综述：珊瑚种群内部遗传变异的适应性潜力

《Ecology and Evolution》：Adaptive Potential of Intracolonial Genetic Variability in Coral Populations

珊瑚礁的恢复与生长高度依赖克隆增殖，但内殖民遗传变异（IGV）的作用常被低估。本文指出，当前仅0.4%的珊瑚研究涉及IGV相关概念（如克隆、体细胞突变、多倍体及 chimarism），远低于海草研究的29%。通过整合基因组学方法（如RAD测序和全基因组测序），提出评估珊瑚适应潜力的框架：估算每厘米2珊瑚每年积累的突变数，结合物种生长速率和polyp密度，预测3000个polyp后可能出现新适应基因型。建议未来研究应纳入IGV分析，以提升珊瑚礁保护策略的科学性。

　　珊瑚礁的恢复与生长在很大程度上依赖于克隆繁殖，然而当前研究中常常低估了群体内遗传变异（Intracolonial Genetic Variability, IGV）的关键作用。这一综述旨在指出珊瑚研究与如海草床等生态系统研究之间的差距，后者对克隆动态和IGV的探讨更为深入。我们发现，仅有少数珊瑚研究关注这一重要方面，导致对珊瑚种群适应环境压力的潜力评估不足。本文探讨了检测珊瑚克隆的方法，并讨论了IGV、体细胞突变、多倍体以及嵌合体等关键概念及其对珊瑚礁适应能力的影响。此外，我们提出了一种框架，用于估算珊瑚种群中潜在的适应性基因型数量，考虑了生长速率和多倍体密度等因素。我们建议未来珊瑚遗传学与基因组学研究应纳入这些克隆概念，以更准确地评估珊瑚礁的适应潜力。

珊瑚礁是地球上生物多样性极高的生态系统之一，为近百万种生物提供了栖息地，并且在全球范围内支持着数亿人口的生活（Fisher et al., 2015; Wong et al., 2022; Spalding et al., 2017; Beck et al., 2018）。然而，由于人类活动带来的累积影响，包括水质恶化、破坏性捕捞和气候变化等，珊瑚礁正经历前所未有的退化（Roberts, 1995; Hobbs et al., 2015; Ballesteros et al., 2018; Cybulski et al., 2020）。特别是，由人类活动引发的全球变暖导致的极端热浪，会触发大规模白化事件，破坏珊瑚与共生藻类之间的共生关系，往往造成珊瑚死亡（Hughes et al., 2017; R?decker et al., 2021）。随着气候变化导致极端热浪的频率和强度增加，全球范围内的珊瑚白化事件威胁着珊瑚礁生态系统的功能完整性，造成大规模的珊瑚死亡预测（Hoegh-Guldberg et al., 2018; Klein et al., 2022, 2024）。

在这样的环境压力下，珊瑚礁的持续存在取决于其适应与恢复的能力（Drury, 2020）。种群连通性和遗传多样性是这一适应能力的核心，影响珊瑚种群的韧性与进化潜力（Matz et al., 2018; Quigley et al., 2019）。尽管大量研究关注珊瑚的遗传多样性和种群连通性，但对珊瑚遗传多样性及适应性起重要作用的群体内遗传变异（IGV）却常常被忽视（Oury and Magalon, 2024）。克隆生长是珊瑚在遭受干扰后快速恢复的主要机制（Kayal et al., 2018），如2016/2017年大堡礁大规模白化事件后，珊瑚覆盖率在2-5年内迅速恢复（Morais et al., 2023; 澳大利亚海洋科学研究所, 2024）。群体内遗传变异源于体细胞突变、多倍体和嵌合体等机制，为珊瑚群体提供了隐藏的遗传多样性资源，增强了其进化灵活性和适应能力，特别是在应对海洋热浪时，相较于性繁殖的缓慢适应过程，IGV可以提供更快速的适应机制。然而，大多数珊瑚种群遗传研究倾向于识别并排除克隆体，以避免对等位基因频率估计产生偏差。但更细致的克隆生长过程，如基因型的传播和交互，往往被忽视。因此，尽管IGV在适应性中具有重要意义，却常常被忽略，这可能导致对珊瑚适应能力的不完整理解（Re et al., 2024; Richards et al., 2023）。

本文认为，忽视IGV可能会低估珊瑚种群中实际存在的遗传多样性。虽然种群遗传方法旨在从代表性样本中推断多样性，但考虑群体内变异可以更全面地理解克隆珊瑚种群中遗传多样性的来源和结构，特别是在应对环境变化的背景下。因此，我们强调必须将IGV纳入珊瑚种群研究，以实现对其适应能力的更准确评估。我们还讨论了高分辨率基因组方法如何取代早期的遗传工具，使研究人员能够在种群内识别克隆和IGV，同时解析珊瑚礁之间的细粒度种群连通性。此外，我们探讨了生成群体内变异的机制、其对遗传多样性的影响，以及其在增强珊瑚在气候变化下抗性和韧性中的关键作用。我们还提出了一种基本模型，用于估算珊瑚群体中潜在的适应性基因型数量。通过解决这些研究空白，我们倡导在珊瑚种群遗传学研究中实现范式转变，将IGV视为一个关键因素。将IGV纳入珊瑚研究、保护和修复框架中，对于全面评估珊瑚礁的适应潜力、预测未来珊瑚状态和设计有效的保护策略至关重要。如果没有对IGV的充分理解，保护措施可能会建立在不完整的知识基础上，限制其在支持珊瑚种群韧性与长期生存中的有效性。

群体内遗传变异在珊瑚中尤为关键，因为珊瑚是模块化、群落状的生物体，由多个通过无性繁殖形成的整合性虫体组成（Oren et al., 2001）。这种结构赋予了珊瑚在保持最小化基础单元的同时，获得更大的等体积大小和体积，以及更大的表面积，从而能够更好地接触阳光和营养来源（Conlan, Bay, et al., 2018）。珊瑚群体的不同区域可能具有不同的功能，例如，已建立的区域通常是最繁殖力强的，而生长区域往往性不育，将资源分配给进一步的克隆生长（Nozawa and Lin, 2014）。不同区域可能也具有强烈的分工，通过不同的生化组成和差异表达的基因（Hemond et al., 2014; Conlan, Bay, et al., 2018）实现功能分化。这种群体内功能变异可能通过克隆整合机制实现，并进一步通过选择和维持群体内遗传变异（IGV）得到加强（Conlan, Humphrey, et al., 2018），表明珊瑚群体中存在复杂的遗传和生理动态，可能影响其适应性和韧性（Maier et al., 2012）。

IGV在许多珊瑚物种中已被观察到，可能对物种在环境压力下的响应具有重要影响（Schweinsberg et al., 2015; Oury et al., 2020）。两个主要的IGV来源机制被提出：（a）嵌合体，涉及多个来自不同来源的遗传细胞系，通常由于年轻个体的融合形成；（b）镶嵌体，更常见，主要源于体细胞突变，使原本单一的个体在群体内变成不同基因型的镶嵌体。尽管嵌合体由于严格的环境、生物条件和免疫反应而较为罕见，但镶嵌体由于克隆和模块化生物体内的遗传变化更为常见（Schweinsberg et al., 2015）。模块化生物体如珊瑚可以在无性繁殖过程中传播体细胞突变，导致群体内遗传变化的积累。这些突变被新生的芽体或分离的片段继承，并建立新的子群体。因此，当传播组织已经包含多个基因型时，IGV会逐渐积累。这一过程可以显著增强群体的适应性，尽管其全部潜力尚未被充分探索（Hiebert et al., 2021）。无论机制如何，同一群体的不同区域可能包含不同的基因型，并能产生遗传不同的配子。虽然完整的群体内基因型无法完整传递，因为配子是单倍体，但长期存活的干细胞系在配子生成过程中产生的后胚胎突变可以被继承，将新的等位基因多样性传递给下一代（DuBuc et al., 2020; Vasquez-Kuntz et al., 2022; López-Nandam et al., 2022）。这些考虑强调了需要一个多层次的选择框架，以评估对虫体、整个群体及其性繁殖后代的选择作用（Schweinsberg et al., 2014）。

相比之下，海草的研究更加重视这些群体内概念，近30%的海草基因组学或遗传学研究提及群体内方面（图2）。海草通常通过无性繁殖形成大片遗传相同的植株，这些植株可以持续数百年（Rozenfeld et al., 2007; Arnaud-Haond et al., 2007）。这种无性生长对于它们在性繁殖不成功的环境中生存和恢复至关重要。了解克隆动态，包括群体内变异和体细胞突变，对于评估海草床的遗传多样性和适应性被认为是必不可少的。这一知识对于保护努力尤为重要，因为海草床在沿海生态系统中发挥着关键作用，提供碳封存和栖息地支持等服务（Procaccini et al., 2007; Waycott et al., 2009; Kendrick et al., 2019）。在海草中考虑克隆性已催生出一系列采样、分析和计算方法（Rozenfeld et al., 2007; Arnaud-Haond et al., 2007, 2014; Arnaud-Haond and Belkhir, 2006; Bailleul et al., 2016），其中一些方法已被用于评估珊瑚的克隆性。鉴于克隆动态和群体内变异在海草生态系统及其他模块化生物体的韧性和适应性中的关键作用（参见Hiebert et al., 2021），珊瑚礁研究也应同样整合这些概念，以实现对遗传多样性的更准确评估，从而为保护策略提供依据，考虑珊瑚礁的真实适应潜力。

检测珊瑚克隆的多种方法被广泛应用于全球各种珊瑚物种和生态系统，每种方法都有其独特的优势和局限性（表1；表S5，数据S1）。最初用于研究克隆性的方法是组织相容性测试，如组织移植（Hildemann, 1977）。这一技术最初被用于识别海洋无脊椎动物，如海绵和刺胞动物的枝状片段是否为克隆（Jokiel et al., 1983; Neigel and Avise, 1983）。在这一过程中，枝状片段被绑在一起并在一段时间内监测，以检查组织融合。假设非克隆、组织不相容的组织不会融合并会发生坏死。后续研究指出了这一技术的一致性问题，对这一初始假设提出了质疑，但该假设从未被独立验证。

随着分子技术的进步，凝胶电泳技术逐渐成为研究珊瑚种群遗传变异的早期方法之一（Ridgway and Sampayo, 2005）。尽管它在检测遗传变异方面有用，但分辨率有限，导致其逐渐被DNA方法取代（Allendorf, 2017）。凝胶方法，如凝胶电泳，仍是早期分子研究中检测克隆结构的关键工具（Willis and Ayre, 1985）。然而，这些方法耗时且提供的种群遗传信息有限。

DNA指纹技术的出现是克隆识别的一项突破，它通过凝胶电泳分析DNA片段来更准确地检测遗传差异（Coffroth et al., 1992）。这一技术使研究人员能够更详细地了解海洋无脊椎动物种群中的克隆结构，超越了以往方法在分辨率和可靠性上的局限。随着测序技术的发展，微卫星逐渐取代DNA指纹，成为研究克隆性的主要工具，提供了更精细的遗传分辨率。

微卫星，或简单重复序列（SSRs），为种群结构和基因流动提供了更高的分辨率，同时改进了克隆检测。微卫星被广泛应用于珊瑚种群遗传学研究，包括（1）估计相同多基因型（MLGs）由独立合子产生和（2）分析MLGs之间的成对差异以检测体细胞突变或评分错误（Liu et al., 2005; Arnaud-Haond et al., 2007）。微卫星仍然被广泛使用，超过300个标记已被开发用于30种钙质珊瑚物种，其中一半是在过去十年内设计的（参见表S6，数据S1）。虽然IGV的检测依赖于所研究的位点数量和多态性，但这种方法仍然提供了克隆识别的标准框架，使得研究之间可以进行一致的比较。

随着分子技术的进步，减少表型测序（如RADSeq和混合捕获）已成为检测克隆和分析珊瑚种群结构的广泛应用方法（Combosch and Vollmer, 2015; Oury et al., 2020; Bongaerts et al., 2021; Afiq-Rosli et al., 2021, 2024; Buitrago-López et al., 2023）。这种方法生成大量的单核苷酸多态性（SNPs），使其成为一种经济高效且可扩展的替代微卫星的方法。此外，它提供了广泛的基因组视角，并利用稳健的统计框架进行准确的克隆识别（Locatelli and Drew, 2019; Kitchen et al., 2020; Feldman et al., 2022; Oury and Magalon, 2024）。尽管微卫星仍然有价值，但其劳动密集和物种特异性导致了对其高通量基因组方法的偏好增加。然而，减少表型测序需要先进的生物信息学专业知识，并不像全基因组测序（WGS）那样提供全面的基因组覆盖。

在这一基础上，低覆盖全基因组测序（lcWGS）提供了更广泛的基因组视角，尤其适用于大样本量的种群遗传学研究（Lou et al., 2021）。然而，由于准确识别所需的统计方法仍处于新颖阶段，其在克隆检测中的应用仍然有限。在珊瑚基因组研究的前沿，WGS提供了最详细的遗传分析，允许精确的克隆检测和识别体细胞突变（Reusch et al., 2021; Yu et al., 2024）。技术进步使得自2010年以来测序成本降低了4000倍，使WGS在珊瑚研究中更加可行。例如，一项研究生成了分支珊瑚Acropora millepora的染色体解析基因组组装，获得了237个表型样本的WGS数据，标志着从基因组数据预测白化反应的第一步（Locatelli et al., 2024）。然而，这种方法在大规模应用时仍受限于财务和计算需求。

体细胞突变在克隆生长过程中积累，为群体内遗传多样性提供了重要贡献。这些突变虽然发生在体细胞层面，但为个体珊瑚群体的遗传镶嵌体奠定了基础（Dubé et al., 2017; Olsen et al., 2019; López-Nandam et al., 2022）。一个由数百到数万虫体组成的群体，通过时间的推移，有潜力生成新的基因型。例如，Van Oppen et al.（2011）估计，一个典型的30厘米分支珊瑚群体中，共生藻类和珊瑚宿主共同积累了约一亿个体细胞突变。这一估计在更大的群体或浅水珊瑚群体中可能更高，因为增加的细胞分裂和暴露于较高的热力和紫外线辐射会提高体细胞突变频率（Courtial et al., 2017; Olsen et al., 2019）。因此，深度和群体大小可以预测体细胞突变的积累量。在珊瑚礁病原体Vibrio shilonii中，pH值的降低被发现会减少突变率。这表明，更酸性的条件，如海洋酸化，可能也会影响珊瑚的突变率，尽管这一假设仍需进一步验证（Strauss et al., 2017）。个体物种的生长速率和其虫体聚集密度也可能成为体细胞突变增加的因素。在如此高的突变数量下，这些突变可以促进适应性，因为只需要较少的含有有益突变的细胞就能提高生物体的适应性（Majic et al., 2022）。克隆物种的一个重要优势是，有害突变只会移除受影响的虫体，而不是整个群体，因此在克隆生物中，体细胞突变的潜在适应成本比非克隆生物要低得多。

镶嵌体，由体细胞突变传播驱动，为群体内引入了显著的遗传变异。珊瑚等模块化生物的特性允许它们通过时间积累体细胞突变实现延迟老化和无限生长。遗传镶嵌体增强了群体在应对环境压力时的适应能力，从而提高了整体适应性（Hiebert et al., 2021）。虽然大多数突变可能被认为是选择中性的，但随着群体的生长，它们可能会积累具有适应价值的突变，为后代提供新的基因型来源（Vasquez-Kuntz et al., 2022）。这种遗传多样性的跨代传递可能增强珊瑚种群的适应能力，提供对环境扰动的抗性。这在克隆生长能够使珊瑚覆盖快速从幸存群体中再生，相较于通过较慢的幼虫招募过程恢复的珊瑚，这一点尤为重要（Linares et al., 2011; Gilmour et al., 2013）。

体细胞多倍体是指某些细胞和组织中发生全基因组复制，这些细胞具有多个染色体组，这种现象被称为体细胞多倍体。染色体数量的增加增强了遗传多样性，为基因表达变化、表观遗传模式、基因网络、蛋白质谱、细胞大小和压力反应提供了丰富的基质，使自然选择得以作用，从而推动适应（Fox et al., 2020）。然而，关于体细胞多倍体对生物体表现的影响仍存在争议，一些研究认为其可能有害，因为它与繁殖力降低、再生受损、细胞功能受损和遗传不稳定性增加有关（Selmecki et al., 2015; Corneillie et al., 2018）。相反，体细胞多倍体被提出可以增强细胞功能，通过加快代谢活动、蛋白质合成、再生能力和防止癌变（Anatskaya and Vinogradov, 2010; Peer et al., 2017）。基因组复制可能也是选择中性的，多倍体细胞的功能可能类似于相同数量的二倍体细胞（?vreb? and Edgar, 2018; Anatskaya and Vinogradov, 2022）。体细胞多倍体在自然界中的广泛存在，从藻类、苔藓、地衣、维管植物、无脊椎动物到脊椎动物均有报道，表明它可能在不同物种的适应过程中发挥重要作用，尤其是在其发育过程中（Anatskaya and Vinogradov, 2022）。

对于钙质珊瑚，关于多倍体的研究仍处于初步阶段，但已被预测为推动其进化和适应的重要因素（Kenyon, 1997）。然而，由于缺乏染色体数据，这些研究只能在近期随着染色体解析基因组组装数据的出现才得以深入探讨（Willis et al., 2006; Stephens et al., 2022）。事实上，截至2025年6月，NCBI基因组数据库中有159个完整的组装数据，涉及79种物种，覆盖15个钙质珊瑚科；其中，Acroporidae科占约三分之一，尽管染色体级组装数据首次出现于2020年，并在2024-2025年间显著增加，但它们仍不足所有组装数据的五分之一，强调了对更多染色体级基因组数据的需求（图3；表S7，数据S1）。尽管这些组装数据表明所有测序基因组都是二倍体（Locatelli et al., 2024），但除了Pocillopora acuta的基因组外，钙质珊瑚中多倍体的重要性仍无法否定。有人提出，P. acuta的多倍体进化可能由对局部条件的适应所驱动，使其能够超越祖先二倍体基因型。虽然多倍体也可能通过非体细胞方式产生，如外源精子在已自受精的卵子上的受精，或通过二倍体配子贡献两个相近的等位基因，但其适应优势仍需进一步确定（Stephens et al., 2023）。当群体内基因组变异和近缘基因型之间的基因组变异未被探索时，这种现象可能更加复杂，因为局部适应可能由体细胞方式驱动（Majic et al., 2022）。因此，我们得出结论，钙质珊瑚中的体细胞多倍体的全部范围应作为评估群体内遗传变异模式的一部分进行进一步研究。

群体内遗传变异的积累可以通过生长速率和单个珊瑚物种的虫体密度来估算。利用珊瑚特性数据库（Madin et al., 2016；表S8，数据S1），我们预测生长速率和虫体密度较高的珊瑚物种，如Acropora hyacinthus、Acropora gemmifera和Stylophora pistillata，会积累更多的适应性基因型，相较于生长速率和虫体密度较低的物种，如Goniastrea retiformis、Platygyra sinensis和Coelastrea aspera（图4）。这一框架可以应用于动态珊瑚克隆生长模型，如Llabrés et al.（2024）中的模型，该模型可以模拟各种遗传情景，从而提供一种稳健的方法，探索克隆生长机制如何贡献于珊瑚种群的遗传多样性和适应性。尽管这些估计和计算未考虑各种进化过程的复杂性，且需要通过实地采样和分析进行验证，但它们可以被视为建立珊瑚种群适应能力模型的第一步。

未来的珊瑚研究应更加关注群体内遗传变异，这对评估珊瑚礁在环境压力下的适应能力至关重要。未来的研究应优先采用能够详细分析群体内遗传变异的方法，包括全基因组测序和减少表型测序等先进基因组技术。体细胞突变、多倍体和嵌合体在珊瑚群体内的适应性和遗传多样性中的作用也应进一步研究，并在有足够的实证数据时纳入预测未来珊瑚礁变化的模型（Klein et al., 2024）。未来的珊瑚种群遗传学和基因组学研究应采用双管齐下的方法，尽可能多地研究珊瑚物种和珊瑚礁生态系统的群体内遗传变异范围。量化这些珊瑚礁中的单克隆群体也是至关重要的，因为这些可能已经存在数百年的群体正面临快速海洋变暖的直接威胁。这些群体可以成为珊瑚修复努力的关键资源，并作为未来珊瑚礁恢复所需的遗传适应性储备。应支持和扩展类似公民科学项目，如Map the Giants（Siena et al., 2024），以包括不仅是大型珊瑚物种，还包括其他珊瑚生长形式。还应开发新的遥感方法，以在更大范围内识别这些群体。

通过更好地理解和利用群体内遗传多样性，科学家和保护工作者可以制定增强珊瑚在气候变化下韧性的策略，并揭示珊瑚的适应机制。最近，Anthony et al.（2025）在珊瑚修复方面的工作利用了整个珊瑚共生体的自然可塑性，以增强其韧性，这一理念与群体内遗传变异（IGV）作为适应潜力来源的角色相吻合。该方法结合了克隆融合与微生物群落调控，以培育能够应对更广泛压力的珊瑚群体。它依赖于珊瑚共生微生物的敏捷性和环境记忆，当条件变得恶劣时，这些微生物能够迅速调整，并帮助宿主度过压力。移植在不同环境中生长的片段同样具有IGV的好处，因为基因型的拼贴扩大了群体的功能工具箱，提高了其生存几率。将微生物和遗传角度结合起来，可以为修复工作提供更灵活的资源，并提高其在不断变化的海洋中应对热浪和酸化的可能性。总体而言，IGV不再只是一个有趣的特性，而是一个实用的杠杆，用于辅助进化和修复珊瑚礁。这对于制定针对气候变化驱动的珊瑚危机的针对性、有效的保护干预措施至关重要。