薹草属物种在不同生境中种间与种内性状变异的解耦及其生态意义

本综述通过研究薹草属（Carex）植物在广泛环境梯度下的种内性状变异（ITV），揭示了其与群落加权均值（CWM）的关联机制。研究发现，比叶面积（SLA）的ITV与环境过滤驱动的性状收敛显著相关，而株高和叶片干物质含量（LDMC）的响应模式则较为复杂。该研究强调了ITV在植物群落构建中的重要作用，为理解物种共存机制提供了新视角。

　　

1 引言

种内性状变异（ITV）被广泛应用于植物功能性状对环境梯度的响应研究及群落构建规则的探讨中。尽管植物功能性状的变异主要存在于种间水平，但ITV同样具有显著贡献，甚至可占总体性状变异的三分之一。ITV的程度因性状而异，并可能改变种间变异的模式。因此，理解种间变异与种内变异如何协调至关重要——即物种的ITV是倾向于遵循群落整体的功能响应模式，还是与之相反或相互独立。

ITV可视为植物个体对生物和非生物环境条件的响应，但对生物相互作用的优化响应可能与应对非生物环境的需求相矛盾。例如，矮小植株受恶劣天气或干扰的影响较小，但其在光竞争中的能力不如高大植株。特定立地条件下的最优或接近最优策略应反映在植物群落的平均性状值上，通常以群落加权均值（CWM）表示，该值受物种周转和ITV两个主要组分的影响。不具备适宜性状的植物物种可能被具有适宜性状的物种所取代。在物种内部，也可能发生具有更合适性状的个体的选择过程。尽管植物个体可表现出对环境的可塑性响应，在基因型变异范围内调整其性状以适应最优值，但这通常在其他物种不限制其生长时才能实现。因此，植物间相互作用对ITV的影响可能超越非生物条件的影响。

群落构建预期存在两种主要模式，ITV应能反映这些模式：生态位分化和环境过滤。在较不适宜的条件下（无论是生物还是非生物），植物预期具有相似的性状，因为它们需要特定的性状值来应对环境。这种环境过滤预期会在局域尺度上筛选出性状值相似的物种库，使这些物种共现并直接相互作用。另一方面，当植物分化其性状并利用不同资源时，它们之间的竞争应会减弱。这两种模式并非相互排斥，而是共同促进植物共存。物种共存由群落中相反的相互作用决定，例如反映性状值差异的稳定化生态位差异，会导致植物种群的密度依赖性负反馈，从而降低优势物种的适合度；而某些性状差异则反映了适合度的差异——具有合适性状值的物种在竞争等级中占优，成为能够压制其他物种的优胜竞争者。然而，关于ITV如何适应物种共现的一般模式，及其在多大程度上具有影响物种共存的潜力，目前知之甚少，因为大多数基于性状的群落构建研究忽略了ITV。

如果环境选择相似的植物性状（即性状收敛占主导），植物的ITV应增加植物个体性状值与群落平均性状值（CWM）的相似性。换句话说，一个物种与群落均值越相似，其个体性状向该均值变化的程度应越小。如果性状发散占主导，植物个体的ITV应在群落均值周围增加。换句话说，一个物种与群落均值越不同，其个体性状远离群落均值的程度应越小。然而，物种改变其性状的可能性有限，群落中其他具有更合适性状的物种可能会取代它们。

常用于群落研究的性状包括株高和叶片性状——主要是比叶面积（SLA）和叶片干物质含量（LDMC）。这些性状与重要的植物策略相关联，通常被称为植物形态和功能的全球谱。例如，高大植株是更好的竞争者，而矮小植株能更好地应对环境胁迫。SLA和LDMC反映了植物对光、养分和水分可利用性的响应。这些性状的变化反映了植物应对不同资源可利用性的不同策略。虽然株高差异主要涉及光竞争能力，但LDMC和SLA反映了养分获取和保持策略之间的权衡。因此，我们预期相似的株高值会通过环境过滤或较弱竞争者的排除而最小化适合度差异，而LDMC和SLA的差异则应反映资源获取策略的分化。

研究ITV对环境梯度的响应可能会因物种的系统发育历史而变得模糊，这可能导致响应速率或强度的差异。在不同系统发育类群中，植物在生长型和架构上存在显著差异。因此，叶片或其他性状经常在不同背景下对环境做出响应。专注于近缘物种有助于避免这一问题，但需要大量物种出现在多样化的生境中，它们在其中形成群落的不同部分，在某些生境中为优势种，在其他生境中为从属种。薹草属（Carex）满足了这些条件，该属在中欧包含100多个物种，大多局限于特定生境。其中许多物种出现在南波希米亚（捷克共和国南部）的景观中，那里存在具有可变薹草物种丰度的各种生境。

为了探索被普遍忽视的ITV对群落构建模式（即性状收敛和发散）的影响，我们测试了ITV与CWM之间的关系。我们在南波希米亚地区的72个地点测量了15种薹草物种的株高、SLA和LDMC，并采样了植物群落的物种组成，以量化这些性状的薹草物种ITV和群落其余部分的CWM。我们提出了以下问题：（i）薹草物种的功能性状是否与周围植被的群落加权均值相关？（ii）如果是，薹草物种在不同地点间的周转与种内性状值变化的贡献各是多少？（iii）薹草物种的种内性状变异是倾向于增加还是减少其与周围植被群落加权均值的差异？

2 方法

2.1 研究区域

研究在捷克共和国南波希米亚地区各种生境类型的72个地点进行。生境包括干湿草地、湿干森林、河岸植被和沼泽。因此，所有生境都是半自然的，直接依赖于人类管理或是其副产品。尽管如此，所有这些生境都是中欧景观的重要且既定的组成部分。薹草属成员是这些生境中植物群落的重要组成部分，尽管它们大多不占高优势度。薹草物种的平均盖度为20%，范围从1%到80%。该地区的年平均气温为8°C；年平均降水量为700毫米，最大值出现在6月和7月。

2.2 植被采样

在每个地点，植物群落的组成在三个样方中采样，样方为2米×2米的方形，彼此相距15米。在这些样方中，我们目测估计了每个植物物种的百分比盖度。然后对每个地点的样方取平均值。我们从LEDA性状数据库中提取了株高、SLA和LDMC，并为每个地点的平均样方计算了性状的CWM。在计算CWM时，薹草物种被从群落中排除，以避免将它们同时作为预测因子和响应变量，这可能导致分析中出现虚假关联。因此，每个地点由每个性状的一个CWM值代表。种间差异通常构成总性状变异的很大一部分，因此，基于从数据库获取的数据估算的CWM可以被认为是足够精确的。

2.3 功能性状测量

我们选择了薹草属中在南波希米亚有足够数量种群的15个物种。地点的选择基于在线PLADIAS数据库的内部部分，该数据库包含捷克植物区系所有物种的分布图及GPS坐标，也基于我们对物种和区域的了解。优先选择有更多薹草物种的地点，但并非一个地点存在的所有薹草物种都被采样——我们的目标是为每个物种获取数量相当的地点，并避免在其他采样地点缺失的物种。为了测量三个功能性状（株高、SLA和LDMC），我们在特定地点对每个薹草物种采样了9-10个个体。测量根据标准方案进行。采样在生物量最大时进行，即在草地通常刈割时间之前不久，于2020年和2021年5月进行。我们按照建议采样了发育良好的个体。通过这种方式，我们减少了物种内部和地点内的随机性状变异，但使我们能够专注于地点之间的差异。我们选择这种采样策略是因为在草地群落中对植物个体进行精确随机采样极其困难，并且发育良好的个体构成了群落生物量的主体，使它们对群落构建过程的影响最大。

每个采样的个体被放入带有湿纸巾的塑料袋中，置于冷藏箱内，并于当天运送到冷藏室（温度8°C）。株高测量为营养高度，即薹草个体明显形成莲座丛的最高叶片的长度。使用营养高度（而非生殖高度）是因为莲座叶构成了薹草物种光合组织的主体。将未受损且完全展开的叶片从茎上取下，用水饱和，并在黑暗、寒冷（8°C）和潮湿条件下保存过夜。然后我们用纸巾擦干叶面并测量鲜重。扫描叶片以测量其叶面积。材料在60°C下干燥48小时后测量干重。然后SLA计算为叶面积除以叶干重，以mm2/mg表示。LDMC测量为干重与鲜重之比，以mg/g表示。

2.4 数据分析

2.4.1 薹草性状值与CWM的相关性

所有检验均在R统计软件中进行。每个性状分别进行分析。我们计算了平均种群性状值（APTV），即特定于物种和地点的测量性状值的平均值（由约10个测量的独立个体计算得出）。我们总共测量了15种薹草物种的1450个个体，每种在7-10个地点，共得到133个APTV。我们未考虑薹草物种的盖度，因为物种性状值的变异可能与其多度相吻合。我们通过物种身份（SPI——因子）、给定性状的地点的CWM（定量变量）以及这两者的交互作用来解释APTV。然而，由于通常从每个地点采集多个物种，我们还纳入了地点的随机效应。因此，每个地点的影响可以分离为CWM的影响（对APTV具有假定线性影响）和地点的随机效应。因此，我们使用了对应于裂区方差分析的线性混合效应模型（LMM），具有地点身份（LocI）的随机效应。使用R函数aov计算LMM。薹草物种的株高和株高的CWM在分析前进行了对数转换（该性状的值，与其他性状不同，呈高度正偏态）。

在这些方差分析中，SPI（物种身份）的主效应检验了不同薹草物种间APTV（本地薹草物种种群的平均性状值）的差异，而CWM的解释力检验了APTV对CWM的线性依赖性。由于我们使用了I型平方和分解（R函数aov的默认设置），CWM的效应仅解释了种内变异。SPI和CWM之间的纯交互作用检验了线性依赖的斜率对所有物种都相等的零假设。我们以图形方式分别显示了每个物种的APTV对CWM的线性回归线，交互作用检验这些线是否可以被视为平行。然而，物种间的差异可能不仅由这些物种的参数引起，也可能由不同物种生长在不同生境这一事实引起。这可能会对物种的APTV产生不同的影响。由于LMM的公式包含地点的随机效应，SPI和SPI与CWM的交互作用被测试两次，作为组间效应和组内效应。对于SPI，组间效应包括物种参数本身的差异以及可能的地点效应，而组内效应仅包括同一地点内不同物种之间的差异。对于SPI与CWM的交互作用，作为组间效应检验斜率的总体差异（不考虑物种共现的影响），作为组内效应则在考虑了可能的地点对物种的一致效应后，检验物种的不同响应。由于CWM对每个地点总是相同的值，该效应只能在组间水平上进行检验。需要注意的是，物种间的差异是预期之中的（但必须包含在每个模型中以考虑其对APTV的已知影响），而主要的研究兴趣在于CWM的主效应。该检验回答了物种的ITV是否以与物种周转所暗示的相同方向响应的问题——即，在具有较高SLA的CWM的群落中，单个薹草物种是否倾向于具有较高的SLA（高于同一物种在具有较低SLA的CWM的地点的值）。

2.4.2 物种周转 vs. ITV

然而，上述方法并未完全解决以下问题：是具有与CWM相似性状值的薹草物种被选择到该地点，还是单个物种通过其ITV跟随CWM的变化（例如，是较高的薹草物种优先生长在具有较高株高CWM的群落中，还是同一物种在那里通过ITV增加其株高）。因此，我们使用了Lep?等人提出的模型来 disentangle 物种周转和ITV的效应。我们为每个薹草物种计算了整个数据集中的平均性状值，下文称为固定性状（因此，该性状值组分的变化是由物种周转引起的）。在模型中，我们通过固定性状值和APTV（两者一起）解释了薹草物种性状对植物群落CWM的响应，这使我们能够区分薹草物种在不同地点间的周转、其种内性状变异以及这两者与CWM相关的协变对相关性结果的影响。

为了将APTV与CWM之间的相关性分解为由薹草物种间差异决定的部分和由其ITV决定的部分，我们还使用了psych包中的R函数statsBy。该函数计算定义组（即我们的案例中的薹草物种APTV）之间和组内的Pearson相关系数。尽管最相关的输出是相关系数，但该函数也提供了相关性的显著性，尽管它不包含地点作为随机因子变量。因此，p值可能略有膨胀。不显著的p值（> 0.05）强调了弱关系。与之前的分析一样，薹草物种的株高和株高的CWM在分析前进行了对数转换。

2.4.3 ITV对与CWM差异的影响

性状ITV与总CWM的相关性并不能完全揭示单个种群中薹草物种的性状值是倾向于更接近还是更远离周围植被的CWM。我们通过评估地点特异性物种性状值（APTV）与固定值之间的差异（Dif SA）与物种固定值与总CWM的距离（SDif CWM）的相关性来解决这个问题。我们计算了每个薹草物种在每个地点的Dif SA和SDif CWM。

然后，在与上述APTV与CWM相关性相同的LMM（使用R函数aov）中，用SDif CWM解释Dif SA，即物种身份和SDif CWM作为固定效应变量，地点身份作为随机效应。因此，该LMM首先过滤掉由单个物种给出的大部分功能性状值变异，然后直接测试薹草物种APTV是否倾向于以与物种周转相同的方向或相反的方向响应。如果我们记录到Dif SA和SDif CWM之间存在正相关，并且与APTV和CWM之间的正相关（在前一个检验中）同时出现，则表明在ITV水平上性状收敛占主导。如果Dif SA和SDif CWM之间呈负相关，则物种倾向于与群落的CWM更加不同，这表明在ITV水平上性状发散占主导。物种的可变响应，即物种和SDif CWM的显著交互作用，可以被视为生态位性状收敛和发散之间的平衡因物种而异的迹象。薹草物种的株高和株高的CWM在计算这两个指数之前进行了对数转换。为了检验Dif SA和SDif CWM之间的相关性是由组间还是组内薹草物种差异驱动的，我们使用了如上所述的R函数statsBy。

3 结果

3.1 薹草性状值与CWM的相关性

薹草物种的株高与周围植被的株高CWM不相关，但正如预期的那样，不同薹草物种间的株高存在差异。LMM表明，相应CWM的主效应以及CWM与物种身份的交互作用不显著，而物种身份的主效应（无论是使用地点作为误差项还是在地点内）均显著。薹草物种的SLA与周围植被的SLA CWM呈正相关，并且这种相关性在所测试的薹草物种间是一致的，尽管它们的SLA存在显著变异。LMM表明，相应CWM的主效应和物种身份的主效应（无论是使用地点作为误差项还是在地点内）均显著，而它们的交互作用不显著。薹草物种的LDMC与相应的周围植被CWM没有显示出一致的相关性模式，而正如预期的那样，不同薹草物种间的LDMC存在差异。LMM表明，相应CWM的主效应不显著，而物种身份的主效应（无论是使用地点作为误差项还是在地点内）以及CWM与物种身份的交互作用显著。

3.2 物种周转 vs. ITV

薹草物种性状与CWM的相关性主要由地点间薹草物种的周转（即物种的固定性状）驱动。物种ITV对与CWM相关性的影响较小。对于所有性状，由物种固定性状给出的相关性组分远大于ITV的组分。SLA在物种周转和ITV两方面解释的变异性最高。株高和LDMC与其CWM的相关性水平相当低。虽然株高的周转（固定性状）组分略高，但LDMC的ITV组分略高。由于物种固定性状和ITV大多与CWM呈正相关，对于所有性状，最终解释的总变异性高于物种周转和ITV之和。相应地，对于所有性状，薹草APTV与CWM的相关性在物种间水平上比在物种内水平上更紧密（相关系数更高），尽管两者都是正的。

3.3 ITV对其与CWM差异的影响

单个薹草物种株高的Dif SA与株高的SDif CWM不相关，但Dif SA在物种间存在显著差异。相比之下，SLA的Dif SA与周围植被SLA的SDif CWM呈正相关。换句话说，薹草个体倾向于减少其SLA与群落其余部分的差异。尽管SLA的Dif SA在地点内的物种间存在变异，但正相关在物种间是一致的。LMM表明，SLA的SDif CWM的主效应显著，而CWM与物种身份的交互作用不显著。LDMC的Dif SA与其SDif CWM的相关性在单个薹草物种间不一致，这表明SDif CWM与物种身份存在显著的交互作用。对于SLA和LDMC，这些相关性是由物种内差异驱动的，因为物种间的相关性不显著。株高在物种间和物种内水平上均不显著。

4 讨论

薹草物种中唯一与群落其余部分平均性状值（CWM）显示关系的性状是SLA。它显示出正相关，但这种相关性主要由薹草物种在CWM梯度上的周转驱动。ITV的影响较小，但加强了相关性，这意味着它促进了性状收敛。因此，我们发现，基于环境过滤预期的ITV模式仅得到SLA结果的支持。我们没有发现任何性状发散模式的迹象。薹草物种的株高对其CWM完全没有响应，尽管LDMC显示出物种特异性关系，但在单个薹草物种水平上，与CWM要么没有相关性，要么呈正相关。对类似草地的研究大多表明环境过滤，但它们通常忽略了ITV。我们发现ITV可能是群落构建过程的重要组成部分，尽管并非对所有性状都一致。

已知SLA是一个变异较大的性状，受周围环境的影响比LDMC更大。SLA受土壤养分、光照和水分可利用性的影响。它在系统发育中的保守性也相对较差。SLA由两个叶片参数决定，即叶片厚度和组织密度，而另一个测试的叶片性状LDMC主要反映组织密度。对更多参数的响应增加了SLA变异的空间，并允许物种在其ITV范围内对驱动物种周转的类似环境梯度做出响应。我们关于该性状的结果支持了ITV帮助物种更精确地响应环境梯度，并帮助物种向群落其余部分的平均值收敛的观点。这潜在地扩展了可塑性物种在梯度上的生态位宽度。与此相反，薹草物种LDMC的ITV与其CWM基本无关。LDMC仅微弱地受叶片厚度影响。其对单一叶片参数（组织密度）的高度依赖性使其在物种内的变异性相对低于SLA。这导致其响应环境梯度的能力相对较低，以及与CWM的协调程度较低，这可能是我们记录到LDMC与其CWM关系不一致的原因。

SLA直接与光合作用相关，其高变异性可能使物种能够在非常局域的尺度上优化其叶片以实现高效光合作用。SLA的ITV因此可能促进向当地条件最优值的收敛，并增加植物物种的适合度以及局地总生产力。我们发现，即使是像薹草属这样的保守物种，其SLA的ITV也跟随群落其余部分的CWM。这意味着植物在一定程度上同质化了其组织质量，这可能体现在凋落物分解和整体养分循环中。凋落物质量变异性的减少可能使分解者能够在局地更加特化。因此，在研究SLA对生态系统的影响时，应仔细考虑ITV。

株高可能受广泛的植物适应和策略支配。高大植株具有更高的生物量，在生产力高的群落中光竞争中更成功。在这种背景下，株高的差异更可能是适合度的差异，而非生态位分化的反映。然而，在管理的草地（我们研究地点的大部分）中，高大植株比矮小物种更容易受到刈割或放牧的损害。因此，株高的选择压力是可变的，可能源于竞争优势与干扰下资源损失风险之间的权衡。株高的ITV因此似乎由广泛的过程驱动，使得薹草物种株高与群落其余部分株高CWM之间的关系变得特殊。

在本研究中，我们做出了我们的结果有效的假设。特别是，与其他群落构建规则的研究一样，我们假设植物群落是（在一定水平上）稳定的。因此，我们假设地点的管理长期稳定，并且群落已经稳定下来。不具备适宜性状或无法在其ITV范围内达到适宜性状的物种个体，在我们的研究之前就已经从这些群落中被过滤掉了。因此，我们预期观察到的种内和种间性状变异的模式在物种共存中很重要，但要证明观察到的ITV有限重要性，需要将各种薹草物种表型移植到不同环境中的操纵性实验。同样，需要操纵性实验来区分哪些性状差异支持生态位分化，哪些更意味着适合度差异。我们的数据也没有提供CWM的精确值，而只是其估计值。然而，所研究地点上CWM的趋势应该被很好地估计。因此，我们不知道薹草物种性状值何时以及多大程度上高于或低于CWM的真实值，但我们可以检查它们在不同地点间是如何协调的。尽管系统发育亲缘关系可以揭示物种间的功能相似性，但我们在检验中未予考虑。我们专注于具有许多共同特征的近缘物种。尽管它们的性状存在变异，但它们通常共享相同的代谢途径或相似的生长架构。因此，性状在相似的背景下发挥其功能。

总之，我们对近缘薹草物种功能性状的分析为植物物种共存机制提供了有价值的见解。我们专注于本地薹草种群性状值的变化，而不考虑其多度。有些物种从未达到高多度，但它们仍然是群落的重要组成部分。尽管我们发现，与先前的研究结果一致，群落间的物种周转相当重要，但种内性状变异仍然代表了群落功能组成中不可忽视的部分。它可能有助于，至少在SLA的情况下，更精确地调整环境条件所需的性状值，并促进薹草物种个体与群落其余部分的相似性，朝向局地最优值。这种生态适应有潜力增加物种的适合度，并可能帮助它们占据更广泛的环境条件，但需要进一步验证这一发现。因此，我们的结果补充了先前专注于基于性状的群落构建的研究，强调种内性状变异是加强而非削弱性状值在环境梯度上总体变化的力量。然而，这种由ITV驱动的物种适宜条件的扩展相当有限，因为物种周转被证明对薹草物种性状值的总体变异性更为重要。我们还发现，植物倾向于在其ITV内收敛到更均匀的SLA，这是一个与光合作用——生态系统能量和养分流动的关键过程——直接相关的性状。因此，似乎在当地条件下，共享阳光（植物的关键资源）的可能性是有限的。另外两个测试的性状，株高和LDMC，没有显示出一致的模式，可能是因为更广泛的植物物种策略可以使其他资源的利用变得高效。与先前的研究结果一致，我们得出结论，即使忽略ITV也有可能获得有意义的结果，但同时，我们会丢失生态学上有趣的信息。