土壤盟友：白符跳虫（Folsomia candida）与木霉菌（Trichoderma spp.）协同防控尖孢镰刀菌（Fusarium oxysporum）的潜力探索

本综述深入探讨了土壤节肢动物白符跳虫（Folsomia candida）与三种木霉菌（Trichoderma harzianum、T. viride、T. longibrachiatum）在抑制尖孢镰刀菌（Fusarium oxysporum）方面的独立及协同潜力。研究通过体外实验证实，木霉菌通过竞争和拮抗作用显著抑制病原菌生长，而跳虫则表现出对病原菌的显著取食偏好。该工作为开发基于土壤生物互作的生态友好型病害防控策略提供了重要理论依据。

　　

1 引言

根际是由根系活动驱动的动态土壤区域，细菌、原生生物、真菌和土壤无脊椎动物在此与植物及彼此之间发生密集互作。这些生物间的相互作用改变了土壤结构并影响了生物地球化学循环。在栖息于根际的动物中，跳虫（弹尾目）是被归类为食碎屑、食真菌偶尔食根的节肢动物土壤中 fauna。其作为选择性食真菌 arthropods 的作用已被多位学者详细描述。此外，跳虫是土壤生物区系中最常见的节肢动物之一。

跳虫的取食偏好可能受到多种因素影响，包括基质类型、土壤剖面中的垂直分布、有毒或 deterrent 化合物的存在、色素沉着、真菌菌落年龄、菌丝营养含量、对繁殖力的影响以及孢子的大小和形态。大量的跳虫种群也能调节土壤中的真菌种群。例如，跳虫的取食可以通过改变根系结构，优先取食植物病原真菌而非有益真菌（如菌根真菌）来实现。

这种食真菌性在生态系统中的真菌作为分解者、植物病原体或根际共生体时变得至关重要。在农业土壤中，当存在不同真菌的组合且跳虫对特定的土传植物病原真菌有取食偏好时，这种相互作用可能影响植物的发育。在某些情况下，跳虫通过取食真菌降低了疾病严重程度。

另一方面，尖孢镰刀菌（Fusarium oxysporum）是一种具有广泛生态可塑性和重要农业植物寄主范围的土传病原体。它在哥伦比亚影响了 Cape Gooseberry（Physalis peruviana）作物，导致猝倒和维管束萎蔫，造成出口方面的巨大损失。哥伦比亚是世界上最大的 Cape Gooseberry 生产国，该水果是第五大出口水果。

由尖孢镰刀菌引起的病害始于土壤或收获残留物中菌丝、分生孢子或厚垣孢子的存在，这些在受到须根产生的分泌物激活后萌发。真菌的萌发管通过伤口穿透根表皮，然后定殖木质部导管，导致植物维管系统阻塞。结果，根和茎产生褐色变色，随后出现萎黄、失去膨压（叶片萎缩）、果实发育不良，最终导致植物死亡。感染率取决于初始感染时间、毒力和气候条件等因素；根据感染率，真菌甚至可在幼苗中引起根腐和死亡。当前应对镰刀菌的方法包括施用化学杀菌剂，如三唑类，其中丙环唑和咪鲜胺的组合在抑制真菌生长方面显示出高效性。

在此背景下，新的植物检疫管理侧重于环境友好型实践，使用对土壤生物多样性影响较小的生物防治剂。多种根际生物已被用作尖孢镰刀菌的生物防治剂，包括木霉（Trichoderma）等真菌物种。木霉是一种 cosmopolitan 和 opportunistic 子囊菌，利用拮抗和竞争来调节与根际其他微生物的相互作用。作为内生菌在根上定殖植物也为植物带来多方面的益处，使木霉成为有助于生态可持续农业的微生物。

由于真菌引起的根病极难控制，并且了解它们对哥伦比亚农业的影响，本研究评估了白符跳虫（Folsomia candida）作为选择性食真菌剂对尖孢镰刀菌的作用，使用的菌株分离自受感染的 Cape Gooseberry 作物。鉴于木霉 spp. 对土传病原体的已知拮抗活性，我们假设两种生物的共存可能减少土传病原体尖孢镰刀菌的存在。这种潜在的相互作用值得在更复杂的实验条件下进一步研究。

2 材料与方法

2.1 跳虫与真菌

跳虫由安第斯大学行为生态生理学和爬虫学小组（GECOH）友情提供。根据 Ospina 等人和 Janssens 的检索表，该物种被确定为白符跳虫（Folsomia candida）Willem。白符跳虫是一种众所周知的 cosmopolitan 物种。测试前，跳虫在 20°C 下饲养于塑料罐中，罐中含有基于木炭和椰壳的灭菌基质，并每周用水湿润。动物还每周喂食等比例混合的酵母、大米、鹰嘴豆、面包、意大利面、和鱼食的粉末混合物（根据 Seres 等人的方法修改）。仅使用成虫（21 天以上）。

从爪哇里亚那教皇大学农业研究单位（UNIDIA）和安第斯大学真菌学与植物病理学实验室（LAMFU）的真菌收藏中分别获得了从 Cape Gooseberry 作物中分离的尖孢镰刀菌和三种木霉物种（哈茨木霉、绿色木霉和长枝木霉）。真菌在含有马铃薯葡萄糖琼脂（PDA）的培养皿中激活，并在 28°C ± 2°C 下保存。

2.2 木霉 spp. 对尖孢镰刀菌的拮抗作用

使用双重培养技术评估了三种木霉物种对尖孢镰刀菌的拮抗作用。木霉物种和尖孢镰刀菌分别在 PDA 上于 28°C ± 2°C 培养七天。每种真菌的接种物制备为无菌蒸馏水中的浓缩分生孢子悬浮液（10⁶ 分生孢子/mL）。将每种木霉分离株的接种物 10 μL 等分试样放置在 PDA 平板表面，距离培养皿边缘 1.0 cm，尖孢镰刀菌接种物 10 μL 等分试样放置在培养皿对侧，同样距离边缘 1.0 cm。每个处理（生物防治剂木霉 spp. 与病原真菌尖孢镰刀菌的组合）进行四次重复，遵循 Co?kuntuna 和 ?zer 提出的方法。对照包括尖孢镰刀菌单独接种在 PDA 培养基表面距离培养皿边缘 1.0 cm 处，以及每种木霉物种在相同条件下单独接种。这些对照使我们能够比较径向生长模式并评估共培养测定中的拮抗相互作用。双重培养和对照培养均在 28°C ± 2°C 下培养，并在四天内每天检查生长速度和分生孢子形成。在第四天确定木霉 spp. 的拮抗作用，即尖孢镰刀菌菌丝生长的减少，使用以下公式：抑制百分比 = [(A - B)/A] × 100，其中 A 是对照尖孢镰刀菌的生长面积（mm²），B 是面对木霉 spp. 的尖孢镰刀菌菌丝生长面积（mm²）。

使用软件 ImageJ 从每天拍摄的图片中测量每种真菌处理的生长面积，直到第四天。使用径向生长速率公式计算生长速率：生长速率（K） = (R₁ - R₀)/(t₁ - t₀)，其中 R₁ 是真菌生长面积的最后一次测量，R₀ 是真菌生长面积的第一次测量，t₁ 是最后一天测量，t₀ 是第一天测量。

2.3 白符跳虫的取食偏好测试

评估白符跳虫对真菌生物量的取食偏好的方法遵循 Sabatini 和 Innocenti 提出的方法，并有一些修改：使用 90 mm 直径的培养皿，内含 20 mL 水琼脂（WA），并接种两种真菌物种的 1.0 cm 直径 PDA 菌丝块。两种真菌接种物分别放置在培养皿边缘 2.0 cm 处，位于对侧（每种木霉 spp. 分离株与尖孢镰刀菌相对）。使用了两个培养期（4 天和 10 天）的 PDA 菌丝块。当暴露于尖孢镰刀菌或木霉 spp. 时，使用没有真菌的 PDA 块作为对照。每个处理（生物防治剂木霉 spp. 与病原真菌尖孢镰刀菌）以及每个对照，在四个不同时间点进行了八个重复。

在测试开始前 48 小时未喂食的 15 只成年跳虫使用精细刷子引入培养皿中心，与两个选择距离相同。所有测试平板保持在 20°C，为了评估跳虫可能的趋触性，在面对 WA 块的位置制作了没有琼脂的孔。根据每个个体在不同时间（实验开始后 1、2、24 和 48 小时）的具体位置确定取食偏好。

2.4 白符跳虫的真菌面积消耗测试

为了确定跳虫对尖孢镰刀菌和三种木霉 spp. 分离株各菌落中真菌生物量的消耗，允许 15 只跳虫成虫在以 PDA 培养的各真菌（培养 8 天）上取食 35 天，每种真菌设置 14 个重复。为了确定跳虫消耗的每个菌落中的总真菌生物量，我们使用 ImageJ 测量了 5 周前后真菌生物量面积的差异。

在真菌面积消耗和取食偏好测试的每个处理后，从每个实验中收集跳虫池，用于通过清理角质层或 PCR 扩增进行评估。

2.4.1 角质层清理

在取食偏好测试和真菌面积消耗结束 48 小时后，将所有白符跳虫个体从培养皿中移除，并按照 Young 和 Duncan 推荐的方法，用 10% KOH 清理其角质层 18 小时；然后保存在苯酚中。清理后的角质层使我们能够在光学显微镜下观察跳虫肠道内部，以及消耗的真菌生物量。

2.4.2 分子确认

将尖孢镰刀菌和三种木霉 spp. 分离株各真菌在 PDA 上于 28°C ± 2°C 培养。从每种真菌中，菌丝体在液体 GYEP 培养基中生长，并使用 Zymo Quick-DNA Faecal/Soil Microbe Kit 提取它们的 DNA。对于跳虫 DNA，使用 Zymo Quick-DNA Tissue/Insect Kit，按照推荐方案进行。在所有情况下，DNA 浓度使用纳米滴度计进行量化，并在 PCR 扩增前与大小/质量分子量标记进行比较。视觉评估完成后（角质层清理）立即进行 DNA 提取。Zymo Quick-DNA Faecal/Soil Microbe Kit 也用于从白符跳虫的肠道中提取真菌 DNA。

对于 PCR 扩增，使用 White 等人描述的引物 ITS4 和 ITS5 来扩增 rDNA 的一个片段。PCR 扩增在总体积 25 μL 中进行，使用 Promega GoTaq Green Master Mix，将 40 ng 模板 DNA 与每种引物 0.5 mM 混合。这些反应在 Bio-Rad T-100 热循环仪中进行，初始变性 95°C 5 分钟，随后 35 个循环：94°C 1.5 分钟，55°C 2 分钟，72°C 3 分钟，最后延伸 72°C 5 分钟。DNA 片段（7 μL）在 1.5% (w/v) 琼脂糖凝胶上于 1× TAE 缓冲液（用 Invitrogen 的 Sybersafe 染色）中进行电泳分析并拍照（BioRad 凝胶文档系统）。分子大小标记是 Bioline 的 Hipperlader II（50 bp）。

2.5 统计分析

对于真菌拮抗和消耗测定，使用 PRISM 9.4.1 for Windows 进行分析，通过 Shapiro-Wilk 检验评估数据正态性。在真菌拮抗测试中，使用 ANOVA 检测生长面积均值的显著差异，随后使用 Tukey 检验进行事后比较。对于真菌面积消耗测试，使用 Kruskal-Wallis 检验识别真菌面积的差异。在偏好测试中，应用了 Bourgeois 等人的统计方法，在 R（版本 4.1.1；R Core Team 2021）中进行分析。为了评估真菌块选择，使用了具有二项分布的逻辑回归模型（存在 ~ 时间 + 天数 + 真菌物种 -1），排除截距以仅基于指定预测变量进行预测，并提供更清晰的影响洞察。真菌块上的真菌物种（木霉 spp. 或尖孢镰刀菌）被视为分类固定效应。基于 Bolker 等人并使用 lme4 包的广义线性混合效应模型（GLMM），将重复作为随机效应纳入。比例数据使用具有 logit 链接函数的二项分布进行分析。所有广义线性模型均使用 DHARMa 包进行验证，评估缩放残差、分布拟合、过度离散和异常值。

3 结果

3.1 木霉 spp. 对尖孢镰刀菌的拮抗作用

双重培养的结果表明，木霉 spp. 分离株（绿色木霉、哈茨木霉、长枝木霉）分别抑制了尖孢镰刀菌的生长，抑制率分别为 40.12% ± 0.1%、38.69% ± 0.1% 和 35.02% ± 0.1%（平均值 ± 标准差）。与绿色木霉、哈茨木霉和长枝木霉双重培养中尖孢镰刀菌的平均生长面积分别为 6.8 ± 0.9 cm²、7.0 ± 1.4 cm² 和 7.4 ± 1 cm²（平均值 ± 标准差）。对照与三种木霉 spp. 处理之间存在显著差异。此外，所有木霉 spp. 分离株的生长速率均高于尖孢镰刀菌（绿色木霉、哈茨木霉和长枝木霉分别为 14.4、17.0 和 14.7 cm²/天；而尖孢镰刀菌为 2.4 cm²/天）。木霉物种间的生长速率无显著差异。相比之下，尖孢镰刀菌对三种木霉物种的生长速率与对照相比有显著差异。

3.2 白符跳虫的取食偏好

在偏好测试中总共评估了 3240 只白符跳虫个体，每个偏好测试评估了 1080 只跳虫。最终，2795 只（86%）跳虫表现出任何偏好；即，它们在 120 分钟（2 小时）后选择了两种提供的真菌之一。在所有处理中，白符跳虫表现出对尖孢镰刀菌菌丝的偏好。时间（小时）在任何测试中都不是统计学显著变量。然而，时间变量（培养 4 天或 10 天的菌落）对哈茨木霉和绿色木霉具有统计学显著性，但对长枝木霉则不显著。哈茨木霉和绿色木霉对偏好概率的影响在模型中高度显著，系数为负。相比之下，长枝木霉的系数为非常高的负值，但不显著。尖孢镰刀菌的系数为正，表明该真菌比任何测试的木霉物种具有更高的偏好概率。然而，这种效应在统计学上不显著，尽管有 2722 只（84%）跳虫选择该真菌作为食物来源。

分析还揭示，尖孢镰刀菌对白符跳虫的吸引力随真菌菌落年龄的变化而变化。较年轻的菌落（4 天龄）与较老的菌落（10 天龄）相比引发了不同的反应，特别是在涉及哈茨木霉和绿色木霉的比较中。这一观察表明，真菌老化可能调节与跳虫觅食行为相关的挥发性特征或表面特性。此外，菌落年龄影响了取食偏好，较年轻的真菌菌落比较老的菌落更能吸引白符跳虫，表明挥发性化合物产生随时间的变化。

3.3 真菌面积消耗测试

白符跳虫对尖孢镰刀菌菌丝体的消耗是明显的，因为菌丝体面积在实验过程中减少了。然而，木霉 spp. 的菌丝体未被消耗。

3.4 真菌生物量消耗的确认

在暴露于尖孢镰刀菌菌落的几只白符跳虫个体的肠道中观察到了尖孢镰刀菌菌落特有的紫色。喂食酵母和其他成分的白符跳虫肠道呈褐色，而允许在木霉 spp. 菌落上取食的跳虫在口道内没有真菌生物量的证据。在偏好实验（尖孢镰刀菌-木霉 spp.）中暴露的动物体内可以看到红紫色，这是由于取食尖孢镰刀菌所致，正如跳虫仅暴露于尖孢镰刀菌培养时观察到的那样。

PCR 结果证实了白符跳虫对尖孢镰刀菌中真菌生物量的消耗。使用 ITS 引物扩增的木霉 spp. 片段大小约为 563-602 bp，而镰刀菌的大小约为 550 bp。白符跳虫的 DNA 扩增产物大小约为 900 bp。从取食偏好实验中提取的 DNA 显示，在尖孢镰刀菌与任何木霉物种组合的处理中，未观察到木霉的 DNA 扩增产物。在这些情况下，当白符跳虫暴露于任何单独生长的木霉物种时，仅扩增出跳虫的 DNA。这些分子数据证实了观察到的选择性取食行为，表明白符跳虫摄入了尖孢镰刀菌生物量并避免了木霉 spp.。

这些观察支持了白符跳虫对木霉的行为回避是由化学信号介导的观点，并且选择性取食模式可能对土壤中真菌群落动态具有生态意义。

4 讨论

4.1 白符跳虫的取食偏好

我们的体外实验方法，包括肠道内容物观察、分子确认和行为测定，证实了白符跳虫对植物病原真菌尖孢镰刀菌表现出明确的取食偏好，而不是三种测试的木霉物种（绿色木霉、长枝木霉和哈茨木霉）。

尽管像白符跳虫这样的跳虫会避免木霉 spp.，可能是因为它们的高几丁质酶活性或有毒代谢物，但它们通常在食物选择实验中偏好植物病原菌，如镰刀菌 spp. 和立枯丝核菌。这种差异性的取食行为可能减少对有益拮抗剂的取食压力，使它们能够在根际中存留更长时间，并通过影响土壤中的真菌群落组成来维持其生物防治活性。它们的取食活动可以促进优势或弱竞争性真菌，或者在较高密度下抑制整体真菌生物量。跳虫调节植物病原真菌增殖的能力已在体外得到证明，包括在中度取食条件下减少小麦壳针孢和禾谷镰刀菌的生物量。跳虫密度的效应是关键；低至中度密度可能刺激真菌生长，而高密度通常导致生物量抑制。

Goncharov 等人认识到，镰刀菌物种作为有营养的食物来源更受青睐，能促进大多数研究物种的生长，尤其是跳虫白符跳虫。由于跳虫直接以真菌菌丝为食，食物选择可能受到不同机制的影响，例如营养丰富度、低碳氮比、脂肪酸或菌丝形态，如镰刀菌物种的情况。先前已显示镰刀菌被其他跳虫用作食物，例如原跳虫。然而，在我们的实验中，白符跳虫以真菌为食取决于尖孢镰刀菌菌落的年龄。Sabatini 和 Innocenti 报告了真菌小麦内脐蠕孢与跳虫假粒奥跳虫之间相互作用的类似效应。Bengtsson 等人观察到挥发性有机化合物（VOCs）随培养物年龄的变化而变化，以及用于真菌物种深黄被孢霉和球状轮枝菌的生长基质。

白符跳虫对尖孢镰刀菌的吸引很可能由挥发性有机化合物（VOCs）介导，这些化合物作为信息化学物质和化学信号引导无脊椎动物的觅食决策。跳虫，包括白符跳虫和臂奥跳虫，可以检测和区分真菌气味，特别是真菌通常产生的八碳挥发性 oxylipins。这些 VOCs 随真菌物种而异，并受生理状态和基质组成的影响。此外，真菌年龄在 VOC 产生中起着关键作用：较年轻、活跃生长的菌落倾向于释放更多吸引性化合物，而较老的菌落显示排放减少和吸引力降低。

真菌通常合成驱避或有毒的次级代谢物作为对抗食真菌性的防御机制。例如，白符跳虫对产生高水平次级代谢物的构巢曲霉菌株表现出强烈的回避行为，而偏好代谢物产生减少的 laeA 敲除株系。同样，跳虫的取食已显示诱导色素如金fusarin的合成，在镰刀菌物种中阻止进一步取食而没有明显毒性。黑色素合成基因也可能影响食物质量和防御，因为色素沉着的真菌往往更具化学防御性。

木霉 spp. 产生的挥发性有机化合物（VOCs），如倍半萜和酮，作为驱避剂对食真菌动物起作用。支持这一点，Slonka 等人显示，缺乏倍半萜合成的绿色木霉突变体对白符跳虫的吸引力增加，强调了倍半萜在介导食真菌动物回避中的作用。尽管存在回避行为，但在跳虫适应性参数方面未发现显著差异，表明这些 VOCs 主要作为行为驱避剂而不是毒素。总的来说，这些发现支持了木霉对食真菌动物行为的影响是化学介导的假设，并且可能通过减少来自食真菌动物（如白符跳虫）的取食压力而有助于其作为生物防治剂的成功。

作为食真菌节肢动物，白符跳虫很可能依赖真菌释放的挥发性有机化合物（VOCs）作为化学信号来评估其毒性和取食适宜性。就木霉 spp. 而言，这些 VOCs 可能作为驱避性信息化学物质，引起跳虫的回避行为。这种化学信号系统使跳虫能够避免摄入有害的真菌代谢物。这些线索可能使它们远离有价值的真菌结构，如子实体、闭囊壳或菌核，这些通常富含保护性次级代谢物，增强它们的生存并引导觅食行为。其中一些毒素，如金fusarin和其他聚酮化合物，已知会影响多种生物。通常被跳虫拒绝的真菌物种通常含有对人类和其他动物有毒的化合物。

这种模式支持了真菌毒素具有广谱防御特性的观点，保护真菌免受土壤环境中多种捕食者和竞争者的侵害。白符跳虫对木霉 spp. 的持续回避，尽管在某些情况下没有致死或亚致死效应，表明跳虫在行为上对化学线索敏感，而不是仅仅依赖摄入后反馈。

白符跳虫很可能通过其嗅觉系统检测真菌 VOCs，使用位于触角中的特化受体神经元。电触角图记录已证明，不同的真菌 VOCs 在跳虫中引发差异反应，如带斑跳虫和黄疣跳虫，取决于涉及的真菌物种，包括草枝孢、深黄被孢霉和棘孢青霉。然而，VOCs 并不是塑造食真菌动物行为的唯一因素。

木霉物种被跳虫持续回避，并且当作为唯一食物来源时，通常导致存活和繁殖减少。这种模式归因于存在于繁殖体和菌丝体中的多种有毒或劝阻性代谢物的存在。这些包括水解酶，如几丁质酶，可能损害节肢动物角质层，以及具有驱避或抗取食作用的抗真菌 peptaibols 和 VOCs。木霉似乎主要涉及生物活性代谢物的作用，而不是单独的色素沉着。

总的来说，化学防御的组合，包括酶、挥发性驱避剂和非挥发性毒物，可能解释了我们的研究中观察到的对木霉 spp. 完全没有取食的原因。这些相互作用突出了化学防御在塑造食真菌动物取食行为中的进化和功能后果。

我们的结果显示白符跳虫没有取食任何测试的木霉物种，这与先前的报告一致。Hannula 等人指出，木霉 spp. 可能对跳虫致命或导致饥饿， owing to 其菌丝中的高几丁质酶活性，而 Lartey 等人观察到喂食哈茨木霉的跳虫高死亡率。类似地，Bourgeois 等人报告了异跳虫对产生几丁质酶的真菌（包括木霉）的回避行为。该属也已知产生昆虫病原代谢物、抗取食化合物和驱避剂，这可能有助于其不适口性。

需要进一步的研究来确定白符跳虫在这里观察到的取食行为是否受到与真菌物理特性（如色素和菌丝厚度）相关的 VOCs 或非挥发性有机化合物（nVOCs）的影响。

4.2 木霉 spp. 对尖孢镰刀菌的拮抗作用

木霉以其拮抗特性而闻名，如这里观察到的尖孢镰刀菌生长面积的减少。该属被广泛用作生物防治剂， owing to 其多种拮抗机制，包括重寄生、产生抗生素和其他抗真菌化合物、分泌几丁质酶、葡聚糖酶和蛋白酶、竞争空间和营养以及抗生作用。先前的研究显示了木霉 spp. 对尖孢镰刀菌的拮抗作用，但病原菌生长的减少程度可能有所不同。同样，先前的研究已证明了哈茨木霉、绿色木霉和长枝木霉作为尖孢镰刀菌拮抗剂的良好性能。

木霉也能在土壤中与其他微生物（包括植物病原体）竞争营养和空间，这归因于其快速生长速率和高效的营养吸收。木霉利用广泛碳源和氮源的能力使其比具有更特定营养需求的其他微生物更具优势。

在我们的实验中，三种木霉物种的生长速率远快于尖孢镰刀菌，表明对营养和空间的竞争是主要的拮抗机制。然而，其他拮抗机制，如重寄生以及挥发性和非挥发性代谢物，也可能同时运作。正如 Tyskiewicz 等人综述的，木霉物种展现出多样的拮抗策略，包括重寄生、分泌水解酶（几丁质酶、葡聚糖酶和蛋白酶）以及产生抗真菌代谢物。木霉菌丝在尖孢镰刀菌菌落内的存在可能表明重寄生活性。因此，木霉对尖孢镰刀菌生长面积的减少很可能是这些因素组合的结果。需要进一步的研究来确定这些真菌相互作用背后的具体机制。

有趣的是，评估的三种木霉物种（哈茨木霉、绿色木霉和长枝木霉）对尖孢镰刀菌显示出可比的拮抗作用，在体外条件下以相似的比例减少其生长。同一属内不同物种间的这种趋同表明，拮抗性状可能在木霉 spp. 中是保守的，至少在与尖孢镰刀菌的相互作用中是这样。这种一致性支持了在属水平上选择木霉作为可靠的生物防治剂组，在实际应用中提供灵活性，并增强了其在综合害虫管理策略中的潜力。

4.3 木霉 spp. 和白符跳虫的互补作用

除了对植物病原体的直接拮抗作用外，木霉 spp. 也可能影响非目标土壤动物的行为，包括食真菌节肢动物，如跳虫。Wen 等人显示，长枝木霉和哈茨木霉减少了昆虫病原真菌绿僵菌对地下白蚁的驱避性，使白蚁能够耐受或接近它们通常回避的区域。然而，这种改变的行为不一定对白蚁有益；增加对绿僵菌的暴露可能提高感染风险，突出了行为干扰的复杂和潜在适应不良的后果。

这种在其它土壤动物中观察到的行为调节，与我们在跳虫上的发现具有相似之处。考虑到我们的发现，白符跳虫的选择性取食行为，即显示出对尖孢镰刀菌和其它植物