综述：植物褪黑素：植物防御和代谢中的多功能分子

《Physics of Life Reviews》：Phytomelatonin: A Multifunctional Molecule in Plant Defense and Metabolism

本综述系统阐述了植物褪黑素（Phytomelatonin）及其衍生物在调控植物代谢、增强抗病性（特别是通过水杨酸SA、茉莉酸JA等信号通路）以及重塑植物微生物组等方面的前沿进展。文章重点探讨了褪黑素在诱导植物抵抗细菌（如Xanthomonas oryzae）和真菌（如Botrytis cinerea）病原体中的双重作用机制（包括直接抑制病原体和激活宿主免疫），并展望了其衍生物（如2-羟基褪黑素2OHM）及同系物在可持续农业中的应用潜力，为开发新型绿色植保策略提供了重要理论依据。

　　

¹褪黑素的生物合成与代谢途径

植物褪黑素的生物合成始于色氨酸（tryptophan），经过四步关键酶促反应：色氨酸脱羧酶（TDC）催化生成色胺，色胺5-羟化酶（T5H）催化生成5-羟色胺（serotonin），5-羟色胺N-乙酰转移酶（SNAT）催化生成N-乙酰-5-羟色胺（NAS），最后经由N-乙酰-5-羟色胺O-甲基转移酶（ASMT）或咖啡酸O-甲基转移酶（COMT）等O-甲基转移酶（OMT）催化生成褪黑素。环境胁迫（如盐胁迫、高温）可上调COMT等基因表达，从而促进褪黑素合成。褪黑素自身可被褪黑素2-羟化酶（M2H）等快速代谢为2-羟基褪黑素（2OHM）、环3-羟基褪黑素（c3OHM）和N¹-乙酰-N²-甲酰-5-甲氧基犬尿胺（AFMK）等衍生物，这些衍生物在植物体内的浓度常远高于褪黑素，并具有独特的生物学功能。

²褪黑素在植物抗细菌病害中的作用

褪黑素通过多种机制增强植物对细菌病原体的抵抗能力。在拟南芥（Arabidopsis thaliana）中，褪黑素处理可导致病原菌Pseudomonas syringae DC3000的繁殖量降低约十倍，其机制涉及激活水杨酸（SA）和乙烯（ET）信号通路，并上调过敏反应相关基因（HSR）、过氧化氢酶1（CAT1）、异分支酸合成酶1（ICS1）和抗坏血酸过氧化物酶1（APX1）等防御基因的表达。在柑橘中，褪黑素处理能降低黄龙病病原体Candidatus Liberibacter asiaticus的菌群数量，并调控CsTDC1、CsCOMT-1、CsASMT等多个褪黑素生物合成基因的表达。在水稻（Oryza sativa）中，褪黑素通过根部施用能更有效地诱导对白叶枯病（Xanthomonas oryzae pv. oryzae, Xoo）和细菌性条斑病（Xanthomonas oryzae pv. oryzicola, Xoc）的抗性，激活SA和JA通路相关基因（如NPR1、LOX1、AOS2），并上调病程相关蛋白（PR蛋白）基因。褪黑素还能直接作用于Xoc菌株RS105，穿透细胞壁，干扰其铁离子代谢、细胞分裂及生物膜形成。

³褪黑素在植物抗真菌病害中的作用

褪黑素同样能有效增强植物对真菌病原体的防御。在棉花中，褪黑素预处理可降低黄萎病菌（Verticillium dahliae）在叶片中的检测水平，其机制涉及激活苯丙烷代谢途径（如上调PAL、C4H、4CL等酶活性），促进木质素沉积以形成物理屏障，并增强甲羟戊酸（MVA）途径和棉酚（gossypol）等植保素的合成。沉默褪黑素合成基因GhSNAT1和GhCOMT会增加棉花的感病性。在番茄（Solanum lycopersicum）和拟南芥中，褪黑素能诱导对灰霉病菌（Botrytis cinerea）的抗性，增强几丁质酶（CHI）、β-1,3-葡聚糖酶（GLU）、苯丙氨酸解氨酶（PAL）、多酚氧化酶（PPO）等防御酶以及超氧化物歧化酶（SOD）、过氧化物酶（POD）、抗坏血酸过氧化物酶（APX）等抗氧化酶的活性，并激活JA信号通路。褪黑素还能直接抑制病原菌的生长，例如，导致烟草疫霉菌（Phytophthora nicotianae）菌丝畸形、细胞器坏死，并抑制马铃薯晚疫病菌（Phytophthora infestans）的毒力相关基因（如CRN、CBEL）表达和能量代谢。在黄瓜（Cucumis sativus）中，褪黑素通过促进从枝菌根真菌（AMF）的定殖来间接增强对尖镰孢菌（Fusarium oxysporum）的抗性。

⁴褪黑素衍生物与同系物的功能

褪黑素的衍生物和同系物在植物防御中展现出独特且重要的功能。2-羟基褪黑素（2OHM）在拟南芥和本氏烟草（Nicotiana benthamiana）中能激活MAPK信号通路（特别是MPK3和MPK6），诱导对Pst DC3000的抗性。在西瓜中，2OHM、c3OHM和AFMK能通过调控MAPK级联和活性氧（ROS）清除来抵抗尖镰孢菌枯萎病。褪黑素同系物如5-甲氧基色胺（5-MT）和5-甲氧基吲哚（5MOI）在本氏烟草中能诱导气孔关闭和SA积累，从而抵抗烟草疫霉菌。5MOI对禾谷镰孢菌（Fusarium graminearum）具有比褪黑素更强的抑制活性，能有效抑制其菌丝和分生孢子。这些衍生物和同系物因其潜在的低成本和高效性，在可持续农业中具有广阔的应用前景。

⁵褪黑素对植物微生物组的调控

褪黑素能够调控植物相关微生物组（包括根际、内生和叶际微生物群落）的结构和功能，从而间接影响植物健康。研究表明，褪黑素处理可以改变大豆根际微生物的群落组成，例如增加Intrasporangiaceae、Roseiflexaceae等菌科的丰度，降低Nocardioidaceae的丰度。在苹果树中，褪黑素能特异性调节真菌群落，如减少Capnodiales和Pleosporales的丰度，增加Mortierellales和Agaricales的丰度。褪黑素可能通过影响根系分泌物（如酰基高丝氨酸内酯、黄酮类化合物、氨基酸等）来重塑微生物组。这种调控有助于维持微生物组的稳态（homeostasis），促进有益微生物的定殖，抑制病原菌，并增强植物对生物胁迫的抵抗力。例如，褪黑素促进黄瓜根际AMF的定殖，从而增强对尖镰孢菌的抗性。褪黑素涂层硅纳米颗粒的应用也证明其能通过调节土壤微生物组来帮助番茄抵抗青枯菌（Ralstonia solanacearum）引起的细菌性萎蔫病。

⁶应用前景与挑战

褪黑素在农业中的应用面临生产成本高、大规模生产方法尚不成熟等挑战。化学合成法存在环境顾虑。利用基因工程微生物（如Streptomyces、E. coli）进行褪黑素的生物合成是当前研究的热点，通过代谢工程改造已实现产量显著提升。利用CRISPR-Cas9等基因编辑技术上调植物内源褪黑素合成基因（如ASMT、COMT）或调控相关转录因子（如MdGRF10），是提高作物自身褪黑素含量、增强抗病性的另一条途径。此外，利用能产生褪黑素的益生菌（如Pseudomonas 42P4、Enterobacter 64S1）接种植物，也能提升其内源褪黑素水平。结合生物信息学和人工智能工具，有望进一步优化褪黑素及其衍生物的生产和应用策略，为实现绿色可持续农业提供新方案。