昆虫取食损伤叶片与完整叶片生物力学性状的种内差异及其对食草动物研究的启示

本文揭示了植物个体内昆虫取食损伤叶片与完整叶片在关键生物力学性状（如叶片大小、比叶面积SLA、含水量、厚度和韧性）上存在显著差异，强调未来食草动物研究中需同时考量受损叶片性状以避免实验偏差，为理解植物-昆虫互作的种内变异机制提供了新视角。

　　

Highlight

与同一植株内未受损叶片相比，受昆虫食草性损害的叶片在生物力学性状上始终存在差异

Abstract

叶片昆虫食草性是生态系统中的普遍现象，显著影响植物生长、存活、群落结构及生物多样性维持。以往研究主要关注昆虫食草性的种间和种内差异及其与叶片性状的相关性，但叶片易受昆虫食草性损害的个体内变异仍研究不足。本研究调查了中国西南部亚热带森林40种木本植物584株幼苗的5,583片叶片，重点关注五个关键叶片性状：大小、比叶面积(SLA)、含水量、厚度和韧性。结果显示，同一植株内昆虫受损叶片与未受损叶片在这些性状上存在显著差异，受损叶片更大、更厚、更硬，但SLA和含水量更低。这些模式在不同物种间一致，表明存在影响抗昆虫食草性状进化的保守机制。此外，我们的发现为未来食草性研究提供了宝贵见解，特别是在实验设计方面。仅依赖完整叶片的性状可能会影响叶片性状对食草性效应可靠性的判断。为确保食草性研究的稳健性，也应考虑受损叶片的性状。

Introduction

叶片昆虫食草性在各种生态系统中普遍存在，并直接影响植物个体的生长和存活，尤其是在幼苗等早期生命阶段。此外，昆虫食草性改变或损害植物活力的方式可通过对抗植物竞争力对植物群落多样性和结构产生实质性影响。

在植物物种之间和内部均观察到叶片昆虫食草性程度的显著变异，这源于多种叶片性状的种间和种内异质性，特别是防御性状，如生物力学和化学抗性特征。植物化学防御包括多种次生代谢物，其核心结构主要是萜类、生物碱、苯类、苯丙素类、黄酮类或含氮化合物，为植物提供多种有毒或驱避化合物以威慑昆虫食草动物。化学防御可以是直接的，涉及影响叶片组织适口性或抑制昆虫生长、发育或繁殖的化合物；也可以是间接的，涉及释放挥发性化感化合物（即食草动物诱导挥发物HIVs），通过吸引天敌来抑制食草昆虫。

然而，这些化学防御的合成对植物来说可能代价高昂，因此植物也利用叶片生物力学性状，其特性可对昆虫食草动物构成显著障碍，并且通常比叶片化学性质更能影响食草性模式。虽然刺、角质层和毛状体等植物结构性状在保护植物免受较大脊椎动物食草动物攻击方面发挥重要作用，但更简单的叶片特性可以显著威慑昆虫食草动物。例如，较小的叶片通常比大的叶片更不易受昆虫食草性侵害，这种模式可能由两种互补机制解释：(1) 较大的叶片为食草动物提供更高的取食效率和更好的庇护所；(2) 根据植物显眼性理论，较大的叶片更显眼，因此更容易被食草动物发现，导致更高的取食压力。具有较大比叶面积(SLA)的植物物种表现出更快的生长速率，并且由于在快速生长（与较大的SLA相关）和化学防御（毒素或驱避剂）投资之间的权衡，通常更适口，这可能导致更严重的食草性损害。植食性昆虫因其大小和取食器官而限制其穿透、咀嚼和消化植物组织的能力，因此通常更喜欢取食更容易获取的资源。因此，植物可以通过构建更坚韧的叶片来增强对咀嚼式昆虫的物理抗性。更坚韧的叶片不仅减慢昆虫取食速率，而且阻碍营养吸收。叶片韧性对食草性的这些影响也与各种其他叶片性状相关。例如，高含水量通常表明细胞壁构建投资较低，而较薄的叶片往往更软，使其更易受昆虫植食性侵害。作为回应，昆虫共同进化出更强的下颌解剖结构和抵抗植物防御的适应，这种植物-昆虫"军备竞赛"例证了"红皇后"游戏，在数百万年中驱动了双方的适应。

大多数先前研究植物对昆虫食草性的生物力学抗性的研究探索了叶片性状与食草性强度在植物物种之间或同一物种个体之间的相关性。此外，大多数研究选择测量完整叶片（即未受昆虫损害的叶片）的性状来解释食草性的差异。在个体植物水平，无论植物经历高或低的总食草性压力，其叶片间的损害通常存在相当大的变异——一些叶片可能遭受严重损害，而其他叶片表现出最小甚至没有食草性，尽管在某些极端情况下整个植物可能完全落叶。这提出了一个问题：这是否归因于同一植株上昆虫受损叶片和未受损叶片之间叶片性状特性的特定差异。如果是这样，仅依赖完整叶片的性状可能会影响叶片性状对食草性效应可靠性的判断。因此，阐明同一植物内不同叶片间的性状差异及其对个体内食草性强度变异的影响对于理解上述问题至关重要。

在本研究中，我们调查了中国西南部亚热带森林40种木本植物584株幼苗（最易受昆虫损害的生命阶段）共5,583片叶片。重点关注五个常用作叶片食草性指标的关键叶片生物力学性状（大小、SLA、含水量、厚度和韧性），我们解决了两个基本问题：1) 这些选定的性状是否解释叶片食草性的个体内变异，即它们在同一植株内的受损和未受损叶片之间是否存在系统性差异？(2) 评估的性状-食草性关系在广泛的植物物种多样性中是否一致？

Results

总体而言，我们调查了40种木本植物584个个体共5,583片叶片（2,901片受损，2,682片未受损）。所有五个叶片性状在受损和未受损叶片中均表现出相当大的变异。值得注意的是，受损和未受损叶片之间的频率分布重叠系数（范围0-1）对所有性状都非常高：SLA (0.96)、含水量 (0.89)、大小 (0.97)、厚度 (0.96) 和韧性 (0.93)，表明性状分布在受损状态之间几乎相同。然而，尽管分布广泛重叠，受损和未受损叶片之间的平均性状值存在显著差异。与未受损叶片相比，受损叶片显著更大、更厚、更硬，但SLA和含水量显著更低。这些性状差异的模式在所有分析的物种中一致。

Discussion

我们的结果揭示了受损和未受损叶片所有五个叶片性状的显著变异。针对我们的第一个研究问题，我们发现受损和未受损叶片之间的性状值存在显著差异。与未受损叶片相比，受昆虫食草性损害的叶片更大、更厚、更硬，但SLA更小，含水量更低。这些模式在检验我们的第二个问题时仍然稳健——结合所有物种的分析以及单独分析每个物种均显示一致的结果。这些发现表明，影响叶片易受食草性侵害的性状在植物物种间是保守的，支持植物抗食草性性状进化中存在共同机制的观点。我们的研究强调，在食草性研究中仅依赖完整叶片的性状可能会引入偏差，因为受损叶片表现出不同的性状特征。未来的实验设计应纳入受损叶片的性状，以更全面地理解叶片性状对食草性的影响。