地中海迁徙者：苔藓虫Amathia verticillata与非本土及被忽视的特有裸鳃类（Mollusca, Gastropoda）的共栖关系研究

《Marine Biology》：Traveling around the Mediterranean Sea: the bryozoan Amathia verticillata (Delle Chiaje, 1822) together with non-indigenous and endemic overlooked nudibranchs (Mollusca, Gastropoda)

本研究聚焦地中海作为生物入侵热点区域，针对全球广布苔藓虫Amathia verticillata（Av）作为“物种携带者”的生态角色，首次系统评估了其关联的裸鳃类（Nudibranchia）多样性。通过形态学与分子系统发育分析（COI/16S/H3测序），揭示了Polycerella recondita的隐存多样性，并报道了稀有种Tenellia granosa的第四次地中海记录。研究发现9种裸鳃类与Av共生，其中仅3种为印太来源，6种为大西洋/地中海分布，挑战了Av的起源假说，为理解生物入侵载体机制及气候变化下的地中海生物多样性演变提供了关键见解。

　　

地中海，这片被大陆环绕的蔚蓝海域，历来被誉为生物多样性的热点区域。然而，在全球化与气候变化的双重浪潮下，它正面临着前所未有的挑战。日益繁忙的商业与休闲航运，如同无形的桥梁，为来自世界各地的海洋生物提供了“搭便车”的机会，使得非本土物种（NIS）的引入和扩散愈发频繁。这些外来客的到来，可能对地中海的本地生物群落造成显著威胁，改变原有的生态平衡。为了应对这一挑战，科学家们正努力更新NIS名录并监测其动态，而在这个过程中，一些看似普通的生物却可能扮演着关键角色。

其中，一种名为Amathia verticillata（Av）的苔藓虫引起了研究人员的特别关注。这种分布遍及全球的树状苔藓虫，拥有强大的繁殖和再生能力，能够牢固地附着在船体、缆绳等多种基质上，是典型的入侵物种。更引人注目的是，它就像一个“移动的公寓”，其复杂的枝状结构为众多小型底栖生物提供了栖息地，被认为可能是其他NIS的引入载体。在与之共生的生物中，有一类叫做裸鳃类（Nudibranchia）的海洋软体动物（俗称海兔或海蛞蝓），它们形态各异、色彩斑斓，但生活史高度特化，食性往往非常专一。一些裸鳃类已知以Av为食或与之密切关联，并且裸鳃类本身也被发现可作为环境变化的生物指示剂。然而，尽管Av的生态重要性日益凸显，但对其在地中海海域所承载的裸鳃类动物群落，仍缺乏系统性的研究。它们之间究竟存在怎样的生态联系？这些关联是否能揭示新的生物入侵途径？那些罕见或被认为已消失的裸鳝类物种，是否就隐藏在这些苔藓虫丛中？

为了解答这些问题，研究人员在《Marine Biology》上发表了一项研究，他们对地中海中部（爱奥尼亚海和亚得里亚海）高度人为干扰区域（如塔兰托的马皮科洛湖、布林迪西和奥尔托纳港口）的Av群落进行了采样，结合详细的形态学观察、解剖学分析以及分子技术（DNA条形码、系统发育重建和单倍型网络分析），首次全面评估了与Av相关的裸鳃类动物多样性，并深入探讨了关键物种的分布模式及其生态意义。

本研究的关键技术方法主要包括：从意大利爱奥尼亚海和亚得里亚海的高度人为影响区域（如塔兰托的马皮科洛湖、布林迪西港和奥尔托纳港）通过水肺潜水和手动采集获得Amathia verticillata样本；在实验室进行立体显微镜观察、解剖以分析裸鳃类形态和生殖系统；使用扫描电子显微镜（SEM）观察齿舌结构；通过盐析法提取DNA，并扩增线粒体COI、16S和核基因H3序列进行测序；利用贝叶斯推断（BI）和最大似然法（ML）进行系统发育重建，并应用ASAP和bPTP进行物种界定分析，同时基于COI数据构建单倍型网络以分析种群遗传结构；此外，还进行了广泛的文献调研以整合地中海地区的相关记录。

实验室观察结果

对采集的Av群落进行仔细检查后，共发现了5种裸鳃类。其中，最初被归为Polycerella emertoni的标本，通过分子分析发现与来自美国弗吉尼亚（接近其模式产地伍兹霍尔）的P. emertoni标本存在显著的遗传分化（COI基因p-距离最小值11.8%，最大值13.2%）。进一步的整合分类学研究证实，这些地中海标本实际上应归属于另一个物种——Polycerella recondita Schmekel, 1965。该物种最初于1965年基于那不勒斯（意大利）的标本被描述，但后来常被错误地鉴定为P. emertoni。本研究通过详细的形态（包括齿舌和生殖系统结构）和分子证据，恢复了P. recondita的有效种地位。

系统分类学（以Polycerella recondita为例）

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  外部形态：体长可达7毫米，体色乳白色带黄色小点，遍布深绿色至褐色斑块。身体表面光滑，具乳突。嗅角短而钝。
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  内部解剖：生殖系统结构复杂，具有独特的雄性腺体、前列腺、输精管和阴茎，以及受精囊、阴道和纳精囊等雌性结构。齿舌公式为(27-30)x 2.1.0.1.2，缺乏中央齿，侧齿和缘齿的形状与P. emertoni存在可区分的差异（例如，P. emertoni的侧齿可能具第三齿尖，而P. recondita无）。
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  分布：目前已知分布于东大西洋（西班牙加的斯）以及地中海的西部和中部海域（包括第勒尼安海、亚得里亚海和爱奥尼亚海）。

与Amathia verticillata直接相关的物种

在发现的物种中，Bermudella polycerelloides和Polycerella recondita被认为与Av有直接关联，因为它们几乎只在这种苔藓虫上被发现，并且可能存在直接的营养关系（如捕食或取食其上附生的硅藻）。

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  Bermudella polycerelloides：物种界定分析（系统发育、ASAP、bPTP）均支持其为一个独立的单系群。单倍型网络分析显示该物种存在15种单倍型，部分单倍型在不同地理种群（如意大利坎帕尼亚、普利亚、美国佛罗里达、巴西圣保罗）间共享，表明种群间存在一定的基因流动。
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  Polycerella recondita：物种界定分析明确将其与北美洲的P. emertoni区分开，形成各自独立的演化支。单倍型网络分析显示P. recondita拥有12种单倍型，且不同地理种群（如西班牙、利古里亚、普利亚）的单倍型均不共享，提示各地理种群间基因流动较少，遗传上相对隔离。

与Amathia verticillata间接相关的物种

另外三种裸鳃类：Doto cervicenigra, Eubranchus exiguus 和 Tenellia granosa 被认为是间接关联。它们主要是偶然出现在Av上，或者其实际食物是Av身上附生的其他生物（如水螅体），而非Av本身。

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  Tenellia granosa：本研究在塔兰托马皮科洛湖的Av群落上发现了约60个该物种的个体，这是该物种在地中海的第4次记录，也是其在爱奥尼亚海的首次发现。这表明这种体型微小（最长5毫米）、颜色隐蔽的物种可能因为被忽视而在本地其实有一定数量。

地中海地区与Amathia verticillata相关的裸鳃类物种全局概览

通过广泛的文献检索，将地中海地区已知与Av相关的裸鳃类物种数量从5种增加至9种。它们是：Bermudella pellucida, B. polycerelloides, Doto cervicenigra, Eubranchus exiguus, Favorinus ghanensis, Godiva quadricolor, Polycera hedgpethi, P. recondita, 和 T. granosa。在这9个物种中，只有3个（B. pellucida, G. quadricolor, P. hedgpethi）是源自印度-太平洋区的非本土物种，而其余6个物种则具有大西洋/地中海分布格局。值得注意的是，在地中海黎凡特海区（东部），尽管Av有广泛报道，但目前却没有发现与之相关的裸鳃类记录。

讨论与结论

本研究首次系统地揭示了过去认知不足的生态关联。整合分类学方法成功鉴别出存在于Polycerella属中的隐存多样性，恢复了P. recondita作为地中海特有种的有效性，纠正了长期以来的鉴定错误。对关键物种进行的单倍型网络分析揭示了不同的扩散模式：B. polycerelloides表现出更强的基因流，某些单倍型甚至在相距甚远的地理种群（如地中海与美洲）间共享，这与Av本身的广布性有相似之处，暗示其可能通过航运（尤其是船体附着）实现了长距离扩散。而P. recondita则显示出更孤立的种群结构，表明其扩散能力可能相对有限。

关于Av的地理起源，一直存在争议（加勒比海、大西洋或地中海）。本研究的结果为讨论提供了新的视角。以往认为Av可能源自印太地区的一个论据是其与印太分布的裸鳃类Bermudella zoobotryon的关联，但后者常与同属的大西洋-地中海物种B. polycerelloides混淆。更重要的是，本研究发现与Av关联的裸鳃类中，大部分（6/9）是 Atlantic/Mediterranean 物种，而非印太物种，并且在地中海东部（NIS入侵热点）的Av上并未发现预期的印太来源裸鳃类。这些发现虽然不能最终确定Av的起源，但对“Av源于印太”的流行假说提出了质疑，提示其起源可能更倾向于大西洋或地中海本身。当然，地中海东部调查力度不均可能导致物种漏记，未来需要更均衡的采样和更深入的整合分类学研究。

综上所述，这项研究不仅更新了我们对地中海生物多样性的认知，强调了像Av这样的“物种携带者”在生物入侵过程中的潜在重要性，也展示了经典分类学与现代分子技术结合在揭示隐存多样性和解析物种扩散历史中的强大力量。研究结果强调了对港口、码头等人为热点区域进行持续监测的重要性，这对于早期发现和预警新的非本土物种、理解气候变化下的生态系统响应具有实际意义。此外，Av已知能产生具有防御功能的生物活性化合物（如溴代生物碱），而一些裸鳃类（尤其是戈尼鳃科和多角海麒麟科物种）具有从食物中获取、积累甚至转化这些化合物的能力，这为未来从化学生态学和应用角度（如药物先导化合物发现）深入研究Av与其共生生物之间的相互作用开辟了新的有趣方向。