破解营养级拼图：美洲榕组无花果榕小蜂寄主-寄生关系的生态与进化解析

本综述系统解析了热带无花果榕小蜂（Chalcidoidea）群落中复杂的营养级联关系，以美洲榕组（Americanae）的Ficus citrifolia为模型，通过整合虫瘿形态学、时间序列与行为生态学方法，首次揭示了11种小蜂的精确营养关联（包括盗寄生Kleptoparasitism与拟寄生Parasitoidism的区分），并发现了涉及Physothorax与Sycophila的间接超寄生现象（Hyperparasitism），为理解昆虫-植物协同进化与群落组装提供了创新框架。

　　

引言

营养关系研究是理解生物互作结构、功能与进化的核心。昆虫作为地球上最具多样性的类群，为这类研究提供了绝佳体系。无花果榕（Ficus，桑科Moraceae）与榕小蜂（Chalcidoidea）的互作因其高度物种多样性与生态特异性，成为探究复杂营养关系的理想模型。Ficus是全球约870种的巨大多样性属，其独特的花序（fig）结构与专性授粉蜂（Agaonidae）形成互利共生，但同时宿主大量非传粉榕小蜂（NPFWs），构成800多个分布于热带-亚热带的复现系统。

本研究聚焦美洲榕组（Americanae）的Ficus citrifolia，旨在厘清其关联榕小蜂的营养关系，区分盗寄生（kleptoparasite）与拟寄生（parasitoid），并探测是否存在更复杂的互作（如超寄生）。术语定义遵循Polaszek & Vilhemsen（2023）：拟寄生指幼虫发育依赖于另一寄生蜂存在于原寄主中，且仅超寄生者完成发育；盗寄生指窃取他种食物资源（仅盗寄生者发育完成），区别于inquilinism（仅利用虫瘿结构而不直接伤害原居住者）。

研究方法

研究于巴西圣保罗大学Ribeir?o Preto校区（21°10'S; 47°48'W）开展，监测2017–2019年间的F. citrifolia繁殖周期。该树种由Pegoscapus aerumnosus授粉，并关联7个NPFW属（表1）。研究整合了以下方法：

1. 1.
   殖民时序记录：监测榕果发育各阶段（A–F期）的蜂种探针行为，记录物种与丰度。
2. 2.
   虫瘿形态分析：于成虫涌现前解剖虫瘿，依据外部形态与度量特征（高、宽、体积）分类，并鉴定 occupant 蜂种。
3. 3.
   蜂体尺寸与干重：测量中体长（mesosoma length）与干重，评估营养关联物种间的生物量兼容性。
4. 4.
   数据分析：通过ANOVA与Tukey HSD检验比较虫瘿形态差异；利用聚类分析（UPGMA）基于形态度量验证营养关联假设。

结果

殖民序列

共记录18个蜂种探针榕果。殖民窗口广泛，尤其盗寄生与拟寄生种，可能源于寄主幼虫发育的自然变异。早期虫瘿诱导者（如Ficicola sp.与Idarnes dimorphicus）在A期殖民；子房虫瘿诱导者（如P. aerumnosus与I. flavicollis-group sp.）主导B期；盗寄生与拟寄生种主要于C期不同时段殖民。关键行为观察包括Sycophila利用Physothorax的产卵孔行“drill-to-drill”盗寄生行为。

虫瘿形态

识别出4种虫瘿形态（图2）：Ficicola型（球状、具柄、最大）；I. dimorphicus型（白色、椭圆、顶端突起）；I. flavicollis-group型与P. aerumnosus型（外观相似，但前者显著更大）。虫瘿高、宽、体积均存在显著种间差异（表2）。

物种关联

解剖211个虫瘿显示：

• •
  Ficicola型：仅含Ficicola sp.，无盗寄生或拟寄生关联。
• •
  I. dimorphicus型：含I. dimorphicus、Aepocerus sp.1、Heterandrium longipes、Physothorax sp.1、Physothorax sp.2、Sycophila sp.
• •
  I. flavicollis-group型：含I. flavicollis-group sp.、H. longipes、Nannocerus sp.、Physothorax sp.1、Physothorax sp.2、Sycophila sp.
• •
  P. aerumnosus型：含P. aerumnosus、H. longipes、H. nudiventre、I. carme-group sp.、Nannocerus sp.

蜂体与虫瘿尺寸兼容性良好，聚类分析（cophenetic correlation = 0.913）支持营养关联分组。

讨论

研究成功解析了F. citrifolia榕小蜂群落的复杂营养关系。虫瘿外部形态是关联虫瘿诱导者与其盗寄生/拟寄生蜂的最信息性状，殖民时序与行为观察进一步助益区分营养策略。早期殖民者（如Ficicola与I. dimorphicus）于A期活动，子房虫瘿诱导者于B期主导，盗寄生/拟寄生种主要于C期殖民。

Ficicola虫瘿无天敌可能源于其稀有性与独特形态（中央突出、远离榕果内壁），限制产卵器可达性。Aepocerus被确认为盗寄生（非拟寄生），因其殖民窗口与寄主幼虫早期发育不匹配，且仅见于I. dimorphicus虫瘿。

Heterandrium、Nannocerus、Physothorax与Sycophila被认定为拟寄生，但殖民期重叠不排除更复杂关联（如某些种可能寄生Aepocerus或I. carme-group幼虫）。Sycophila的“drill-to-drill”行为表明其兼有盗寄生（利用Physothorax产卵孔）与拟寄生（取食寄主幼虫）特性，且常置换Physothorax幼虫，符合间接超寄生定义（hyperparasitoid）。

宿主特异性方面，H. nudiventre、I. carme-group sp.与Aepocerus sp.1似乎专一单宿主，而其余4种盗寄生/拟寄生蜂利用多宿主。蜂体尺寸随虫瘿大小变化，提示宿主资源影响后代适合度。

结论与展望

本研究通过整合形态、时序与行为数据，建立了厘清榕小蜂营养互作的创新框架。该框架可推广至其他榕树种（如不同分类组），尽管谱系存在差异，但生态角色与互作网络预期相似，有助于深化对这一复杂昆虫-植物互作系统生态与进化生物学的理解。