同步的中新世辐射与地理依赖性多样化：泛热带Xylopia属（番荔枝科）的进化动态研究

《Molecular Phylogenetics and Evolution》：Synchronous Miocene radiations and geographic-dependent diversification of pantropical Xylopia (Annonaceae)

本研究针对热带雨林超多样性的进化驱动机制这一复杂问题，以泛热带分布的Xylopia属（番荔枝科）为模型，通过比较系统发育方法，探讨了雨林谱系随时间、跨区域及向非雨林生境的多样化过程。研究基于杂交捕获测序数据构建了时间标定系统发育树，覆盖了该属88%的物种，并利用BAMM、ClaDS、CoMET、RPANDA和GeoHiSSE等多种分析手段，揭示了该属在中新世近乎同步的辐射模式，以及非洲、中美洲和马达加斯加等地较高的多样化速率。结果表明，从雨林向亚湿润生境的转变导致多样化速率降低，而向超镁铁质生境的转变则促进了多样化。区域模型进一步表明，海平面变化和区域温度变化分别是亚洲、澳大利亚、太平洋、新热带地区以及非洲支系多样化的主要驱动因素。该研究为理解热带雨林生物多样性的组装机制提供了重要见解，强调了不同区域环境驱动因素的异质性影响。

　　

热带雨林作为地球上生物多样性最丰富的陆地生物群系，尽管仅覆盖不到10%的陆地面积，却容纳了近一半的植物多样性。这种惊人的多样性是如何形成的，一直是进化生物学中极具吸引力的核心问题。以往的研究揭示了多种可能的模式：有些雨林植物谱系以近乎恒定的速率持续多样化，表现为随时间稳定积累多样性；另一些如金虎尾目(Malpighiales)和防己科(Menispermaceae)等类群则展示了早期的爆发式分化（即古老辐射）；而还有一些如Inga（豆科）、Guatteria（番荔枝科）、Renealmia（姜科）和楝科(Meliaceae)等则发生了非常年轻的近期辐射。此外，分子系统发育研究还揭示了众多雨林植物谱系中存在灭绝速率的异质性以及大规模灭绝事件的证据（或缺失）。显然，超多样性雨林谱系存在着多样化的宏观进化路径。然而，究竟哪种多样化模式是通向超多样性的主要途径，目前仍无定论。

超多样性植物谱系的多样化也受到大规模环境变化的影响，这些变化在不同时间尺度和时期、于不同热带地区发生作用。例如，自中新世以来非洲日益加剧的干旱化被认为是导致该大陆热带谱系灭绝率高于其他地区的主要驱动因素（“奇数者假说”）。在新热带地区，一项荟萃分析显示，相当比例的植物表现出时间依赖性多样化，其次是温度依赖性多样化。决定多样化速率和物种丰富度的时间依赖性，可能为生物多样性模式提供了一个潜在的普遍性解释，尽管这一点存在争议。其他环境因素，如海平面、温度、降水和特定气候体制（如季风体制）的发展或变化，也可以被纳入多样化模型，以检验它们与时间因素相比的相对效应。

中新世的气候变冷和干旱化等环境变化已导致多个植物类群从湿润雨林向更干旱的生境转变。在几乎所有案例中，这些类群的进化史上发生了多次独立的转变事件，与更干旱生物群系的起始和/或扩张时间相吻合。在某些情况下，这些转变事件与多样化速率的增加以及向更干旱生境的辐射相关，而在另一些情况下则无关。因此，从雨林向其他生物群系的转变并不总是如通常认为的那样导致后续的多样化。

随着分类单元取样和系统发育分辨率的提高，这些关于雨林宏观进化动态的发现可能会改变。例如，基于属级系统发育树，番荔枝科曾被认为具有恒定的多样化速率。然而，随着物种水平取样量的增加，该科中近期发生了多个多样化速率转变变得明显，主要发生在物种丰富的属中。事实上，对其中一些属的集中取样也揭示了近期的辐射事件。在棕榈科中也观察到类似模式，属间整体多样化速率恒定，但属内推断出多个近期的多样化速率增加。这些辐射许多并非泛热带分布，而仅限于一个或两个区域。

在此背景下，本研究以物种丰富的泛热带属Xylopia（番荔枝科）为焦点，通过时间、跨区域以及向非雨林生境三个维度，检验雨林谱系的多样化。该属约有191个物种，分布于全球热带地区，在新热带（约56种）、非洲和马达加斯加（约78种）以及亚洲-太平洋地区（约57种）的物种丰富度大致相等。该属也出现在许多著名的热带生物多样性热点地区。近期全面的分类学修订使我们对Xylopia属在不同地区的物种丰富度估计和认知更加可靠。Xylopia是番荔枝科中唯一具有泛热带分布的属，这使我们能够检验不同地区间多样化速率的差异。其他物种水平的泛热带属研究显示，跨区域的物种丰富度差异是由于成种时间效应（恒定多样化）、多样化速率的差异，或两者兼而有之。Xylopia是否存在类似的复杂多样化趋势仍有待检验。

虽然Xylopia的大多数物种局限于热带雨林，但也有许多物种发现于非雨林的开阔生境。这些包括非洲、亚洲和南美洲的半湿润生境，以及新喀里多尼亚和古巴的出露超镁铁质基质。生长在超镁铁质环境中的植物需要特化以应对金属毒性，并常在组织中积累这些元素（如镍）。对于Xylopia而言，对这些生境的特殊化是代表了“进化死胡同”还是多样化的机遇，仍有待检验。

为此，研究人员首次为Xylopia构建了一个密集取样、时间标定的系统发育基因组学框架，旨在全球尺度上探讨以下关于热带雨林进化的问题：（Q1）Xylopia的各谱系间是否存在显著的多样化速率异质性？（Q2）不同热带地区间的组装和多样化是同步还是异步的？（Q3）不同热带地区间是否存在显著的多样化速率差异和环境相关性，这是否源于每个地区特有的环境驱动因素？（Q4）从雨林向其他环境（半湿润和超镁铁质）的转变是否导致了多样化速率的增加？本研究是一个系列论文的一部分，补充了另一项专注于Xylopia生物地理学和泛热带分布的研究。

为开展本研究，研究人员采用了多项关键技术方法：1) 采样与测序：对183个Xylopia样本和6个外类群样本进行采样，最终数据集包含168个Xylopia物种（占该属描述和接受物种的88%），覆盖了该属的分类学和地理学广度。使用番荔枝科特异的诱饵试剂盒进行杂交捕获测序，靶向469个核基因位点。2) 序列数据处理：使用HybPiper流程进行序列组装，采用MAFFT进行比对，并使用Gblocks进行修剪以去除比对不佳的区域。3) 系统发育重建与分化时间估计：采用串联(RAxML)和多物种合并(ASTRAL)两种方法进行系统发育重建。使用BEAST进行分化时间估计，采用了三个次级校准点（来自一个未发表的基于Massoni等人(2015)化石校准的Magnoliids系统发育树），并选择了30个最具时钟样的位点子集进行分析。4) 多样化速率异质性分析：使用BAMM、ClaDS和CoMET等程序检验多样化速率异质性和潜在的大规模灭绝事件。5) 环境依赖性多样化分析：使用RPANDA软件包测试多样化速率是否与环境变量（如区域温度、海平面和大陆破碎化）相关。6) 地理和生物群系多样化分析：使用GeoHiSSE模型比较不同地理区域、半湿润与雨林（湿润）谱系以及超镁铁质与非超镁铁质相关谱系之间的多样化（ speciation-extinction ）速率。

研究结果首先揭示了Xylopia的系统发育关系与分化时间。基于覆盖88%物种的168个类群数据集，研究确认Xylopia是单系群。其核心冠部辐射时间估计为早渐新世（31.77 Ma）。核心Xylopia进化枝（ sect. Xylopia + sect. Stenoxylopia ）的冠部年龄接近渐新世-中新世边界（23.0 Ma）。所有组(section)和组内进化枝的冠部年龄都定位于中新世，该属的大部分多样化（关于现存多样性的起源）发生在新世中晚期，即中新世气候适宜期（约15-5 Ma）之后。

在多样化动态方面，分析检测到核心Xylopia进化枝的基部存在一个显著的多样化速率增加 shift 。BAMM的速率-时间曲线显示在渐新世-中新世边界（OMB；约23 Ma） speciation 速率急剧上升，随后向现今下降。ClaDS分析显示， speciation 速率在Xylopia的主干上最高，随后向现今递减。TESS分析显示 speciation 趋势在约15 Ma增加，随后从上新世（5.3 Ma）向现今急剧下降。BAMM推断的灭绝速率非常低，且随时间持续下降。CoMET分析未检测到大规模灭绝事件。

关于环境依赖性与区域多样化，RPANDA分析表明，不同的环境驱动因素影响了每个区域内Xylopia进化枝的多样化。对于新热带（Clade B）和亚洲-澳大利亚-太平洋（Clade C）的进化枝，最佳拟合模型是海平面波动模型。对于非洲进化枝（Clades A, D, E），区域温度是排名前两位的模型中的因素。GeoHiSSE分析表明，Xylopia在不同地理区域和生境（湿润/干燥和超镁铁质/非超镁铁质）间存在显著的地理依赖性多样化。非洲、马达加斯加和中美洲的谱系具有比其他地区更高的多样化速率，而澳大利亚+新几内亚的速率较低。对于湿润与半湿润谱系，最佳拟合模型显示地理依赖性多样化，半湿润谱系的多样化速率低于湿润雨林谱系。超镁铁质谱系的多样化速率显著高于非超镁铁质谱系。

讨论与结论部分归纳了本研究的重要意义。研究表明，尽管Xylopia在不同地区存在近乎同步的辐射，但其多样化过程存在显著的速率异质性，且不同地区的进化枝对不同的环境驱动因素做出响应。核心Xylopia进化枝在渐新世-中新世边界的显著速率转变，与全球变冷、南极洲大规模冰川作用以及海平面下降等重大气候事件同时发生，这可能通过生态释放促进了辐射。区域多样化模型揭示了不同的主要驱动因素：海平面变化驱动了亚洲、澳大利亚、太平洋和新热带地区进化枝的多样化，而区域温度变化则是非洲进化枝的主要驱动因素。所有五个马达加斯加进化枝在约7 Ma的同步辐射，与印度季风相关的强季节性降雨的建立相吻合，支持了晚中新世季风强化作为该区域生物辐射共同驱动因素的观点。

特别值得注意的是，向非雨林生境的转变并不总是导致更高的多样化速率。向半湿润生境的转变导致多样化速率降低，而向超镁铁质生境的转变则与更高的多样化速率相关，表明对极端环境的特殊化并非总是“进化死胡同”，反而可能成为成功的进化策略。Xylopia在超镁铁质物种中所占比例高于番荔枝科其他属，表明其某些进化枝可能具有预适应(exaptation)特征，能够成功殖民并在此类压力环境中辐射。

该研究强调了热带雨林生物多样性组装机制的复杂性和异质性。不同区域、不同进化枝对环境驱动因素的反应是特定的，不存在单一的、统一的多样化模式。研究揭示了中新世是一个关键的多样化时期，近期的多样化速率下降可能响应了上新世以来的全球变冷和季节性增强。这些发现为了解热带雨林如何响应过去的环境变化以及预测未来变化下的命运提供了宝贵的见解。论文发表在《Molecular Phylogenetics and Evolution》上，为理解全球尺度上热带雨林的进化动态提供了重要的案例研究。