降水模式对热带干旱森林的生物地球化学循环有着不同的影响

《Agricultural and Forest Meteorology》：Precipitation regimes influence differently the biogeochemical cycles of the tropical dry forest

热带干旱森林（TDFs）对全球碳氮磷循环至关重要，但降水变化对其影响尚不明确。本研究基于墨西哥尤卡坦半岛长期数据，通过多集合方法分析年降水、季节性降水及厄尔尼诺事件对TDFs生物地球化学循环的作用。结果表明：年降水显著调控碳循环（CT、SOC、qCO?升高），季节性降水主导氮循环（NH??、NO??浓度季节性波动），而厄尔尼诺事件使碳和氮循环指标（如SOC、NT、No）升高25%-50%，恢复需至少2年。磷循环受年降水影响但不显著。功能多样性（如豆科固氮植物比例）与土壤-微生物互作缓冲了干旱冲击，但长期频繁干旱可能使TDFs从碳汇转为源。

　　热带干湿季森林（TDFs）是全球热带森林的重要组成部分，占据了约40%的热带森林面积。它们在全球生物地球化学循环中发挥着关键作用，并且是影响全球年际净二氧化碳交换量的主要因素之一。TDFs对降水变化的敏感性对微生物活动、养分矿化和有机质分解等过程产生重要影响，然而，这些生态系统在面对环境变化时的响应机制仍存在诸多未知。本研究旨在评估不同降水模式——包括年降水量、季节性降水以及厄尔尼诺事件——对TDFs中碳（C）、氮（N）和磷（P）生物地球化学循环的影响。通过使用长期的生物地球化学和植物多样性数据（包括分类和功能多样性），我们采用多集合方法，隔离降水效应。研究结果揭示了植物多样性与土壤相互作用在塑造种群、群落和生态系统层面响应中的关键作用。

年降水量被发现是影响功能特征表达和碳循环的关键驱动因素。这导致了大多数碳和氮指标呈现负趋势，而土壤基础呼吸与微生物碳的比值则表现出正趋势。季节性降水则在氮循环中解释了大部分的变化，雨季与氮指标升高相关，而旱季则与溶解有机碳和微生物生物量增加相关。厄尔尼诺事件后的土壤碳和氮恢复需要至少两年时间。尽管磷循环受到年降水量的影响，但其效果并不显著。这些发现加深了我们对TDFs在气候变化下的脆弱性的理解，强调了降水模式变化可能如何重塑生物地球化学过程。值得注意的是，我们的研究结果表明，TDFs可能在干旱加剧和生态系统未能完全恢复的情况下，从碳汇转变为碳源。

气候变化正在改变全球的温度和降水模式，预计到2100年，全球气温将上升0.6–2.0°C，而在SSP-8.5情景下可能达到5.7°C。同时，降水预计会减少0.2%到12.9%。这种变化将导致更干燥的环境，同时与温度升高一起减少土壤水分的可得性，对热带森林、土壤养分动态和微生物活动产生重要影响，甚至可能导致干旱区的扩展。此外，气候变化还改变了当前极端气候事件的模式和强度，如厄尔尼诺现象。厄尔尼诺是一种全球气候异常，以温暖期为特征，对全球温度和降水模式产生深远影响。在热带陆地地区，厄尔尼诺事件的十年变化促进了“湿润汇聚区变得更湿润”和“干旱发散区变得更干旱”的显著变异性，从而影响生态系统动态。然而，关于降水如何影响热带生态系统的生物地球化学循环的了解仍存在知识空白，以及干旱区在气候变化下的不同反应和其功能特征如何缓和这些扰动的机制仍未被充分理解。

TDFs在全球范围内具有重要意义，不仅在碳循环中扮演重要角色，还决定了全球年际净二氧化碳交换量的变化。降水（即植物可利用水）被认为是影响二氧化碳交换量变化的关键控制因素，无论是南部非洲的木本植物群落还是TDFs。新热带地区包含了全球约57–75%的TDFs，而在许多地区，成熟的TDFs仅占不到10%。这些估计值比那些将非洲草原包括在TDFs定义中的研究更高，模糊了这一生态系统内部的关键生态区别。在此，我们提出TDFs具有独特的功能特征，以减轻干旱压力并克服水可用性的强烈季节性变化。因此，我们采用了一个TDFs的定义，即一种通常由超过50%的落叶树主导的植被类型，年平均温度≥25°C，年总降水量范围在250到700毫米之间，甚至高达2000毫米，并且每年有至少3个月的干旱期。

热带生态系统的对水分压力的适应能力对于全球碳循环的稳定性至关重要。湿润和干旱热带森林都采用了多种策略，包括避旱和抗旱，以应对水分压力。例如，湿润森林物种通常依赖于如深根系等功能特征来获取地下水，而干旱森林物种则通过落叶来减少水分损失并增强土壤水分保留能力。此外，落叶的豆科植物表现出丰富的储存薄壁组织，这增加了细胞内的水分储备。这些差异促进了不同降水梯度下的多种机制，导致养分动态的变化。值得注意的是，降水模式与植物物候之间的相互作用作为对干旱的适应性反应，对土壤碳积累具有显著影响。

在TDFs中，季节性干旱导致的落叶是土壤中碳和氮的主要输入来源，占总输入量的约80%。此外，豆科植物作为TDFs中最丰富且能固氮的植物家族，对植被固氮量的贡献可达12%。相比之下，磷的输入量较低，这是由于其从母质风化中缓慢释放和土壤中的高固定性，限制了其可利用性，并使其成为植物生长的主要限制因素。总磷输入主要来自母质的长期风化（10–45%）和短期内有机材料的再循环（55–90%）。然而，由于有机残留物的质量和数量不同，C、N和P的可用性可能发生变化。这些残留物受适应干旱环境的植物特征影响，如蜡质、烷烃和其他次级代谢物，这些特征有助于植物应对干旱，但也会减缓分解过程，从而限制养分的可利用性。

季节性降水直接影响植物残留物的分解和矿化，以及微生物生物量、呼吸和关键养分循环——C、N和P。季节性降水导致与持续湿润生态系统不同的响应，影响微生物活动和养分可用性，如溶解有机养分和微生物生物量中的C、N和P。降水季节性对生物地球化学过程的影响已在农业和自然系统中广泛研究。然而，大多数研究集中在湿润森林和草原上，而对TDFs的关注较少。

厄尔尼诺是一种极端气候事件，导致更强烈和/或更持久的干旱期。这些条件给生态系统施加了极大的水分压力。厄尔尼诺增加了树木死亡率，尤其是延迟效应。同时，它还提高了落叶生产率，导致养分动态的变化，特别是C和N的生物地球化学循环。然而，关于厄尔尼诺事件对生物地球化学循环的影响程度以及这些扰动后的恢复时间，仍知之甚少。

我们利用长期数据集来评估不同降水模式（如总降水量及其季节性分布，以及厄尔尼诺气候异常）对TDFs中C、N和P生物地球化学循环的影响。因此，本研究的假设包括：（H1）功能特征缓解干旱压力；（H2）植物残留物的质量和数量调节生物地球化学循环在降水梯度上的变化；（H3）土壤微生物活动的环境控制驱动年度生物地球化学循环的变化；（H4）厄尔尼诺事件对生物地球化学循环产生差异影响；（H5）由于干旱加剧和频率增加，气候变化将使TDFs从碳汇转变为碳源。

为了更好地描述降水梯度下分类和功能多样性，我们需要多个指标。功能特征指标因其与植物对干扰的适应策略之间的联系而变得重要。我们使用了多种生物多样性指数来评估社区内的分类和功能多样性。对于分类多样性，我们使用了香农指数、辛普森指数和布雷-库里斯指数。香农指数用于衡量社区中的植物多样性，辛普森指数用于评估物种组成和优势关系，而布雷-库里斯指数用于量化社区之间的相似性。所有指标均使用“vegan”库进行计算。此外，为了检验我们的假设，我们评估了社区层面的功能多样性。对于每个功能特征，我们计算了社区加权均值（CWM），并使用功能多样性加权（FDwcomm）、功能离散度（FDis）和功能均匀度（FEve）来评估功能多样性空间。这些指标的选择基于其在功能多样性指标之间的强相关性，并能有效评估功能多样性的重要方面。所有功能多样性指标均使用“fundiv”库进行计算。

当土壤有机碳（SOC）未被报告时，我们根据森林年龄计算其浓度，类似其他研究。代谢商（qCO2）被估计为土壤基础呼吸（SBR）与微生物碳（Cmic）的比值。当植物残体的平均停留时间（MRT）未被报告时，我们根据残体产量与残体的比值进行计算。所有野外数据的坐标均转换为纬度和经度，采用WGS84基准。我们假设当野外观察在同一月份或季节以及特定半径内收集时，这些观察不是独立的，因此将其视为伪重复。这些条件与具有相似环境特征的生态斑块有关，导致强烈的空间依赖性。为了减少空间依赖性并消除伪重复，同时强调主导区域的植物生物多样性-土壤动态，提高我们估计的可信度和普遍性，我们将所有信息聚合到1弧分单元（约赤道线上的2公里）。这种聚合尺度的选择基于对TDFs中地上生物量、土壤性质和残体的空间自相关性的理解。我们通过计算所有重复的平均值来收集信息。通过这种时空数据聚合，我们从1997年到2016年构建了133个空间无关的野外样本。

为了评估变量之间的关系，我们进行了基于斯皮尔曼等级相关检验（r）的探索性分析。为了检验观察值之间的统计相似性，我们使用了带有连续性校正的威尔科克森秩和检验（W检验），假设观察值来自具有不同方差的独立样本。我们使用“tseries”库进行了观察值的正态性检验。当数据不呈正态分布时，我们在计算算术平均值和标准差（SD）之前对数据进行了对数变换。所有统计分析均在95%置信水平下进行。

为了评估厄尔尼诺事件后生物地球化学属性的恢复时间，我们构建了恢复曲线以估计这些属性恢复到事件前条件所需的时间。我们使用中性年（即无厄尔尼诺或拉尼娜异常的年份）作为基准，将其称为100%，以评估变化的幅度。所有数据均通过计算中性年与厄尔尼诺年份的指标比值进行标准化。随后，我们进行了层次划分分析，定量评估每种降水模式对生物地球化学循环响应的重要性。我们选择了层次划分分析，以评估不同降水模式在C、N和P生物地球化学循环中的个体和共享重要性。这种方法有助于我们理解降水模式与生物地球化学循环之间复杂的关系。我们还进行了正交对应分析，以评估个体降水模式在完整模型中的重要性。进行了1000次置换以评估每个个体降水模式的显著性（p值）。我们计算了方差膨胀因子（VIF）以测试不同降水模式之间的多重共线性程度。所有计算均使用“rdacca.hp”库进行。

我们的研究结果表明，TDFs的生物地球化学循环受到降水模式的显著影响，这种影响由植物生物多样性-土壤演化互动所塑造。降水梯度对植物生物多样性的影响显著，中等到低降水区域表现出更高的多样性，而湿润站点则显示出更高的均匀度。从北到南，植物的分类和功能多样性呈现出梯度变化，伴随着不同的落叶性和物候模式（即常绿和落叶）。整个地区涵盖了153个科、718个属和1484个物种。其中，大多数科（69.3%）、属（56.0%）和物种（56.3%）是稀有物种（约占总丰度的10%）。降水在≤900毫米的站点表现出更高的生物多样性，包含73.9%的所有科、67.7%的所有属和61.7%的所有物种。相比之下，湿润站点（降水>1100毫米）仅包含60.8%、48.1%和37.1%的科、属和物种。香农指数表明，在较低降水模式下观察到更高的生物多样性。具体而言，降水在900–1100毫米的站点表现出最高的生物多样性（6.36），其次是较干旱的站点（6.19），而最少多样性的群落则记录在较高降水的站点（5.72）。辛普森指数显示，较干旱的群落更不均匀（0.54），表明较低的均匀度。相比之下，中等降水（0.74）和湿润（0.79）群落显示出更高的均匀度，其中少数物种占主导地位。布雷-库里斯差异指数揭示了降水梯度两端的显著差异。较干旱的群落在物种组成和丰度上表现出更高的相似性（0.49），而随着从较干旱的站点向湿润的站点变化，相似性逐渐下降（0.62和0.64）。

豆科植物在降水梯度的整个范围内表现出最丰富的植物科（17.1%），其次是菊科（6.3%）和大戟科（5.9%）。在较干旱的条件下，豆科植物占总植物数量的18.7%，而在湿润条件下仅占15.3%。前五名豆科属在干旱和湿润地区分别占植物种群的44.0%和39.9%。属Senna和Acacia在降水梯度上普遍存在，是前两名最丰富的属。然而，它们在干旱条件下的丰度（17.0%）高于湿润条件下的丰度（10.6%）。

在群落层面，降水梯度并未改变生长形式的物种组成比例，草本植物占所有植物物种的43.8±1.6%，灌木占21.1±2.0%，树木占25.6±0.5%。同样，草本植物的相对丰度为36.9±2.3%，灌木为24.0±1.1%，树木为32.0±1.1%，不受降水梯度的影响。然而，稀有灌木和树木物种的丰度受降水梯度影响，更丰富（约50%）在干旱站点，而在湿润条件下（<40%）较少。叶性受到年降水量的影响，干旱站点表现出更高的落叶物种比例（49.0%、24.5%和54.4%分别对应草本、灌木和树木），而在湿润站点，所有生长形式中常绿物种占主导地位（41.5%、22.5%和33.9%）。这导致了梯度上的落叶量差异，干旱站点的落叶量高于湿润站点。此外，干旱站点表现出更高的草本和灌木快速生长策略的丰度，以及更高的树木再生策略和固氮植物的丰度，与湿润站点形成对比。同时，在降水梯度上，树木的特定叶面积也有所增加。

年降水量总量的变化导致了功能特征组合中植物数量的波动。这些条件促使多变量特征分散发生显著变化，尽管所有特征组合都沿降水梯度存在。我们发现，在干旱站点，FDwcomm值（1.61）高于中等（1.49）和湿润站点（0.48）。同样，干旱站点的FDis值（0.40）高于湿润站点（0.36）。相比之下，FEve指数显示，干旱条件下的均匀度较低（0.40），而湿润站点的均匀度较高（0.45和0.66）。这些差异反映了在TDFs群落层面，物种特征在干旱条件下的丰度加权偏差变化。

生物地球化学指标的变异性在降水梯度上显著变化。我们分析了九个生物地球化学指标，其中八个（CT、SOC、Cmic、SBR、NT、No和Nmic）表现出与年降水量的负趋势（p<0.003）。最大的差异出现在SBR上，其在干旱站点的值是湿润站点的3.3倍。qCO2表现出与降水的正趋势（p=0.001），而Ni、NO3、NH4和PT则没有显著关系（p>0.1）。

厄尔尼诺事件对生物地球化学循环的影响在不同站点上表现出显著差异。具体而言，C指标在厄尔尼诺期间表现出比中性年更高的值（p<0.006），其中CT和SOC增加了约25%，而SBR和qCO2则增加了超过一倍。然而，DOC是唯一在厄尔尼诺期间表现出更高值的指标，其值在中性年是厄尔尼诺期间的2.8倍（p=0.01）。值得注意的是，Cmic在厄尔尼诺和中性年之间没有显著差异（p=0.2）。

在厄尔尼诺期间，NT和No的浓度比中性年更高（图4；分别为70%和55%；p<0.005）。NO3: NH4的比例在厄尔尼诺期间减少了45%（p=0.004）。相比之下，其他N指标（Ni、NO3、NH4和Nmic）和PT则没有显著差异（p>0.1）。同样，土壤中的C:N、C:P和N:P比值在厄尔尼诺和中性年之间没有显著变化（图5；p>0.05）。

厄尔尼诺和中性年之间的变化幅度在湿润条件下大于干旱条件下（表A4）。在湿润条件下，C指标（CT、SOC和qCO2）在厄尔尼诺年份显著增加，而在干旱站点，其增加幅度较小（p<0.037）。DOC和Cmic在中性年与厄尔尼诺年份之间没有显著差异（p>0.1）。在厄尔尼诺年份，NT和No的增加幅度在湿润条件下大于干旱站点。其他N指标（Ni、NO3、NH4和Nmic）和PT在降水梯度和厄尔尼诺与中性年之间没有显著差异（p>0.07）。C:N、C:P和N:P比值在降水梯度和厄尔尼诺与中性年之间也没有显著差异（p>0.8）。

我们的研究结果表明，厄尔尼诺对CT、SOC、NT和No指标的影响比中性年更大（图6）。然而，DOC是唯一在厄尔尼诺期间表现出更高值的指标，其值在中性年是厄尔尼诺期间的2.8倍（p=0.01）。值得注意的是，Cmic在厄尔尼诺和中性年之间没有显著差异（p=0.2）。这种变化幅度在湿润条件下大于干旱条件下（表A4）。在厄尔尼诺期间，NT和No的增加幅度在湿润条件下大于干旱站点。其他N指标（Ni、NO3、NH4和Nmic）和PT在降水梯度和厄尔尼诺与中性年之间没有显著差异（p>0.07）。C:N、C:P和N:P比值在降水梯度和厄尔尼诺与中性年之间也没有显著差异（p>0.8）。

我们的研究发现，厄尔尼诺事件后，土壤生物地球化学循环的恢复需要至少四年（t4）才能完全恢复并达到中性年记录的平均值。在厄尔尼诺事件后的第二年（t2），CT、SOC、NT和No达到中性年平均值的95%以上。CT和NT，以及SOC和No表现出相似的趋势和幅度，这表明C和N的生物地球化学循环在厄尔尼诺干扰后可能存在耦合。只有在第二年后，这些指标才表现出统计学上的显著差异（p<0.05），并且趋势逐渐上升。

研究还表明，不同来源的水分压力对土壤生物地球化学循环的影响相似，尽管幅度不同。年降水量压力下的站点表现出最高的C和N指标，如CT、SOC、Cmic、Nmic和NH4（p<0.004）。相比之下，季节性压力下的站点表现出最低的估计值，其中DOC指标在季节性压力下的估计值高于厄尔尼诺事件（p=0.033）。在厄尔尼诺期间，大多数C指标处于两个组（CT、SOC和Cmic）中，没有显著差异（p>0.1）。然而，NH4和Nmic在厄尔尼诺期间的估计值低于季节性压力下的站点（p<0.03）。

在降水梯度上，植物和微生物群落组成的变化影响了残体分解和养分积累。我们的研究结果揭示了植物生物多样性与土壤过程之间的耦合C动态，以及N的滞后响应（图6）。这些动态的恢复时间与其他热带生态系统中观察到的死亡率和物候变化的恢复时间一致，通常需要两年或更长时间。我们提出，植被结构的至少50%恢复是重新启动厄尔尼诺事件后生物地球化学循环的必要条件。然而，如果这些扰动发生的时间间隔少于两到四年，它们可能会触发阈值响应和遗产效应，损害长期的生态系统功能和恢复力。在这种情况下，TDFs可能会失去其缓冲地上和地下碳损失的能力，进一步削弱其对加剧干旱模式的恢复力。

尽管在预测土壤碳-气候反馈方面仍存在显著不确定性，我们的研究结果支持TDFs可能因生态系统各部分的恢复不全而进入持续退化的状态。这种退化可能导致从碳汇向碳源的功能转变，这一模式也被其他人观察到。在气候变化情景下，累积干旱压力可能会根本改变TDFs在全球碳循环中的作用。这种干扰预计会通过多种途径表现出来：（1）干旱期间树木死亡率的增加，如在热带生态系统中记录的厄尔尼诺事件；（2）由于生长受损和结构变化，活生物量中的碳封存潜力减少；（3）生物地球化学循环的中断，导致地上和地下碳排放的增加。

此外，我们的研究指出，频繁且强烈的干旱会显著增加土壤基础呼吸。我们观察到较高的qCO2值，反映出单位生物量下的微生物呼吸增加，并伴随着碳利用效率（CUE）的下降。这一趋势与实验室和实地实验的结果一致，表明在热带（Romero-Olivares等，2017）和温带（Liang等，2024）生态系统中，变暖最初会刺激土壤呼吸，同时减少CUE（Tucker等，2013）。这些发现表明，在持续的气候变化下，类似的或甚至更显著的干扰可能发生，强调了TDFs和其他热带生态系统对碳和氮循环中断的脆弱性。至关重要的是，我们的研究结果强调了生物地球化学循环可能在日益频繁和/或强烈的干旱条件下无法完全恢复。这种不完全恢复可能导致大气中二氧化碳浓度的持续上升，进一步放大气候反馈。通过阐明土壤C和N动态在压力下的驱动机制，我们的研究推动了对碳-气候相互作用的理解，并强调了将这些动态纳入碳中性策略和生态系统恢复力规划的重要性。

研究还指出，生物地球化学过程和微生物响应可能在不同土壤条件下有所不同，但由于当前数据限制，这些情景难以评估。未来的研究应关注P动态与土壤理化性质以及植物功能特征——如叶片和根系特征和菌根关联——的关系，而不是仅依赖于降水。长期研究对于理解母质如何影响植物的水分策略（即水分安全边际）和生物地球化学循环至关重要。此外，对总P在降水梯度上的分配将有助于阐明其在热带干森林中的生态作用。