在两个世纪的环境变化中，植物与真菌共生关系的普遍性日益增加

《Global Change Biology》：Increasing Prevalence of Plant-Fungal Symbiosis Across Two Centuries of Environmental Change

物种分布和丰度随全球气候变化而变化。共生微生物可为宿主提供环境压力保护，增强抗逆性，但也可能破坏物种互作。本文利用自然史标本研究了三种植草宿主（Agrostis hyemalis、Agrostis perennans、Elymus virginicus）中Epichlo?真菌共生体的时空变化，发现近两百年共生体普及率从约25%升至75%。空间异质性分析表明，不同气候驱动因素（如秋季降水增加、春季温度下降）导致宿主分布范围内共生体变化趋势分化。模型验证显示预测能力良好，但存在局部空间变异未被捕捉。研究证实共生关系增强宿主适应气候变化的能力，但极端气候可能颠覆互作平衡。

　　全球气候变化正在深刻地改变生物多样性以及生物之间的相互作用。微生物共生体，尤其是与宿主植物相互作用的互利共生体，可能在缓解环境压力方面发挥重要作用，从而增强宿主在环境变化下的适应能力。然而，这种变化也可能扰乱物种间的相互作用，导致宿主或共生体的种群数量下降。通过自然历史标本保存的共生微生物，为研究微生物共生在长期和广泛的空间尺度上的变化提供了独特的机遇。本研究探讨了草类植物（如Epichlo?内生菌）的共生体在过去的两个世纪中如何随气候变化而变化，并分析了这些变化在不同宿主物种分布中的差异。我们研究了三个草类宿主物种（Agrostis hyemalis、Agrostis perennans和Elymus virginicus）的2346份标本，以确定这些共生体的存在或缺失情况。研究结果表明，这些内生菌的普遍性在过去的两个世纪中显著增加，平均从约25%上升到约75%。这种变化与季节性气候驱动因素密切相关，尤其是Agrostis物种在生长季节的降雨量增加和E. virginicus的降雨量减少，都与共生体普遍性的上升有关。此外，非生长季节的降雨和温度变化的波动性也是共生体普遍性变化的重要预测因子。我们的模型在对当代调查数据的预测测试中表现良好，但当代数据中表现出更大的局部变化，这提示我们可能需要进一步改进预测模型的准确性。

### 研究背景

理解全球变化如何改变生物相互作用是基础和应用生态学研究的重要目标。随着气候变化，物种的分布和丰度正在发生变化，例如繁殖期的变化（Piao et al., 2019）和植物病害的传播（Ristaino et al., 2001）。然而，这些变化通常难以察觉到与之相关的生物相互作用的变化。例如，共生微生物的普遍性如何随时间变化，以及这种变化是否与气候驱动因素相关，都是重要的生态学问题。自然历史标本，原本用于记录和保存分类多样性，为研究生物多样性和生态相互作用的长期变化提供了独特的机会。这些标本通常包含植物的物理遗存，以及其收集时间和地点的信息，能够反映生态过程和物种相互作用在时间和空间上的变化。例如，一些研究已经利用植物标本的花、花粉和叶子来记录繁殖期的变化（Berg et al., 2019；Park et al., 2019；Willis et al., 2017），以及花粉传播和草食性动物影响的变化（Duan et al., 2019；Pauw and Hawkins, 2011；Meineke et al., 2019）。然而，关于气候变化对共生微生物影响的研究仍较为有限，尤其是在利用生物标本进行时间序列分析方面。

### 方法

本研究使用了九个自然历史标本馆的标本，收集时间跨度为1824年至2019年。我们获取了三种草类宿主植物（Agrostis hyemalis、Agrostis perennans和Elymus virginicus）的种子样本，并通过显微镜技术检测共生微生物的存在或缺失。研究中使用了近似贝叶斯空间变化系数模型（INLA）来分析共生体普遍性的时空变化。该模型考虑了地理非独立性，并通过空间结构化的截距和斜率参数来捕捉空间异质性。INLA模型被广泛应用于生态学研究，因为它能够在计算效率和模型灵活性之间取得平衡，适用于分析如开花期、鸟类和蝴蝶的分布等生态现象。

此外，我们还利用全球生物多样性信息设施（GBIF）的数据，构建了每个宿主物种的地理分布模型，并使用最大熵（MaxEnt）模型评估气候变化对共生体普遍性的影响。我们分析了春季、夏季和秋季的温度和降雨量的均值和标准差，以及它们在不同时间尺度上的变化。通过将这些气候变量与共生体普遍性变化进行关联，我们能够更全面地理解气候变化如何影响共生关系。

### 结果

研究结果显示，三种草类宿主植物的共生体普遍性在过去两个世纪中都有显著上升。其中，Agrostis perennans和E. virginicus的共生体普遍性从约40%上升至70%，而Agrostis hyemalis的共生体普遍性从约25%上升至超过50%。模型预测的总体时间趋势是正向的，即共生体普遍性随时间增加，尤其是在某些区域。例如，Agrostis hyemalis和Agrostis perennans的某些地区，共生体普遍性每年增加约2%，而E. virginicus的普遍性每年增加约1%。这些变化可能与气候变化有关，特别是某些季节的降雨量和温度变化。

然而，当代数据中的共生体普遍性变化表现出更大的局部变异，这表明模型在预测局部变化方面仍有待提高。此外，我们发现某些地区的变化与气候驱动因素密切相关，例如Agrostis perennans的共生体普遍性增加与秋季温度和降雨量的增加相关，而Agrostis hyemalis的共生体普遍性增加则与春季降雨量的增加相关。这些结果表明，气候变化可能通过不同的机制影响共生体的普遍性，尤其是在不同季节和不同宿主物种之间。

### 讨论

研究结果揭示了共生关系对气候变化的适应性响应。共生体的普遍性增加可能反映了宿主在环境压力下的适应策略，这种策略可能通过增强宿主的生存、生长和繁殖能力来实现。例如，Epichlo?内生菌能够通过产生多种生物活性分子，如生物碱、蛋白质和其他次级代谢产物，来增强宿主的抗旱能力（Decunta et al., 2021）和抗草食性动物（Ambrose et al., 2014；Crawford et al., 2010）和病原体（Tian et al., 2017；Xia et al., 2018）的保护能力。然而，气候变化也可能通过改变共生关系的代价和收益，导致其稳定性下降。例如，某些地区的共生体普遍性可能因环境变化而减少，特别是在气候变化幅度较大的区域。

此外，研究还发现，共生体的普遍性变化在不同宿主物种的分布中表现出空间异质性。某些地区的共生体普遍性增加可能与气候变化相关，而其他地区的变化可能受到其他因素的影响，如土地利用变化和污染。这表明，共生关系的普遍性变化可能是多种因素共同作用的结果，包括气候变化、环境变化和宿主的生理适应能力。

### 结论

本研究利用自然历史标本，揭示了Epichlo?内生菌共生关系在气候变化下的适应性响应。共生体的普遍性增加可能反映了宿主在环境压力下的适应策略，这种策略可能通过增强宿主的生存、生长和繁殖能力来实现。然而，气候变化也可能通过改变共生关系的代价和收益，导致其稳定性下降。未来的研究需要进一步探索共生关系的临界点，以及气候变化如何影响共生关系的动态变化。此外，随着技术的进步，利用自然历史标本进行更精细的分子分析将有助于更深入地理解共生关系的变化及其对全球变化的响应。这些研究不仅有助于预测共生关系在未来气候变化中的变化，也为全球变化生物学提供了重要的数据支持。