繁殖季雁类食草行为对滨岸植被与水生大型无脊椎动物的生态影响研究

《Freshwater Biology》：Effects of Goose Herbivory on Littoral Vegetation and Aquatic Macroinvertebrates During Breeding Season

本研究通过围栏排除实验，探讨了繁殖季雁类食草行为对富营养化湿地滨岸植被的直接效应及对水生大型无脊椎动物的间接影响。研究发现，尽管围栏内植被地上生物量显著高于对照区，但雁类密度与植被盖度和物种多样性呈正相关，而与高度负相关。出乎意料的是，围栏内水生无脊椎动物总丰度显著降低，且在中等雁类密度湿地中最高。研究强调了在高度生产性湿地中，适度雁类密度未必导致生态系统退化，为湿地管理提供了新视角。

　　

1 引言

植物-食草动物相互作用是湿地功能的核心，因为植被具有关键的结构作用，例如影响养分流动并为水生和半水生生物提供栖息地。近几十年来，草食性水禽被认为会显著减少湿地植被，但不同放牧研究的结果各不相同，并且关于放牧对其他水生生物的间接影响知之甚少。这种潜在的上行效应在经历富营养化和生物多样性丧失等负面环境变化的淡水湿地中尤其令人担忧。

雁类因其种群数量达到前所未有的规模而成为保护关注点，这主要归因于耕地食物供应增加和有利的气候条件。虽然放牧压力通常随着鸟类密度和停留时间的增加而增加，但即使在富营养化系统中，相对较低的密度也可能产生显著影响，这归因于生长在营养丰富湿地中的植被的适口性和营养含量增加。研究表明，即使是较小的杂食性水禽（如绿头鸭和骨顶鸡）的低密度，也可以通过减少沉水植被的数量来增加富营养化系统的浊度，而沉水植被在维持水体清澈方面起着至关重要的作用。

虽然水禽放牧对沉水植被的上行效应已有充分记载，但对不同类型挺水植被（包括芦苇、香蒲、禾草类和其他生长在湿地岸边的草本植物）的影响却知之甚少。此外，关于水禽对此类植被的大量取食是否具有危害性似乎尚未达成共识。一些研究发现灰雁的取食对滨岸植被群落产生负面影响，而另一些研究则认为这可能是有益的，因为它们的取食可以通过取食否则会成为优势种的物种来减少植物间的种间竞争，从而增加植被的多样性和异质性。

湿地滨岸植物物种组成不仅可能影响养分滞留、水文流动和侵蚀，还可能影响水生大型无脊椎动物的丰度和多样性。从放牧效应的上行视角来看，考虑大型无脊椎动物至关重要，特别是考虑到它们对许多水鸟物种的丰度和繁殖成功具有积极影响，而其中一些水鸟正经历广泛的衰退。大型无脊椎动物不仅是更高营养级的重要食物来源，而且本身也至关重要，驱动着诸如碎屑分解和生物扰动等关键过程。然而，关于水禽放牧对大型无脊椎动物间接影响的研究仍然有限，尤其是在实验背景下。

为了检验大型水禽（如雁类）的食草行为是否会对滨岸植被产生直接的上行效应并对水生大型无脊椎动物产生间接影响，我们在瑞典南部十个具有不同雁类密度的富营养化湿地中进行了放牧实验。在一个生长季节结束时，比较了围栏内外区域的滨岸植被和大型无脊椎动物变量。我们假设雁类对植被和大型无脊椎动物均产生负面影响，并具体预测（1）围栏外的植被具有较低的地上生物量、高度、盖度和物种多样性（H′），从而导致（2）水生大型无脊椎动物的丰度、分类单元丰富度和分类单元多样性（H′）较低。

2 方法

2.1 研究地点

研究在瑞典南部的湿地进行，主要位于斯科讷省，该地区以集约化农业为特点，属于温带落叶林带。通过搜索瑞典公共物种观测数据库“Artportalen”上2017年至2021年报告的雁或黑雁属物种的观测记录，确定了有繁殖雁类使用的湿地。并联系了当地鸟类学家和土地所有者以获取额外信息。根据以下标准选择了十个湿地：近期有繁殖雁类观测记录、位于农业景观中、湿地大小相似、无明显干扰（如休闲活动、邻近居民点或主要道路）以及便于实验设置。湿地周围是牧场或种植谷类作物的耕地。所有选定的湿地都是几十年前恢复或建造的，任其自然发展，可视为研究区域的代表性湿地。其中六个湿地的岸边以高大、茂密的芦苇和香蒲群落为主，其余四个则以较低的禾草类和杂草类植物为特征。

为了收集湿地的背景信息，我们在2022年进行了四次月度调查（4月4-5日，5月6-10日，6月7-9日，7月12-13日），收集了关于理化性质和水鸟群落的数据。理化数据包括pH值、叶绿素（μg L^?1）、浊度（NTU）、水色（abs λ420 nm）、总磷（μg L^?1）和总氮（mg L^?1）。总体而言，pH值为中性至碱性（8.2 ± 0.8），水色（0.2 ± 0.2）和浊度（28.9 ± 25.2 NTU）值为中等至高。叶绿素和营养盐浓度表明湿地处于富营养化至超富营养化状态（叶绿素：47.3 ± 36.9 μg L^?1；总磷：85.1 ± 92.8 μg L^?1；总氮：1.6 ± 1.0 mg L^?1）。

水鸟数据采用样点法收集，从每个湿地的固定观察点进行观测。繁殖个体及其幼鸟（> 3周龄）的数量被汇总，并与非繁殖个体区分开来。所有计数随后转换为每个物种的密度（每湿地公顷个体数）；四次调查中的最大计数用于代表一个物种在某地的密度。总共记录了40种水鸟，其中27种为繁殖鸟。每个湿地的平均物种总数为15.5 ± 4.4种，而繁殖物种的平均数量为10 ± 3.1种。最常见的繁殖鸟是绿头鸭、骨顶鸡和灰雁。关于雁类，灰雁在八个湿地繁殖，加拿大雁在两个湿地繁殖，白颊黑雁在一个湿地繁殖。所有雁类物种被合并以获得每个地点的总雁类密度（个体数 ha^?1），仅包括成年繁殖个体及其幼鸟。雁类密度随后被进一步分为三个类别，记为“低”（0.2 ± 0.4 个体 ha^?1）、“中”（4.2 ± 0.4 个体 ha^?1）或“高”（15.8 ± 4.0 个体 ha^?1），用于后续分析。

2.2 放牧实验

为了实验研究水禽食草对滨岸植被和水生大型无脊椎动物的影响，我们采用了配对样方设计，比较了对雁类和其他草食性水禽开放或不可进入的样地之间的植被和大型无脊椎动物变量。围栏和对照样方于三月（2022年）安装，在繁殖雁类到来和生长季节开始之前。在十个湿地中各建造了三对样方（样方面积 2 × 3 m），总共30对。样方放置在水深约1米的岸边水域，其短边（2米）与岸线平行。配对样方并非基于特定距离，而是放置在湿地中最具代表性的植被类型区域。根据植被组成，配对样方不一定放置在同一植被类型内。每个围栏由四根木桩组成，并用聚乙烯塑料网（网眼尺寸 19 × 19 mm）围住。主要关注水禽而非鱼类的取食效应，围栏底部留有约15厘米的间隙以允许鱼类进入围栏。三个被牧场包围的湿地，在实验区域周围架设了电围栏，以防止牛群取食，同时仍允许雁类进入。

植被和无脊椎动物的采样在繁殖季结束时的2022年8月进行，此时植被生物量也达到峰值。采样仅在每个样方内 1 × 2 米的内部区域进行，以避免可能的边缘效应。采样区域又被划分为六个子样方（0.5 × 0.5 米），其中两个被系统选定用于植被采样，另外两个用于收集无脊椎动物。尽管样方在建造时位于水中，但到八月时有六个湿地的样方干涸。干涸的样方仍可被雁类取食，因此被纳入植被数据分析。但这意味着水生无脊椎动物只能在十个湿地中的四个进行采样。

2.2.1 植被采样

使用 0.25 m² 的样方框来划定子样方，在其中测量植被高度、盖度和地上生物量（2022年8月16-22日）。高度仅对挺水植被进行测量，通过平均每个物种在每个子样方中的三次测量（最高茎的长度）获得。植物盖度由两名观察者在现场对样框内所有现存物种进行估算至最接近的百分比值。最后，我们用树篱剪收割了地上植被，包括除自由漂浮的大型植物（如浮萍和刚毛藻）外的所有植被。收割后，将植被按物种分类，并在EHRET TK/L 4250烘干箱中于60°C下烘干约48小时以获得干重（g DW）。

2.2.2 水生大型无脊椎动物采样

我们使用活动陷阱在配对的样方内采样游动和底栖无脊椎动物。每个子样方放置一个陷阱（即每个样方两个），持续48小时。活动陷阱由一个玻璃罐（1升）和附着在其开口处的漏斗（开口半径：102毫米，窄端半径：23毫米）组成。陷阱放置时开口与岸线平行，在一个湿地内全部朝向同一方向。清空活动陷阱时，对内容物进行计数并按分类群进行分类。意外成为副渔获物的小鱼和两栖动物也被记录在案。我们记录了含有九刺鱼和欧洲鳗鲡的陷阱各一个，以及含有滑蹠蝾螈和一只食用蛙的陷阱。先前的研究表明，鱼和蝾螈可能会影响活动陷阱中无脊椎动物的捕获量。然而，我们在捕获量中未发现此类影响，因此保留了包括鱼和蝾螈在内的样本用于统计分析。

2.3 数据分析

所有数据探索和统计分析均使用R 4.3.0软件完成。在统计分析之前，对数据集进行了异常值、分布模式、变量间的共线性和方差同质性探索。然后使用线性混合模型和广义线性混合模型进行分析，模型包含嵌套随机效应。通过图形工具以及DHARMa包中的诊断评估模型拟合优度以及残差的正态性和方差齐性等假设。使用lme4包分别拟合植被盖度、高度、地上生物量以及植物物种和大型无脊椎动物分类群的香农多样性指数（H′）的LMMs。使用glmmTMB包分别拟合大型无脊椎动物总丰度的GLMMs。

2.3.1 对植被的直接放牧效应

为了检验放牧是否影响植被的地上生物量、高度、盖度和物种多样性（H′），我们为每个响应变量分别建立了LMMs。为满足正态性，生物量进行了对数转换，植被盖度进行了反正弦转换，而高度和多样性（H′）则未转换。固定因子为处理（对照 vs. 围栏样方）和雁类密度等级。通过最大似然估计评估每个模型的固定结构。随机效应为地点和配对（配对的围栏和对照样方），其中配对嵌套在地点内，并拟合了随机截距。

2.3.2 对水生大型无脊椎动物的间接放牧效应

为了检验放牧是否间接影响水生大型无脊椎动物的总丰度、分类单元丰富度和分类单元多样性（H′），我们分别为前两个响应变量建立了GLMMs，为后一个响应变量建立了LMM。响应变量均未转换。在R软件中，总丰度的分布族指定为负二项分布，分类单元丰富度指定为Conway–Maxwell–Poisson分布。所有三个模型中的固定因子均为处理（对照 vs. 围栏样方）和雁类密度（同上）。通过最大似然估计确定每个模型的固定结构。由于大型无脊椎动物样本较少且旨在避免过度拟合模型，我们还探索了每个模型的最佳随机结构。

3 结果

3.1 对植被的直接放牧效应

与开放的对照样方相比，围栏内的地上生物量高出27%（LMM, t = 2.40, p = 0.023）。不同雁类密度等级之间的生物量没有发现显著差异（LMM, 低 vs. 高 t = 1.73, p = 0.128, 中 vs. 高 t = ?0.43, p = 0.683）。根据该模型的组内相关系数，总方差的61%是由于地点间的差异造成的。

植被高度在处理间没有显著差异（LMM, t = 1.51, p = 0.142）。然而，围栏和对照样方中的高度均与雁类密度显著相关。具体而言，与高雁类密度湿地相比，低雁类密度湿地中的挺水植被普遍更高（LMM, β = 111.73, SE = 41.44, t = 2.70, p = 0.031）。根据该模型的ICC，总方差的82%是由于地点间的差异造成的。

盖度（%）也不受处理影响（LMM, t = ?0.01, p = 0.989），但与雁类密度显著相关。总体而言，与高密度湿地相比，低和中雁类密度湿地的盖度显著较低（LMM, 低: β = ?0.42, SE = 0.17, t = ?2.47, p = 0.043；中: β = ?0.46, SE = 0.17, t = ?2.70, p = 0.031）。根据该模型的ICC，总方差的70%是由于地点间的差异造成的。

在所有湿地中，我们在实验样方中记录了33种植物物种，每个湿地平均6.7 ± 3.6种。最常见的物种是普通荸荠、虉草和芦苇，分别出现在七个、六个和五个湿地中。围栏和对照样方之间的植被物种多样性（H′）没有显著差异（LMM, t = ?0.33, p = 0.741）。然而，物种多样性与雁类密度显著相关，低密度湿地的物种多样性低于高密度湿地（LMM, β = ?0.44, SE = 0.16, t = ?2.76, p = 0.028）。基于ICC，总方差的59%是由于地点间的差异造成的。

3.2 对水生大型无脊椎动物的间接放牧效应

大型无脊椎动物的总丰度受处理和雁类密度的影响（表3）。与开放的对照样方相比，围栏内的总丰度显著较低（GLMM, β = ?0.52, SE = 0.10, z = ?5.40, p < 0.001），并且通常低雁类密度湿地低于高密度湿地（GLMM, β = ?0.71, SE = 0.19, z = ?3.78, p < 0.001）。有趣的是，中雁类密度湿地观察到的大型无脊椎动物丰度最高，显著高于高密度湿地（GLMM, β = 0.49, SE = 0.20, z = 2.44, p = 0.015）。根据该模型的ICC，总方差的43%是由于地点间的差异造成的。

总共记录了20个水生大型无脊椎动物分类单元，每个湿地平均3.0 ± 1.3个分类单元。数量最丰富的分类单元，按降序排列，存在于所有四个湿地中：龙虱科、划蝽科、桡足类、其他腹足类和蜉蝣目。围栏和对照样方之间的大型无脊椎动物分类单元丰富度或多样性（H′）均无显著差异（分类单元丰富度: GLMM, z = ?0.41, p = 0.680；多样性: LMM, t = ?0.34, p = 0.742）。此外，我们发现低和高雁类密度之间在这两个变量上均无差异（分类单元丰富度: GLMM, z = ?1.60, p = 0.110；多样性: LMM, t = ?1.24, p = 0.247），中和高密度之间也无差异（分类单元丰富度: GLMM, z = ?1.18, p = 0.236；多样性: LMM, t = ?2.11, p = 0.065）。基于ICC，这两个模型的总方差中分别有<1%和44%是由于地点间的差异造成的。

4 讨论

本研究通过比较开放对照样方和围栏，调查了具有不同繁殖雁类密度的湿地中水禽放牧的上行效应。我们预测滨岸植被的高度、盖度、地上生物量和物种多样性（H′）在对照样方中较低，从而导致水生大型无脊椎动物的丰度、分类单元丰富度和分类单元多样性较低。我们发现对植被和大型无脊椎动物的影响是混合的。在植被响应变量中，只有地上生物量显示出与预测一致的处理效应，在围栏中较高。相比之下，植被高度、盖度和物种多样性与雁类密度显著相关，但与围栏处理本身无关。在大型无脊椎动物中，只有总丰度受处理影响，在围栏中较低，并且它也与雁类密度显著相关。

4.1 对植被的直接放牧效应

我们推测大多数植被变量不受处理影响，可能是因为在所有研究地点，围栏外的放牧压力尚未高到足以产生显著影响。类似的研究在调查主要由疣鼻天鹅取食的沉水植物时也发现了相似的模式。另一方面，其他研究混合水禽（包括灰雁）和草食性麝鼠对滨岸植被的放牧效应，发现一个生长季节后，开放对照样方中的地上生物量、盖度和物种丰富度均显著低于围栏。相比之下，我们样方中的物种组成在研究地点间的差异大于处理间的差异，可能掩盖了对特定物种或类群的放牧效应。此外，由于其他研究包括了麝鼠，总的放牧压力可能高于我们的研究，其中雁类是主要的专性食草动物。

我们预期处理效应会随雁类密度变化，因为放牧压力通常随着食草动物密度的增加而增加。然而，雁类密度在任何植被响应模型中均未与处理效应产生显著的交互作用。这有些令人惊讶，因为在其他地方类似雁类密度下已报道了放牧效应。有研究发现，排除灰雁五年后，开放对照样方中芦苇的高度和茎密度降低了四倍。那五年间五月至八月的最大雁类密度在2.8–5.3 个体 ha^?1之间，与我们的中等雁类密度等级相当。此外，他们发现围栏与对照之间芦苇茎密度的差异随时间增加，尽管被取食茎的比例因年而异。芦苇高度则不受时间影响显著降低。总之，他们的发现表明，我们较短的研究持续时间可能在一定程度上解释了放牧压力与雁类密度之间缺乏关系的原因，因为某些植被变量可能随时间对放牧产生不同的响应。缺乏关系也可能与我们研究中使用的雁类密度度量有关，因为当计算为每湿地公顷的鸟类生物量时，植被减少与水禽密度的相关性更强。

然而，我们确实发现了植被（高度、盖度和物种多样性）与雁类密度之间的一般关联。在高雁类密度湿地（与低和中密度相比），围栏和对照样方中的植被高度普遍较低，而盖度和多样性较高。由于在任何植被响应模型中均未发现显著的交互作用，无法确定这些关联是否确实由雁类引起。这一结果更可能由湿地周围的滨岸植被类型解释，即表明繁殖雁类被那些植被多样性较高且不被芦苇和香蒲等高物种主导的湿地所吸引。

其他围栏研究表明，鸟类食草动物可以通过取食高竞争力物种来增加富营养化湿地的植物多样性，从而为竞争力较弱的物种提供缓解。然而，芦苇和香蒲等竞争性物种的茂密群落可能通过物理限制食草者进入来降低整体放牧压力。这被称为“自我强化反馈”，即更密集的植被阻碍食草者进入，进而导致植被群落中有机物积累，进一步抑制进入。有研究通过暂时将灰雁排除在芦苇主导的高产沼泽部分之外来检验这一假设。在排除雁类期间，芦苇扩展到先前开放的斑块。雁类重新引入后，这种扩展并未显著逆转，因为鸟类转而偏爱另一种物种。因此，减少的放牧压力可能导致湿地中不利的同质化空间植被结构。我们的研究包括了几个生长有茂密芦苇和香蒲群落的湿地；然而，自我强化过程是否解释了观察到的植被多样性与雁类密度之间的相关性，或较低的处理效应，是需要进一步研究的问题。

4.2 对水生大型无脊椎动物的间接放牧效应

尽管水生大型无脊椎动物的分类单元丰富度和多样性不受我们的处理影响，但总丰度显示出围栏的显著且出乎意料的效应（围栏内丰度较低）。这与陆地生境中哺乳动物食草动物的类似发现一致，即大型无脊椎动物的丰度受到牲畜放牧的积极影响。然而，在水生生态系统中，据我们所知，尚无先前的围栏研究检验草食性水禽对滨岸植被和大型无脊椎动物的综合效应。

在少数相关研究中，只有两项在淡水湖中进行，仅涉及对沉水植被而非挺水植被的放牧效应。比较与先前的研究必然是推断性的且不那么直接。有研究调查了主要由骨顶鸡在康斯坦茨湖的放牧效应，发现沉水植物生物量大幅减少（40%），但围栏内外大型无脊椎动物丰度无显著差异。然而，他们对每个分类单元进行了单独分析，未分析总丰度，且研究中没有雁类存在。此外，另一项研究在瑞典南部一个浅水富营养化湖中进行了不同处理的实验，测试水禽和鱼类对沉水大型植物和大型无脊椎动物的效应。他们观察到在中等水禽密度下对植被或大型无脊椎动物没有影响。然而，他们在文献综述中发现了相同变量之间的显著负相关，表明高水禽密度确实可能导致大型无脊椎动物的显著减少。部分基于我们的结果显示中雁类密度下大型无脊椎动物丰度高于高密度，我们承认其关于放牧效应的建议。然而，我们认为模式可能不是线性的，因为我们的结果还表明低雁类密度湿地的大型无脊椎动物丰度低于高密度湿地。因此，我们提出雁类放牧可能对大型无脊椎动物产生积极的间接效应。然而，需要进一步研究以确定这种效应显现的具体密度阈值。还需要探索雁类与大型无脊椎动物之间的关系是由于实际的放牧效应还是雁类粪便沉积增加的养分输入，因为后者也被认为能提高大型无脊椎动物丰度。

4.3 生态系统视角

总体而言，我们在研究地点发现了一些但不完全确凿的证据支持任营养级的放牧效应。缺乏观察到的放牧效应可能是由于雁类密度不足以显著减少滨岸植被或水生大型无脊椎动物。另一方面，值得注意的是，我们观察到的雁类密度与几个变量之间的正相关关系，以及处理对大型无脊椎动物丰度出乎意料的负面影响，与另一项描述性研究报告的模式一致。他们的研究调查了雁类（和天鹅）作为湿地退化（如生物多样性丧失和富营养化加剧）驱动因素的潜在作用，涵盖了位于不同景观类型的37个瑞典湿地。他们发现水生大型无脊椎动物以及其他水鸟的丰度通常与雁类丰度呈正相关。他们的结论是，中等雁类密度似乎不会驱动瑞典南部湿地的生态系统恶化。相反，雁类似乎受益于诸如富营养化加剧等变化，因为这可能提高湿地繁殖地的生产力。本研究支持这些发现，表明即使在高的雁类密度下，放牧似乎也不会驱动生物多样性的负面变化，至少在具有相对茂密植被群落的富营养化湿地中是这样。然而，放牧效应在对环境和生物变化更敏感的水生生态系统中可能更为显著。

5 结论

在进行围栏排除研究时，实验样方的布置需要仔细考虑。如本研究所示，水位波动可能影响数据收集，从而影响获得的结果。为确保样方不干涸，建议在设置实验前至少对研究地点进行一年的监测。这样做还可以提供关于滨岸植被年度发展的更多信息，这是在选择布置位置时需要考虑的另一个方面。这在以季节间高天气变率为特征的温带湿地中尤其重要。

由于资源有限（时间和人力），重复数（围栏数量）受到限制，我们转而优先纳入来自不同区域的更多湿地，因为缺乏在更大空间尺度上重复的研究。尽管如此，我们承认需要更高的围栏重复数，这将增加统计分析的功效。此外，我们的研究是一年期的快照。因此，普遍需要长期研究来观察植物和大型无脊椎动物群落如何响应雁类丰度的变化。这一论点得到了对新建或恢复湿地的研究的支持，这些研究观察到雁类对滨岸植被的强烈减少。

总之，我们未能完全证实关于雁类直接和间接减少滨岸植被和水生大型无脊椎动物的预测。我们的研究显示了配对对照和围栏样方之间以及不同雁类密度湿地之间在植被和大型无脊椎动物方面的一些显著差异，但结果不确定，尤其是雁类密度与处理效应的关系。鉴于本研究是同类研究中的首例，未来的工作需要解决大型鸟类食草动物在静水淡水系统中对植被和大型无脊椎动物的综合多营养级效应。尽管多项研究表明放牧效应随着水禽密度的增加而增加，但关于食草行为开始显著影响湿地生态系统的实际阈值仍然知之甚少。找到这样的阈值将为野生动物和湿地管理提供有价值的工具。