综述：马六甲疥螨（Oudemans）（蜱螨目：疥螨科）在低温胁迫下的适应机制：表型、生理及转录组的多维度分析

《Journal of Stored Products Research》：Adaptation mechanisms of Cheyletus malaccensis (Oudemans) (Acari: Cheyletidae) under low-temperature stress: A multi-dimensional analysis of phenotype, physiology, and transcriptome

高永福|王世波|薛鼎荣|夏立源|郭东泉|王忠明|吴毅中国国家粮食和战略储备管理局国家粮食储藏物流工程研究中心，北京市西城区白万庄街11号，邮编100037摘要马来捕螨虫是一种具有潜力的捕食性螨类，可用于控制储粮害虫，但其低温适应机制目前尚不完全清楚。本研究系统评估了马来捕螨虫在五种不同恒定低温（5、10、15、20和25℃）下，经过2小时、2天和5天暴露后的表型、生理及转录组反应。表型检测表明，低温预适应显著缩短了冷昏迷恢复时间，而其存活率受复杂的温度-时间相互作用影响，在20℃下暴露2天或5天后死亡率最低，约为3.5%。酶活性测定结果显示，超氧化物歧化酶、谷胱甘肽过氧化物酶和海藻糖酶是该螨类低温适应的三大核心生理机制，其中超氧化物歧化酶活性对低温敏感，且随温度下降而降低；谷胱甘肽过氧化物酶在长期极端低温条件下活性显著升高；海藻糖酶活性在所有低温处理组中均保持较高水平。转录组分析揭示出“快速防御、稳态重建、长期适应准备”的动态分子响应模式：短期低温适应（2小时）依次激活结构重塑、蛋白质质量调控以及整体生存应急程序，而长期适应（2天、5天）则表现为在10℃时自噬作用与泛素-蛋白酶体系统的协同激活，以及在5℃时胰岛素/TOR信号通路的显著调节，这表明该螨类可能进入了类似滞育的预备状态。总体而言，我们的研究结果表明马来捕螨虫具有复杂且动态的低温适应能力，为优化其在储粮害虫生物防治中的低温储存及季节性释放策略提供了实验依据。引言马来捕螨虫属于捕螨科原鞭亚目，是控制储粮害虫的重要生物防治物种（Arco等人，2025）。它在综合害虫管理中具有重要价值，因其猎物范围广、繁殖率高，在适宜条件下种群增长迅速（Wu，2023）。研究表明，它能有效控制如谷蠹、苏里南米象、玉米象和多米尼加谷盗等害虫的卵及幼虫，尤其是雌性个体对书虱和扁谷甲的幼虫有较强控制效果（Arco等人，2025；Han等人，2025；He等人，2016；Hu等人，2025；Lan等人，2020；Sun等人，2020；Wu，2023）。温度是影响节肢动物生存、发育、行为及地理分布的关键环境因素。在产后处理中，低温储粮作为一种非化学手段被广泛用于抑制储粮害虫的生长和繁殖活动（Jian，2024）。然而，许多节肢动物物种具有生理可塑性和适应性反应，使其能够耐受不良环境条件，这可能会降低低温控制策略的长期效果。快速冷硬化和冷适应是两种表型可塑性表现，可使昆虫在面对低温时提高耐寒能力。快速冷硬化可在几分钟到几小时内发生，而冷适应通常需要几天到几周的暴露时间（Teets和Denlinger，2013）。一项针对植绥螨快速冷硬化表型可塑性的研究显示，该物种在所有发育阶段都具有快速冷硬化能力，且冷适应不会对其捕食能力产生负面影响（Li等人，2022）。冷适应还能提高双尾植绥螨的耐寒性，并使其在30天低温储藏后仍能保持捕食能力（Tang等人，2025）。了解表型、生理和分子层面的耐寒机制对于制定精准且可持续的害虫管理方法至关重要。以往对其他节肢动物的研究表明，耐寒性既受温度强度的影响，也受暴露时间的影响，且不同发育阶段的反应可能存在显著差异（Chen等人，2010）。在果蝇中，冷暴露的持续时间和强度决定了冷应激的积累速度和死亡率（Tarapacki等人，2021）。Cao等人通过不同的适应方案和暴露时间证明，棕榈蓟马对热应激和冷应激均表现出表型可塑性（Cao等人，2024）。例如，Macmillan等人对黑腹果蝇的研究充分展示了复杂的多态性冷反应及其在实际应用中的重要性（Macmillan等人，2016）。这些研究都强调了在评估害虫耐寒性时需同时考虑温度和暴露时间。许多昆虫能够在单一代内通过生理变化快速应对极端胁迫，这种现象被称为表型可塑性（Chown和Terblanche，2006）。表型可塑性是指特定基因型中某一性状的表达程度会因环境变化而发生改变。昆虫在暴露于低但非致死温度时会出现运动能力暂时丧失的现象，即冷昏迷，这是对非致死低温的生理反应（Gerken等人，2016）。冷昏迷恢复时间常被用作评估昆虫耐寒性的指标，它表示昆虫从冷诱导的昏迷状态中恢复所需的时间（Ransberry等人，2011）。尽管由于不同温度下触发的耐寒机制不同，且越冬过程中还涉及需要不可逆生理和发育变化的休眠与滞育现象，昆虫对低温的反应可能较为复杂（Sgrò等人，2016），但冷昏迷恢复时间仍是一种简便的耐寒性评估方法，尤其适用于评估暴露个体在存活状态下的耐寒能力。节肢动物的耐寒性涉及一系列协同反应，包括抗氧化防御系统的调节、抗冻物质的积累、膜流动性的调整以及应激响应基因的转录重编程（Grgac等人，2022）。例如，超氧化物歧化酶和过氧化氢酶等抗氧化酶在减轻低温引起的氧化损伤中起着关键作用，而在经过冷适应的昆虫体内，这些酶的活性会发生变化。一项针对菠萝果蝇的研究发现，冷适应显著提高了超氧化物歧化酶和过氧化氢酶的表达水平，从而增强了昆虫抵御低温诱导的氧化应激的能力（Teets和Macmillan，2024；Ylmaz等人，2025）。同样，在谷蛾中，低温诱导的抗氧化酶活性增加有助于减少氧化损伤，提高其在低温环境中的存活率。这些研究结果进一步强调了氧化应激调控在低温适应中的重要性（Shi等人，2025）。此外，在一种重要的储粮害虫——谷象中，低温暴露会引发糖代谢的变化，导致作为抗冻物质的海藻糖合成关键酶——海藻糖-6-磷酸合成酶的活性上升（Mohammadzadeh和Izadi，2018）。转录组测序常被用于研究基因型与表型之间的关系，它有助于识别环境胁迫下与脂质代谢、能量代谢及免疫反应相关的关键通路（Gao等人，2025）。在面临低温胁迫的昆虫中，转录组研究已发现了与冷适应相关的关键基因和通路，包括信号级联反应、自噬相关过程以及糖代谢途径（Macmillan等人，2016）。在黑腹果蝇中，转录组分析显示，在低温胁迫下与自噬相关的基因会被显著激活，这表明自噬在长期低温暴露期间维持细胞完整性和能量平衡方面起着重要作用（Tomá.tětina等人，2019）。尽管在昆虫研究领域已有诸多进展，但对于生活在储粮中的捕食性螨类的研究仍然有限。虽然螨类通常比许多昆虫物种更能耐受较低温度，但其在储藏环境中的耐寒特性及背后的分子机制仍不十分清楚。尤其是关于马来捕螨虫的耐寒性研究极为匮乏，目前对其冷适应过程中的关键生理变化或基因表达通路也知之甚少。本研究旨在评估马来捕螨虫在不同温度和暴露时间下的耐寒性，量化不同低温条件及暴露时间对其耐寒表型的影响，并分析这些表型与参与冷应激反应的关键生理酶活性的关系。同时，我们还筛选出了在低温作用下差异表达的基因，重点关注与应激反应、能量代谢及细胞保护相关的通路。通过整合表型、生化和转录组数据，我们阐明了马来捕螨虫对低温胁迫的动态生理和分子响应机制。这些发现为优化储粮生态系统中的低温害虫管理策略提供了新的思路。片段摘录捕食性螨类与胁迫处理本研究使用的捕食性螨类由国家粮食和战略储备管理局提供。马来捕螨虫采集自江西省龙南县，其在27℃、75%相对湿度、黑暗条件下，以Acarus siro为食物进行培养。本研究设置了五种不同的温度处理组：25℃（对照组，最适温度）、20℃、15℃、10℃和5℃。这些温度涵盖了储粮环境中常见的低温范围。不同温度和持续时间下的冷击倒恢复时间与耐寒性与25℃相比，马来捕螨虫在所有测试的低温条件（5℃至20℃）下，无论暴露时间长短，其冷击倒恢复时间均显著缩短（图1）。此外，这些螨类对后续的极低温度胁迫（-20℃）也有更强的抵抗力。在20℃下暴露2天或5天后，马来捕螨虫的死亡率最低，约为3.5%（图2）。在中等低温胁迫条件下，其存活率最高，且存在温度与暴露时间的交互作用。讨论表型结果显示，事先暴露于适度低温可提升马来捕螨虫后续的耐寒性能，这表现为在特定的温度-时间组合下，其冷昏迷恢复时间缩短且死亡率降低。冷昏迷恢复时间是衡量昆虫耐寒性的常用指标，因为它反映了昆虫在经历低温后的神经肌肉功能及离子平衡的恢复情况（Kostal等人，2011）。先前的研究也已证实，低温……结论本研究通过整合表型、生理、生化及转录组数据，系统研究了马来捕螨虫在低温胁迫下的适应机制。研究结果表明，这种捕食性螨类的耐寒性是由温度强度和暴露时间共同决定的，其反应并非固定不变，而是高度依赖于这两个因素。在表型层面，低温预暴露通常会缩短冷昏迷恢复时间。作者贡献声明高永福：概念设计、数据整理、正式分析、研究实施、方法学设计、项目管理。王世波：数据整理、研究实施、方法学设计、结果可视化。薛鼎荣：研究实施、资源提供。夏立源：资源提供、结果可视化。郭东泉：概念设计、正式分析。王忠明：概念设计、方法学设计。吴毅：概念设计、数据整理、资金筹集、研究实施。利益冲突声明作者声明不存在任何可能影响本文研究的已知财务利益或个人关系。致谢我们感谢中国北京国家粮食和战略储备管理局为高永福提供的可选研究项目支持（ZX2502）。