树栖蜥蜴身体构型对扰动抵抗能力的影响研究

《Journal of Experimental Zoology Part A: Ecological and Integrative Physiology》：Effect of Body Configuration on Perturbation Resistance Across Arboreal Lizard Species

本研究通过模拟树栖环境扰动，比较了三种不同身体构型（肢体姿态、身体高度及尾部卷握能力）的树栖蜥蜴的再稳定行为。结果表明，身体构型与尾部行为对质心（CoM）位移的影响最为显著，其中匍匐姿态、具卷尾的构型在采用动态尾部旋转行为时表现出更大的CoM位移。研究揭示了树栖动物在应对不稳定环境时多样的运动学策略，为理解形态与行为在适应性进化中的相互作用提供了新见解。

　　

摘要

生活在高风险栖息地的动物常表现出应对环境挑战的形态和行为适应。在树栖环境中，此类适应包括纠正行为（如调整肢体与身体角度）以避免因扰动而跌落。本研究评估了三种具有不同身体构型（肢体姿态、身体高度和尾部卷握能力各异）的树栖蜥蜴在经历模拟的意外树栖扰动时肢体和尾部运动的改变。将动物置于定制的横向滑动栖木装置上，并用高速摄像机记录试验过程。通过比较栖木运动突然停止后恢复过程中的质心位移、肢体角度和尾部行为，评估了不同身体构型对再稳定表现的影响。结果表明，身体构型和尾部行为对质心位移的影响大于其他运动学因素。在比较的三种构型中，匍匐姿态、具卷尾的身体构型表现出显著更大的质心位移，尤其是在利用动态尾部旋转作为稳定行为时。这些数据表明，树栖蜥蜴在面临潜在跌落风险时可利用多种运动学行为来确保稳定性，但特定策略可能对具有特定身体设计的物种产生更优的表现，例如匍匐姿态、具卷尾物种所使用的动态尾部旋转。

1 引言

生物体的形态多样性通常反映了它们在不同环境中遇到的独特功能需求范围。栖息地的物理特征可能施加选择压力，在此压力下，具有更有利性状的生物体可能在获取资源和繁殖方面取得更大成功，从而在进化时间尺度上影响谱系的成功。除了主要环境条件的压力外，在许多自然栖息地中，动物可能遇到不稳定的条件或需要在不稳定的基质上移动，这威胁到平衡和稳定运动。尽管存在这些威胁，但能够实现运动的行为对于生存至关重要，可以防止受伤或偏离预定路径。此类行为在水生、陆地和空中环境中均有记载。例如，大西洋短乌贼（Lolliguncula brevis）被发现利用其套膜鳍来优化在水生栖息地移动时的稳定性。在陆地上，经历基质高度突然下降的冲刺珍珠鸡（Numida meleagris）可以改变运动学以维持平衡并避免跌倒。在飞行动物中，在飞行中途遇到气流的蝙蝠能够利用其翅膀作为惯性附属肢来重新稳定并恢复稳定运动。这些跨栖息地和物种的实例说明了运动动物普遍采用独立衍生的稳定行为。

树栖或基于树木的栖息地可能是复杂的环境，具有多种表面几何形状、纹理、角度和不连续性，所有这些都呈现出新的运动任务，潜在的栖息者必须应对这些条件才能成功移动并在此类条件下持续存在。这种新颖的物理需求可能对谱系的形态、性能和行为进化产生深远影响。树栖动物中有几个独特的形态特征实例似乎与此类栖息地的特定生态需求相关。例如，较长的尾巴以及静态和动态的尾部使用（在卷握和非卷握情境下）可能有助于动物在不稳定的树栖环境中抵抗跌落。除了尾部使用外，动物还经常表现出手部和足部形态的特化，以协助抓握多变的表面几何形状。在入侵树栖栖息地的脊椎动物谱系中，行为和形态特征通常结合使用以避免从树上跌落，这可能与跌落相关的高受伤或死亡风险有关。考虑到这种风险的潜在严重性，强烈的选择压力似乎很可能作用于那些减少不稳定性及其可能带来的风险的形态和行为特征。但在此背景下，树栖动物仍然表现出广泛的身体构型和行为范围。因此，树栖栖息地稳定性能的比较提供了一个机会，以理解在强烈的环境选择压力下可能发展出哪些特化，以及动物如何应对不稳定性。

在蜥蜴中，多个谱系独立入侵了树栖栖息地，包括形态明显特化于树栖生活的物种，以及与相关的、更陆生的分类群中物种外观相似的物种。考虑到蜥蜴所表现出的身体计划范围以及树栖生活的独立起源，将它们在与树栖栖息地的风险和选择压力相关的性能进行比较，提供了一个获得新见解的机会，以了解多样特征如何促成对此类环境的成功利用。

本研究调查了树栖蜥蜴应对模拟树栖扰动的能力。我们使用高速视频比较了具有不同身体设计的树栖蜥蜴如何应对模拟自然界中动物可能经历的环境干扰的栖木扰动。我们使用三个物种作为模型，分别代表三种不同的身体构型：（1）骑士安乐蜥（Anolis equestris）：非卷尾，匍匐肢体姿态，低质心；（2）绿腹蜥（Gastropholis prasina）：卷尾，匍匐肢体姿态，低质心；（3）高冠变色龙（Chamaeleo calyptratus）：卷尾，矢状面肢体，高质心。这些物种代表不同的蜥蜴进化支（分别为鬣蜥科、蜥蜴科和变色龙科），为我们的比较提供了广泛的系统发育范围。基于它们的系统发育关联，这三个谱系似乎显示出树栖习性的独立起源。我们预测，具有低质心和非卷尾构型的蜥蜴物种骑士安乐蜥在扰动期间会表现出最大的栖木干扰，其次是具有高质心和卷尾的变色龙，然后是具有低质心和卷尾的绿腹蜥。我们做出此预测的基础是，质心高度和附属结构的存在都可能改善扰动期间抵抗跌落的能力。将质心维持在更靠近基质的位置是其他树栖动物在树枝上方站立和运动时常见的现象，可能有助于维持平衡。此外，卷尾对树枝的辅助抓握可能进一步帮助保持平衡。我们预测这些特征将协同作用，增强在树栖栖息地中的稳定性。

2 材料与方法

2.1 研究动物与饲养

从商业饲养者处获得骑士安乐蜥（n=3）、绿腹蜥（n=3）和高冠变色龙（n=3）蜥蜴。仅使用雄性动物以消除与性别二态性相关的个体间变异。这些物种在体重和吻肛长度上具有可比性，并且同种个体间的体型大小密切匹配。动物饲养于我们在美国南卡罗来纳州克莱姆森的家庭实验室设施中的物种特异性围栏内。每个围栏都配备了攀爬表面、晒太阳区域和庇护所，以促进活动和丰富环境。环境温度保持在23°C–29°C，晒太阳区域达到33°C。环境光、紫外线和晒太阳照明保持12:12的光暗循环。通过喷雾系统每天给动物供水三次，并每周喂食三次添加维生素的昆虫。

2.2 测试装置设计与构建

我们设计并构建了一个测试装置，以可重复和标准化的方式模拟树栖扰动。该装置包括一个水平的梁状栖木（直径5厘米，长60厘米），两端通过30厘米的垂直柱连接到一个带轮子的滑橇上。滑橇的轮子安装在由木制框架支撑的水平低摩擦（铝制）轨道中。滑橇可以沿轨道水平滑动约23厘米，直到在轨道末端突然停止运动。通过一个可调节的配重滑轮系统施加侧向位移力来启动滑橇运动。为了规范化跨研究物种的扰动力，所施加力的重量设定为每个物种平均体重的六倍。栖木梁覆盖有聚乙烯泡沫，以允许所有动物更均匀地抓握和调整身体方向。这种泡沫也防止变色龙特别是用它们的对生趾完全包围栖木。装置下方的表面高度填充，以防止抓握失败时受伤。

2.3 运动学数据收集

将无毒白色油漆标记应用于附肢的同源解剖学标志点，以及每个动物体轴上均匀分布的位置。解剖学标志点仅标记在左侧，包括腕、肘、肩、踝、膝、髋，以及从肩到髋沿脊柱均匀分布的五个点。通过将动物放在两个秤之间的横梁上确定身体沿长度的质心位置。使用改编自Clemente的方程计算肩髋质心位置：CoM_SH = 100[W₂ × L/(W₁ + W₂) ? SSL]/(SHL ? SSL)，其中L是横梁长度，SHL是吻髋长度，SSL是吻肩长度，W₁和W₂分别是颅侧和尾侧天平记录的质量。CoM_SH为0或100表示BCoM位于肩部或髋部。然后，与计算的BCoM位置最密切相关的体轴标记作为质心代理（"质心代理"在本文其余部分将称为"CoM"）。标记也应用于整个栖木长度上每2.5厘米的位置。标记应用后，将每只动物放置在装置上，并确保身体位于栖木的向上部分。一旦动物就位且所有运动停止，释放连接到滑橇的配重，栖木滑橇将滑向其轨道的末端，导致滑橇运动突然停止，使动物受到扰动。这种突然的栖木滑橇停止通常伴随着其惯性稳定时的衰减横向振荡，这对动物维持抓握构成了挑战，除了最初的冲击。这些行为使用两台数字同步的Phantom v.5.1高速摄像机以100赫兹的频率记录，摄像机朝向与装置成斜角。每只动物在返回其原始围栏之前，在10分钟的记录过程中接受三次扰动试验。由于受试者顺从程度不同，总会话和试验次数在个体间存在差异。

2.4 运动学分析

使用MATLAB中的DLTdv8应用程序对从扰动试验收集的视频进行校准并收集标志点的坐标数据。对每个视频应用标准帧数减少，仅包括相关帧，从栖木滑橇在其滑动末端撞击时开始，加上紧随其后的三十帧（0.3秒）。为确保分析的运动仅包括动物的运动，对三维坐标数据进行了校正，以去除扰动撞击事件结束时栖木滑橇的微小运动。这些标准化数据用于评估肢体和CoM的运动。使用R统计软件中的自定义代码从坐标数据计算整个试验的运动学指标，包括身体高度调整后的总CoM位移（以身体高度为单位）、肘角和膝角。

进一步使用向量分析分析运动学。在这些分析中，从30帧中的每一帧得出的CoM位移、肘角和膝角值用于生成具有30个维度的向量。然后可以使用标准方程计算这些向量对之间的角度。接近0°的角度表示两个几乎相同的向量（即两个几乎相同的运动学轮廓），而接近90°的角度表示垂直轨迹（不相关或彼此独立的轮廓）。这些计算在Microsoft Excel中进行，用于并行比较。

2.5 尾部行为评估

试验期间的尾部行为通过分类为五种不同的定性定义进行评估："平衡配重"、"动态尾部旋转"、"松散卷握缠绕"、"紧密卷握缠绕"和"无稳定行为"。这些类别基于鹿鼠中描述的树栖尾部行为的多样性。具体到本研究，"平衡配重"尾部行为指尾部悬挂在栖木下方，可能将CoM拉得更近（甚至低于）栖木；"动态尾部旋转"指在应对扰动时尾部在横截面内摆动，通常用于抵消身体近端部分所经历的惯性力，从而维持身体在栖木顶部的位置；"松散卷握缠绕"指尾部松散地缠绕在栖木上，但不提供任何对扰动的抵抗；"紧密卷握缠绕"与前一个类别相同，但提供对扰动的抵抗；"无稳定行为"反映未观察到属于这些类别的行为，也未显示出在扰动后对稳定有任何贡献。

2.6 统计学

我们的主要稳定性指标是CoM从其扰动前位置位移的距离。每个CoM位移针对每个动物在CoM处的身体高度进行了标准化。我们构建了线性混合效应模型来评估CoM位移如何受到五个固定效应及其相互作用的影响。这些固定效应是：身体构型（姿态和尾部卷握能力的组合）、肘角、膝角、尾部行为类别和再稳定时间（定义为CoM最大位移与扰动后最小值之间的帧数）。个体动物行为被指定为随机效应。使用ΔAIC对所有可能的子模型进行排名，ΔAIC是评估一个模型的Akaike信息准则与最低总体AIC之间差异的指标。然后使用最佳模型计算估计边际均值。

3 结果

第一组比较评估了物种在扰动后立即三十帧内的CoM位移以及肘部和膝部运动学的平均值。绿腹蜥具有最大的平均高度调整CoM位移，并且与骑士安乐蜥和变色龙的位移有显著差异。CoM位移在骑士安乐蜥和变色龙之间没有显著差异。对于肘角，变色龙的平均值显著低于采用匍匐构型的物种。匍匐构型之间的肘角没有显著差异。对于膝角，所有三种身体构型的平均值彼此之间存在显著差异，绿腹蜥显示最高值，骑士安乐蜥最低。

第二组比较评估了整体运动学轮廓的相似性。对于CoM位移，每只蜥蜴首先由于惯性向滑橇移动的方向倾斜，然后作为稳定响应返回其原始位置。整体运动学轮廓在使用匍匐构型的两个物种之间最为相似，运动学轮廓向量之间的发散角仅为4.6°。CoM运动学轮廓发散在直立的变色龙与其他两个物种之间的比较中要大得多。肘部和膝部运动学的比较在所有三个物种之间更为相似，运动学发散角仅在1–7°之间。

解释CoM位移的最佳线性混合效应模型是将身体构型和尾部行为作为固定效应，个体动物作为随机效应的模型。其他模型的ΔAIC值大于2，表明该最佳模型在数据拟合上远优于其他变量集。发现绿腹蜥的动态尾部旋转行为具有显著更大的CoM位移估计值，而其他身体构型中的尾部行为未产生任何显著差异。除了与动态尾部旋转相关的高位移值外，绿腹蜥显示，具有紧密卷握缠绕的试验通常比具有松散卷握缠绕的试验CoM位移更小，表明尾部对栖木的抓握确实影响了这种特定身体构型的稳定性。绿腹蜥中跨特定CoM位移范围所采用的尾部行为的变化可能意味着在该物种中，不同的尾部行为在不同的不稳定性水平下被采用。

4 讨论

对我们代表三种不同树栖身体构型的三种蜥蜴物种的比较，揭示了形态和行为特征如何促成树栖栖息地中抵抗环境扰动的能力。当仅考虑平均高度调整CoM位移时，绿腹蜥显示出比我们评估的其他两种构型物种显著更大的位移。这些CoM位移的运动学轮廓比较表明，变色龙的平均高度调整CoM位移具有最独特的CoM运动轮廓，似乎显示出向原始CoM位置一致的再稳定。然而，整个试验过程中肢体关节角度的比较显示出不同的模式。这些指标的运动学轮廓向量在三个物种之间表现出最小的差异，表明这些关节角度在我们比较的身体构型中在扰动期间表现出相似的变化模式。然而，整个试验过程中变色龙的平均肘角显著低于其他物种，而绿腹蜥的平均膝角最大。这些模式表明我们关注的构型之间前肢和后肢的构象存在差异，可能促成这些物种间不同的稳定行为。

综合线性混合模型表明，身体构型和尾部行为（以及个体作为随机效应）是解释我们试验中CoM位移变异的最佳因素。这表明肘角、膝角和再稳定时间可能对CoM位移没有强烈影响。当考虑提供对我们数据最强解释的子模型时，尾部行为的影响显示出一个有趣的模式：动态旋转尾部与匍匐姿态、具卷尾的绿腹蜥更大的平均CoM位移相关。尽管这些模式是相关的，但很难确定动态尾部旋转是一种倾向于在不稳定性较大的情况下执行的稳定行为，还是动态尾部旋转本身是一种混乱且不稳定的"最后手段"稳定行为，在此过程中引发了更大的CoM位移。对于其他尾部行为，无论实施何种稳定行为，CoM位移基本一致，绿腹蜥中跨尾部缠绕行为的CoM位移存在更大变异。除了与动态尾部旋转相关的高位移值外，绿腹蜥显示，具有紧密卷握缠绕的试验通常比具有松散卷握缠绕的试验CoM位移更小，表明尾部对栖木的抓握确实影响了这种特定身体构型的稳定性。绿腹蜥中跨特定CoM位移范围所采用的尾部行为的变化可能意味着在该物种中，不同的尾部行为在不同的不稳定性水平下被采用。

我们比较的结果表明，树栖动物可能使用一系列不同的运动学策略来重新稳定，尽管这些策略在限制CoM位移方面效果并不相同。这些差异可能反映了我们所比较物种在觅食和栖息地导航方面的差异。绿腹蜥（具有匍匐、卷尾身体构型）在不隐匿于树洞中时是非常活跃的动物，我们对圈养动物的观察显示它们在探索栖息地时几乎不停歇地攀爬和爬行。认知评估已显示蜥蜴科动物具有很强的空间学习能力。骑士安乐蜥被认为是安乐蜥属中的树冠巨人生态型，通常位于树冠中并巡逻其领地。这些觅食和栖息地导航方法不同于变色龙。我们比较的三种蜥蜴物种可能以不同的方式适应不稳定性：变色龙和安乐蜥可能优先保持对基质的牢固抓握，而绿腹蜥可能较少特化于抓握基质，而是通过动态策略来管理位移。这些结果说明，在树栖动物中明显的多样形态和行为中，冗余性和多对一映射等因素可能使得多种策略能够实现与稳定相关的相似性能能力。总之，身体构型和尾部行为可以预测应对扰动能力的某种程度，尽管这些指标可能通过与其他与觅食习惯相关的行为得到补偿。