有样本均在直接目视确认排便个体后采集，以10%福尔马林保存。

寄生虫学分析采用标准粪检技术：Sheather糖溶液浮聚法（比重1.250–1.270）和自然沉淀法，每份样本在光学显微镜下双重复检。寄生虫阶段（虫卵、包囊和幼虫）拍照测量并鉴定至尽可能低的分类水平。气候数据取自NASA MERRA-2再分析系统，提取或推导以下变量：平均温度（tmed）、相对湿度（hmed）、降水（precip）和3个月尺度的SPEI（SPEI-3）。SPEI使用R语言SPEI包按月计算，每个月度值汇总当月及前两个月的累积水量平衡。季节按夏季（1–3月）、秋季（4–6月）、冬季（7–9月）和春季（10–12月）分类。所有气候变量以月分辨率推导并按样本采集月份分配，环境预测因子在研究期间共取14个值。

统计分析采用广义线性混合模型（GLMM），以寄生虫频率（PF，至少检出一种寄生虫类群的样本比例）和寄生虫丰富度（PR，每份样本检出的不同寄生虫类群数）为响应变量。季节、SPEI、平均温度、降水和相对湿度作为固定效应，社会群体（COR和YL）和日历年份作为交叉随机截距。通过方差膨胀因子（VIF）评估多重共线性，VIF>5为问题阈值，辅以两两Pearson相关分析。由于降水和平均温度分别与SPEI和相对湿度高度共线而被剔除，简化候选模型包含季节、SPEI和相对湿度的所有组合。寄生虫频率以二项分布和logit链接建模，寄生虫丰富度使用泊松（或负二项）分布。所有候选模型与相应零模型通过似然比检验（LRT）比较，多个模型显著时以最低赤池信息准则（AIC）选择最优模型。类群特异性分析对每个寄生虫类群分别拟合GLMM，以每份样本的二元存在/缺失为响应变量，检出少于5份样本的稀有类群被排除。最终模型进行残差诊断，包括均匀性（Kolmogorov–Smirnov检验）、过度离散、离群值、零膨胀和残差时间自相关（Durbin–Watson检验）。所有分析在R 4.2.2中完成。

三、研究结果

环境条件：研究期间（2019–2021），平均气温范围为15.1–30.9°C（绝对最低?1.0°C，绝对最高39.7°C），平均相对湿度为47–89%，日降水量为5.3–305.9 mm。3个月尺度的SPEI揭示了显著的水文气候变率：条件以干旱为主，仅有三个湿润期（SPEI>0）穿插于长期干旱事件（SPEI<0）之间。2020年和2021年末记录了极端干旱条件（SPEI

寄生虫群落动态的环境预测因子：131份粪便样本中，至少检出一种寄生虫类群的样本占45.8%（60/131），COR为43.1%（22/51），YL为47.5%（38/80）。共鉴定出15个不同类群，涵盖原虫、线虫、棘头虫和绦虫。两两Pearson相关分析确认了候选环境变量间的强共线性，特别是降水与平均温度（r=?0.74，p<0.001）、降水与相对湿度（r=0.74，p<0.001）、平均温度与相对湿度（r=?0.56，p<0.001）、SPEI与降水（r=0.41，p<0.001）以及SPEI与平均温度（r=?0.61，p<0.001）。简化模型（响应变量~季节+SPEI+相对湿度）显示可忽略的共线性（SPEI和相对湿度VIF均为1.06）。

在整体寄生虫群落指标方面，SPEI是唯一显著的预测因子，季节在任何模型中均不显著。寄生虫频率随SPEI显著增加（β=0.375±0.169，OR=1.46，95%CI: 1.04–2.03，χ2=5.12，p=0.02），表明较湿润条件与较高的寄生概率相关。寄生虫丰富度以负二项分布建模，显示与SPEI相同的正向趋势（β=0.223±0.112，IRR=1.25，95%CI: 1.00–1.56，χ2=3.45，p=0.04），但该关系相对较弱且处于临界显著水平。丰富度模型未检测到过度离散（p=0.94）或零膨胀（p=0.86）。

类群特异性响应：杆形目（rhabditoid）幼虫的出现与平均相对湿度呈正相关（β=0.082±0.036，OR=1.09，95%CI: 1.01–1.17，χ2=6.00，p=0.01）；膜壳科（Hymenolepididae）的出现随相对湿度升高而降低（β=?0.058±0.029，OR=0.94，95%CI: 0.89–1.00，χ2=4.23，p=0.04）；Strongyloides sp.的出现随SPEI升高而增加（β=0.541±0.241，OR=1.72，95%CI: 1.07–2.76，χ2=4.46，p=0.03）。所有最终模型的残差诊断均显示拟合充分，无显著偏离均匀性、离散度、离群值或残差时间自相关。

四、讨论与结论

研究结果表明，较高的SPEI值与黑角卷尾猴胃肠道寄生虫频率和丰富度的显著升高相关，SPEI也是Strongyloides sp.出现的主要预测因子。然而，水分对寄生虫动态的影响并非由单一变量捕捉：平均相对湿度成为膜壳科和杆形目幼虫的显著预测因子。季节类别在任何模型中均不显著。这些结果共同表明，连续的水分相关变量（SPEI、相对湿度）优于离散的季节分类，而不同寄生虫类群似乎响应水分状况的不同侧面。

SPEI捕捉了传统四季分类方案在很大程度上遗漏的水分状况方面，因为它整合了水量平衡而非将水分和温度视为固定的季节标签。SPEI与相对湿度仅弱相关具有生物学意义：相对湿度反映寄生虫阶段排出后瞬时经历的大气条件，而SPEI反映前几个月的累积水分亏缺或盈余——即自由生活阶段实际存续的土壤和落叶层是否已足够湿润以利于存活和感染性。此类水分亏缺对寄生虫传播动态的累积、滞后效应已在其他宿主—寄生虫系统中通过标准化干旱指数在可比的多月时间尺度上得到记录。SPEI与平均温度之间更强的负相关符合这一解释，因为该区域的干旱事件与更温暖、蒸发更强的时期重合，将水分敏感传播阶段推离最优条件。

SPEI与寄生虫频率和丰富度的正相关与文献中湿润条件有利于胃肠道寄生虫感染阶段存活和传播的结论一致。通过将降水、温度和湿度整合为单一水量平衡指标，SPEI既减少了这些变量间共线性带来的分析挑战，也为自由生活寄生虫阶段经历的水分条件提供了生物学上有意义的代理。然而，SPEI-3与寄生虫丰富度之间的正相关应谨慎解读：虽然关系具有统计显著性，但效应相对临界，置信区间仅勉强排除零值；且评估了多个寄生虫群落和类群水平模型，增加了偶然获得临界显著结果的可能性。因此，SPEI-3与寄生虫丰富度之间的关联应视为提示性而非确定性，尤其考虑到独立月度气候条件的数量有限。

研究期间（2019–2021）恰逢南美生物群系记录的最严重水文干旱之一，该干旱始于2019年的区域水分亏缺，并于2020年随多年拉尼娜事件 onset 而加剧。2019–2022年事件被列为南美东南部过去七十年中前五大干旱事件之一。这一自然气候变率提供了有用的水分条件梯度，SPEI值在单一多年采样设计内从极端干旱（SPEI+1.5）。由于未发生极端湿润事件（SPEI>+2.0），模型无法推断洪水条件下的寄生虫动态。

Strongyloides sp.的响应与其直接生活史一致——自由生活幼虫在土壤中发育后才感染宿主。湿润土壤对幼虫存活和发育至关重要，使该属对环境水分高度敏感。杆形目幼虫与相对湿度的强正相关符合预期，因为水分可防止脱水和增加这些环境暴露阶段的存活率。相比之下，膜壳科与平均湿度的负相关可能反映由宿主觅食行为介导的间接生态机制而非对寄生虫生物学的直接影响：膜壳科为间接生活史的绦虫，需节肢动物中间宿主。黑角卷尾猴在果实 availability 下降的较冷较干时期增加无脊椎动物消费，较低湿度条件可能与增加节肢动物觅食相关，从而提升接触感染性中间宿主的风险。

季节类别缺乏显著效应表明，这些分类未能充分捕捉与该系统寄生虫动态相关的环境变率，支持了在缺乏明确旱季的亚热带系统中，连续水量平衡指标如SPEI优于离散季节分类的预测。在长期干旱期间，研究区域卷尾猴被观察到改变行为，包括使用竹子作为替代水源和食物，此类对干旱胁迫的行为响应可能改变宿主—寄生虫接触率和免疫功能。干旱条件下观察到的较低寄生虫频率和丰富度可能既反映感染阶段环境存活率降低，也反映宿主行为和生理介导的间接效应。

研究存在若干局限性：SPEI和相对湿度以月分辨率推导，同一月份内采集的所有样本共享相同气候值，131份粪便样本对应的环境预测因子仅为14个独立的月份×年份组合；样本来自两个社会群体且无法归属到个体识别动物，同一研究期间内对相同个体的重复采样无法排除；COVID-19限制造成的采样间隔不规则限制了正式滞后分析的可用时间分辨率；缺乏宿主水平变量（如体况或生理应激指标）难以区分环境对寄生虫自由生活阶段的直接效应与通过宿主易感性介导的间接效应。

总体而言，研究发现较湿润的水文气候条件与较高的寄生虫检出率以及较小程度的寄生虫类群丰富度相关。这一区分很重要，因为统计显著性不一定意味着强生态效应，尤其在独立气候条件数量有限的情况下。在此背景下，观察到的关联提供了水文气候变率可能影响寄生虫动态的证据，但不应被解读为气候对寄生虫传播的因果效应。通过捕捉水量平衡的连续变异，SPEI为寄生虫自由生活阶段经历的条件提供了生物学上有意义的代理，在传统季节框架可能无法代表气候复杂性的亚热带地区尤为有价值。将此类指数纳入野生动物疾病生态学可提高持续环境变化下寄生虫动态的检测、解释和预测能力。

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