气候变暖下两种同域蝙蝠冬眠物候的相反响应：冬眠时长一缩一延的生存策略博弈

本研究通过13年射频识别（RFID）追踪数据，揭示两种同域蝙蝠对气候变暖的相反响应：水鼠耳蝠（Myotis daubentonii）冬眠时长逐年延长（1.15天/年），而纳氏鼠耳蝠（Myotis nattereri）则缩短（1.87天/年）。这种分化主要源于秋季入眠时间的相反变化趋势，且成年雄性响应最显著。研究凸显了物种特异性生态特征（如食性专化、能量分配策略）对气候响应模式的塑造作用，为理解气候变化下哺乳动物的物候适应机制提供了关键个案。

　　

引言：气候变暖对季节性生物事件的影响

气候变暖正在广泛改变生物的季节性事件时序，包括迁徙、冬眠和繁殖等过程。对于温带和寒冷环境的哺乳动物而言，冬眠是应对恶劣冬季条件的关键适应性行为，其时间安排直接影响冬季生存概率和次年繁殖成功率。气候变化可能通过温度、降水等直接途径，或通过捕食者-猎物物候变化的间接途径影响冬眠时间。若冬眠者无法跟上这些变化，可能导致其与食物供应或繁殖期的错配，尤其对生活史缓慢的冬眠哺乳动物产生严重的种群后果。

冬眠物候受多种生态和生理因素影响。本质上，冬眠是对能量需求超过环境能量供应的季节性胁迫的适应。因此，当变暖延长食物供应期并降低体温调节成本时，冬眠物种通常预期会延迟入眠并提前出眠。然而，许多储脂啮齿类在环境条件仍有利时便开始冬眠，特别是当繁殖机会有限时。这种行为被认为是适应性的，因为当保持活跃的风险超过潜在繁殖收益、且留在冬眠场所提供生存优势时，提前入眠具有优势。因此，冬眠时间可能是状态依赖性的，并在物种内不同性别和年龄阶级间存在差异。

蝙蝠是最大的冬眠类群之一，在几个关键方面与其他冬眠哺乳动物不同。首先，其对飞行的依赖影响其积累大量脂肪储备的能力，因为飞行能耗随体重增加呈指数增长。其次，蝙蝠的繁殖投资季节时间也与许多陆地冬眠者不同：温带蝙蝠的雄性在夏末和初秋投入大量精子发生，而雌性则在春季出眠后开始妊娠投资。因此，雌性蝙蝠通常以比雄性更大的脂肪储备进入冬眠，并可能更容易受到春季猎物物候变化的影响。

材料与方法：长期个体化监测与统计分析

研究地点位于德国西北部北莱茵-威斯特法伦州一个深60米的废弃井筒。井周围有一间房屋，其单一入口由红外光障监控，记录所有进出蝙蝠。在研究期间（2010–2023年），根据光障数据估计的年度冬眠种群数量在5000至8000只蝙蝠之间。通过井屋入口处的捕获鉴定出7种蝙蝠，其中水鼠耳蝠（Myotis daubentonii）和纳氏鼠耳蝠（Myotis nattereri）为最优势种，各有数千只个体。

自2010年起，使用安装在所有三个入口的RFID阅读器全年监测标记蝙蝠在井筒的活动。为保持一致性，定义“蝙蝠年”为每年7月1日至次年6月30日，“蝙蝠日”则为中午至次日中午。幼体在第一次越冬后视为成年。

数据集分为两个时期：2010年至2017年（使用单RFID阅读器/入口，无法确定通行方向）和2017年至2023年（使用双RFID阅读器/入口，可评估标记蝙蝠的进入/退出方向）。对两个数据集，使用最长冬眠期（定义为在7月1日至2月1日间开始、在12月31日至4月30日间结束的最长无记录间隔）表征每个个体的冬眠物候。

最终数据集包含水鼠耳蝠948个个体的2546条冬眠记录和纳氏鼠耳蝠891个个体的2343条记录。所有统计分析在R环境中使用线性混合模型进行，考察冬眠开始、结束和持续时间的时间变化，并评估其与前期气温中位数的关系。

结果：相反的物候响应与温度关联

水鼠耳豹的冬眠物候：冬眠开始时间以平均1.11天/年的速度提前，而结束时间保持稳定，导致冬眠持续时间在整个研究期内增加近15天。成年雄性变化最显著，其冬眠开始时间以2.14天/年的速度提前，冬眠持续时间以1.81天/年的速度增加（相当于研究期内增加23.53天）。成年雌性也以0.97天/年的速度提前入眠，延长冬眠持续时间0.65天/年。幼体两性均未显著提前开始时间，但幼年雄性显著延迟结束时间0.81天/年，导致冬眠持续时间总体增加1.33天/年。

纳氏鼠耳蝠的冬眠物候：表现出相反响应，以1.24天/年的速度延迟冬眠开始，并以0.59天/年的速度提前结束，导致研究期内冬眠总持续时间减少24.31天。该模式在所有性别年龄阶级中一致，冬眠开始时间在所有阶级中均延迟（范围0.54–1.72天/年），结束时间在所有阶级中均提前（范围0.24–0.95天/年，但幼年雌性不显著）。冬眠持续时间相应显著减少，减少幅度最大的是成年雄性（2.34天/年，研究期内减少超过30天）。

温度的影响：水鼠耳蝠大多数性别年龄阶级的冬眠开始时间与8月和9月中位气温呈显著负相关。成年雄性每升温1°C，入眠时间提前9.25天。但冬眠结束时间与2月和3月气温无显著相关。纳氏鼠耳蝠的冬眠开始时间与11月和12月气温呈显著正相关（成年雄性、幼年雄性和幼年雌性），每升温1°C，入眠延迟4.79–6.15天。冬眠结束时间与1月和2月气温无显著相关，但在三个阶级中观察到负趋势（> ?1天/°C）。

水鼠耳蝠的体重变化：基于8月至9月捕获数据，冬眠前体重增益在各年间基本一致。尽管冬眠持续时间延长，但2024年的个体在冬眠前期的体重并未高于往年。成年两性在8月和9月体重如预期显著增加，但两个幼年阶级在此期间体重几乎无增加。

讨论：生态机制与保护启示

水鼠耳豹的响应：其秋季入眠提前与8、9月气温升高显著相关，表明是一种温度敏感的物候响应。作者推测这种影响是间接的，更可能反映了对其主要猎物——水生昆虫可获得性变化的响应。水生昆虫羽化高度温度依赖且通常同步发生，其物候已因气候变化发生改变。如果关键水生昆虫猎物在秋季丰度下降，水鼠耳豹的提前入眠可能代表了对猎物可获得性转变的行为调整。此外，由于该物种冬季存活率高于夏季，个体可能受益于一旦积累足够脂肪储备就尽早进入冬眠场所。幼体未表现出显著的入眠物候变化，且体重增加不如成年个体，表明其积累脂肪效率较低，可能由于觅食成功率较低。出眠时间稳定且与春季气温无关，提示其可能主要由内部生理机制（如年节律）驱动而非外部条件，这可能导致与已提前的春季水生昆虫羽化峰之间的物候错配。冬眠持续时间延长并未伴随冬眠前体重增加，表明个体依赖相似的脂肪储备维持更长的冬眠期，这可能通过增加蛰伏深度和时长来实现，但会带来更高的生理成本（如氧化应激、免疫抑制），或导致出眠时体质状况更差，影响生存和繁殖投资。成年雄性入眠提前最显著，导致两性入眠时间趋同，这可能影响其交配系统（减少昂贵的集群交配行为）。这种变化速率若持续，冬眠持续时间不可能无限增加，可能接近其能量预算的生理极限，并对种群长期存活力构成担忧。

纳氏鼠耳蝠的响应：其延迟入眠和提前出眠导致冬眠缩短，可能与其灵活的觅食生态有关，特别是即使在低温下捕捉非飞行猎物（如蜘蛛、毛虫）的能力，使其能够利用变暖延长秋冬季的觅食机会。由于其夏季存活率较高，与保持活跃相关的死亡风险相对较低，个体可能受益于延迟入眠直至环境条件迫使冬眠。虽然整体模式两性相似，但雄性在入眠时间上变化更大，而雌性在出眠时间上变化更大，这支持了“节俭雌性、活跃雄性”假说：雄性受益于在秋季增加交配投资后再积累脂肪，而雌性优先以更大脂肪储备进入冬眠并可能受益于提前出眠为妊娠做准备。提前出眠已在其他蝙蝠中关联到更早分娩，使更多幼体能在第一年尝试繁殖。与水鼠耳蝠不同，纳氏鼠耳蝠的幼体表现出与成体相似的物候变化，表明因其出生与冬眠入眠间间隔更长，有更长时间完成骨骼生长和觅食技能熟练。若当前变化速率持续，该物种可能在几十年内变为全年活动，但这不太可能，因为即使条件有利，冬眠者通常也不会完全避免蛰伏。更可能的是冬眠变得碎片化，个体在冬季 favorable 夜晚出来觅食。气候变化增加天气随机性和极端事件频率，也可能增加大规模死亡事件和种群下降风险。

对其他冬眠者的启示：本研究挑战了气候变化通常导致冬眠期缩短的假设，表明即使同域冬眠物种也可表现出显著不同的物候响应。水鼠耳豹观察到的入眠提前目前是唯一记录案例，但这种提前在食性特化的冬眠者中可能更普遍。许多植物和节肢动物的年度物候已因升温提前，导致单一年度峰值食物资源（如果实、一化性昆虫）在秋季减少。依赖此类资源积累脂肪的冬眠者可能需要提前入眠以避免晚季食物短缺。数据还凸显长期个体水平监测冬眠物候的重要性，因为冬眠时间代表了能量保存、死亡风险和繁殖投资间的复杂权衡，受食物可用性、捕食、环境温度等外在因素和脂肪储备、繁殖状态等内在约束影响。

结论与展望：本研究明确证明两种温带蝙蝠的冬眠物候随气候变化发生了快速改变。这种相反的冬眠策略可能对物种长期生存产生显著影响。但这些物候变化与个体适合度或种群水平结果间的直接联系仍有待确定。需要进一步研究这些变化如何影响冬眠阶段的能量消耗和蛰伏表达。尽管研究表明蝙蝠可表现出快速的物候变化，但尚不清楚其他种群或物种是否存在类似响应。急需对这些蝙蝠及其他物种进行跨分布区的个体化研究。结果也对应用保护具有重要启示：例如，德国目前为保护冬眠蝙蝠禁止10月1日至3月31日进入冬眠场所，但此期限已不再覆盖水鼠耳豹的入眠时间，可能需要修订。相反，纳氏鼠耳蝠在秋季和春季延长活动期应在其夏季栖息地的森林管理实践中予以考虑。