食珊瑚的鱼类在最近恢复的珊瑚礁上的种群数量减少，觅食行为也发生了变化

《Global Change Biology》：Corallivorous Fish Have Reduced Population Sizes and Altered Foraging Behaviour on a Recently Restored Coral Reef

通过分析世界最大珊瑚修复项目，发现尽管4-6年内珊瑚覆盖率恢复至健康状态，但专性珊瑚食鱼（如八带蝴蝶鱼）种群仅恢复至健康区的50%。研究表明，修复区稀有珊瑚形态（如多孔珊瑚）的不足导致鱼类觅食效率降低，觅食面积扩大2倍以弥补食物资源稀缺。这揭示了珊瑚礁生态复杂性恢复滞后于物理结构恢复的问题。

　　生态系统恢复是全球生物多样性复苏的重要目标。然而，许多当前的恢复项目主要关注于种植目标物种，而未评估由此带来的生态系统层面的影响，如社区发展和食物网的重建。以世界最大的珊瑚礁恢复项目之一为例，研究了不同食物链群体的礁鱼在珊瑚快速恢复后的重新建立情况。在珊瑚恢复项目启动4至6年后，珊瑚覆盖率已恢复至附近健康参考区域的水平。许多鱼类群体也以相似的速度恢复，其数量与参考区域相当。然而，尽管在4至6年的恢复礁上，以珊瑚为食的鱼类数量显著高于受损礁，但其数量仍仅为附近健康参考区域的一半。观察发现，系统中最常见的专性珊瑚食鱼（蝴蝶鱼Chaetodon octofasciatus）在健康和恢复礁上均倾向于选择少量的珊瑚种类，82%的记录咬食行为集中在仅有的七种珊瑚形态分类上。其中几种目标珊瑚在恢复礁上的覆盖率明显低于健康参考区域。尽管恢复礁上这些相对稀有的珊瑚种类数量较少，但蝴蝶鱼依然保持其饮食偏好，这意味着它们表现出更高的饮食选择性，并且在恢复礁上觅食的区域是健康礁的两倍。这表明，尽管珊瑚覆盖率和一些鱼类群体恢复迅速，但某些生长较慢的珊瑚形态分类的恢复速率较低，限制了专性珊瑚食鱼的重建速度。恢复后的珊瑚礁可能在5年内恢复珊瑚覆盖率，但要实现完整的食物网和生态复杂性，可能需要更长的时间。

生态系统恢复不仅是恢复特定物种，更是重建整个生态系统的功能和相互作用。这包括恢复生物之间的关系和食物链的连接。近年来，许多恢复项目依赖于“梦想成真”或“建造它，它们就会回来”的假设，即一旦生态系统的非生物条件和优势植被或底栖生物恢复，其他动物就会自然回归，数量和行为恢复到受干扰前的状态。然而，这一假设尚未经过充分验证，动物往往不会如预期那样响应，这表明我们需要更深入地理解栖息地恢复如何影响动物的行为和种群。例如，在华盛顿的一条河流中，通过拆除水坝进行栖息地恢复，导致幼年鲑鱼显著改变了其饮食选择性和食物组成。这种行为的变化可能会对食物网生态、种群结构以及恢复生态系统整体功能产生连锁影响。相比之下，在其他情况下，动物可能在自然和恢复栖息地保持相同的摄食策略，例如在明尼苏达州的湖泊中，通过清除入侵性大型植物恢复原生植物群落，对蓝鳃太阳鱼的摄食行为没有产生影响。

珊瑚礁提供了一个特别适合研究生态系统恢复与物种相互作用关系的案例。珊瑚礁是高度多样化的生态系统，拥有许多物种，因此尝试恢复珊瑚可能会对大量其他礁相关生物产生连锁影响。然而，全球大多数珊瑚恢复项目主要评估珊瑚覆盖率的变化，缺乏对其他礁生物影响的深入研究。许多礁相关生物的功能群体可能受到珊瑚恢复的影响，因为这会改变物理结构、养分循环和食物链的动态。然而，最可能直接受到影响的是专性珊瑚食鱼，许多蝴蝶鱼种类以珊瑚为食，其种群数量会随着硬珊瑚覆盖率的变化而迅速波动。这些蝴蝶鱼常被用作研究珊瑚礁食物网生态的模型物种，有大量研究探讨它们的摄食行为和饮食专一性如何受到生态系统变化的影响。因此，专性珊瑚食鱼可以作为理想的研究对象，以探讨恢复对复杂生态系统中食物链联系的影响。

本研究以世界上最大的珊瑚恢复项目为研究系统，测试鱼群动态是否与珊瑚生长同步恢复。我们调查了恢复礁和附近健康与受损参考区域的珊瑚和鱼类种群，以比较不同栖息地类型的种群密度。在识别了不同栖息地类型中专性珊瑚食鱼的种群差异后，我们量化了系统中最常见的专性珊瑚食鱼的摄食行为，比较其饮食偏好和觅食移动模式在健康和恢复礁上的差异。通过这种方式，我们测试了恢复珊瑚是否导致自然食物链互动和食物网联系的同时恢复，还是说恢复后的整个鱼类社区在珊瑚生长之后才逐步重建。

本研究的系统位于印度尼西亚南苏拉威西省的Spermonde群岛，具体是在Pulau Bontosua岛。这个项目因其在大规模珊瑚生长方面的突出表现而受到赞誉。研究区域的珊瑚礁包括健康、受损和恢复的区域。健康区域没有历史破坏的迹象，通常具有超过50%的活珊瑚覆盖率。受损区域由于过去30年内的炸药捕鱼和珊瑚采掘而受到严重破坏，通常活珊瑚覆盖率低于20%，底栖生物主要由移动的珊瑚碎块组成，这些碎块的移动阻碍了新珊瑚的定居，从而阻止了自然的礁恢复。恢复的礁在过去同样遭受了类似的破坏，但在项目开始前的4至6年内进行了主动的珊瑚恢复。具体而言，Mars珊瑚礁恢复项目使用了模块化的金属框架（称为“珊瑚之星”）来稳定珊瑚碎块并种植珊瑚，这使得多个公顷的礁活珊瑚覆盖率显著提高。恢复后的礁经过定期维护，包括手动清除藻类、修复珊瑚之星和主动管理疾病爆发及藻类养殖的刺尾鱼。

为了调查珊瑚和鱼类的种群，我们在健康、受损和恢复区域各选择了六个代表性的站点，作为年度生态监测计划的一部分。每个站点是一个50×20米的区域，位于礁顶附近，深度在2.0至3.5米之间。在低潮时，这些站点的总潮汐范围为1.2米。每个站点至少与最近的其他站点相距50米。在每个站点，我们沿其长度布置一个或两个50米的调查线，其中一半的站点布置了两条调查线，另一半布置了一条。由于时间限制，每个栖息地类型的调查线总数为九条。我们使用底栖摄影四分法测量活珊瑚的覆盖率，将0.5×0.5米的四分法每隔1米布置在调查线上，每条调查线产生51个四分法。我们使用数码相机（Canon G7x Mark III）从上方拍摄四分法，并通过CoralNet软件分析照片，随机放置25个点，并记录每个点下方的底栖覆盖率。我们定义了底栖覆盖率类别，包括活珊瑚的形态分类，并记录了它们的属和生长形式（分支或非分支）。对于非珊瑚底栖基质，我们将其分为“其他生物”（包括海绵、大型藻类和藻类）和“非生物”（包括岩石、珊瑚碎块和沙子）。我们将这些点计数转换为每个四分法的百分比覆盖率，并通过平均这些值来生成调查线级别的数据。

我们使用相同的调查线记录鱼类的丰富度，采用水下视觉计数（UVC）方法。我们的团队由经验丰富的调查员组成，他们在每个站点的调查线两侧5米范围内计数所有鱼类，并识别到种群级别。所有鱼类调查在调查员到达每个站点后立即进行，以避免调查员的存在干扰鱼类社区。我们使用Data MERMAID系统进行数据的清洁、检查、管理和存储。我们排除了隐秘和夜间活动的鱼类种群，以及那些形成大群（超过50个个体）的鱼类，因为这些群体无法可靠和准确地通过UVC计数。我们还排除了那些在礁内或礁间活动频繁的鱼类，以避免因个体的活动范围跨越多个研究站点而造成重复计数。在所有调查中，我们没有发现鱼类因我们的存在而表现出异常行为，如停止摄食、躲避或逃离。为了防止重复计数，我们确保在每次调查中选择的个体鱼类在不同的区域进行摄食。

我们使用非度量多维尺度（NMDS）图来可视化不同栖息地类型之间鱼类社区组成的差异。我们还将鱼类社区分为四个主要的食物链群体（专性珊瑚食鱼、草食性、杂食性和滤食性鱼类），依据的是Parravicini等（2021）和FishBase（Froese和Pauly，2017）提供的饮食信息。对于每个食物链群体，我们使用广义线性混合模型（GLMM）比较不同栖息地类型的鱼类丰富度，选择高斯或负二项分布作为最佳拟合模型的家族函数。最后，由于只有专性珊瑚食鱼在健康和恢复栖息地之间显示出显著的丰富度差异，我们比较了专性珊瑚食鱼C. octofasciatus在不同栖息地的丰富度。对于这一比较，我们使用非参数的成对Wilcoxon检验，并采用Benjamini-Hochberg校正以处理多重检验，因为极端异常值使得无法使用GLMM家族函数来拟合这些数据。

我们对C. octofasciatus的摄食行为进行了时间观察，分别在两个健康站点和两个恢复站点进行。由于受损站点上专性珊瑚食鱼的丰富度太低，无法获得足够的样本量，因此我们未在这些站点进行观察。我们选择C. octofasciatus作为观察对象，因为它是该系统中最丰富的专性珊瑚食鱼。我们所有观察均在一天中的中间时段（上午9点至下午3点）进行，并且仅针对那些正在积极摄食而非进行求偶或攻击行为的个体鱼类。我们选择了焦点个体鱼类，并在水下进行跟踪。为了减少我们的存在对焦点鱼类行为的影响，我们采取了多项措施：仅在鱼类在我们存在下恢复摄食后才开始观察（遵循Pratchett等，2014）；我们始终保持在鱼类2米以外的距离（遵循MacDonald等，2019）；我们跟随鱼类的移动方向；并且我们仅在没有其他潜水员或浮潜者的情况下进行观察。在整个观察过程中，我们没有发现鱼类受到干扰的迹象，如停止摄食、寻找庇护或逃离。为了避免重复计数，我们确保每次观察中选择的鱼类在之前未被调查过的区域进行摄食。由于C. octofasciatus已知会在单配对中积极防御其摄食领地（Ghaffar等，2006；MacDonald等，2019），这很可能会减少重复计数同一个体或其伴侣的可能性。

我们在每个站点上对15条成年C. octofasciatus进行了摄食观察，持续3分钟，类似于Pratchett（2005）的方法。在这些焦点观察中，我们估计了鱼类的总长度，并记录了它们对底栖基质的每次咬食行为，使用与珊瑚种群调查相同的分类（即识别珊瑚到形态分类）。我们特别注意区分真正的咬食行为（观察到鱼类的嘴与底栖基质接触）和探索行为（鱼类头部向底栖基质移动但未接触）。当同一基质被多次咬食时，这些行为被单独记录为多次咬食。

接下来，我们量化了C. octofasciatus的饮食偏好。首先，我们比较了健康和恢复栖息地中鱼类的总咬食次数以及被咬食的珊瑚群落的香农多样性。我们使用线性混合效应模型进行这两种比较，将栖息地类型作为固定效应，鱼类总长度和站点作为随机效应。随后，我们识别了组成C. octofasciatus饮食超过5%的珊瑚形态分类，这些分类被认为是最重要的饮食目标。七个形态分类满足这一标准：Galaxea（占所有咬食的20.2%），其他非分支珊瑚属（总和为一个组，占17.8%），非分支Porites（15.2%），Acropora（10.7%），Stylophora（6.6%），分支Porites（5.9%）和非分支Montipora（5.9%）。这七种形态分类共同构成了所有记录咬食的82%。此外，其他九种饮食分类（如Hydnophora、Isopora、分支Montipora、Platygyra、Pocillopora、Seriatopora、软珊瑚、孤立珊瑚如Fungia，以及其他生物基质如海绵和大型藻类）每种均不足4%。所有饮食分类的相对比例详见图S1。

对于这七种主要的饮食目标，我们使用广义线性混合模型（GLMM）比较了健康和恢复栖息地中鱼类的咬食次数，选择零膨胀GLMM，根据数据的最佳拟合选择家族函数（高斯或负二项分布）。我们还计算了每种饮食目标的饮食选择性，使用Manly选择比（Manly等，2002），比较了饮食资源在饮食中的相对存在与其在环境中的可用性。我们使用R的adehabitatHS包计算选择比，采用设计III方法，将每条鱼的饮食选择与其观察站点的可用性进行匹配。值为1表示饮食选择与环境可用性成比例；值大于1表示正向选择。我们使用零膨胀GLMM，选择gamma家族函数，将栖息地类型作为固定效应，鱼的长度和站点作为随机效应，以测试栖息地对Manly选择比的影响。

我们还对C. octofasciatus的移动行为进行了时间观察。我们选择独立于摄食行为观察，因为认为单个观察者无法同时准确记录摄食和移动行为。我们在每个站点上观察了15至16条成年C. octofasciatus，持续90秒，估计它们的总长度。在这些观察中，我们会在鱼类离开区域后，在每次咬食的位置放置带重物的标记物（遵循Nash等，2013）。我们将重复咬食同一物品的行为视为一次“觅食活动”，仅放置一个标记物。观察结束后，我们用一条卷尺连接所有觅食标记物，按时间顺序排列。然后，我们记录每两个标记物之间的距离作为“觅食间隔距离”，并计算所有觅食间隔距离的总和作为每次观察的时间内的总移动距离。我们还测量了所有标记物所覆盖的多边形区域的最长轴和最大垂直宽度，分别作为觅食区域的长度和宽度。我们将这些值相乘作为总觅食区域的测量，并将长度除以宽度作为觅食区域紧凑度的测量（值为1表示圆形区域，最大紧凑度；值越大表示觅食区域越长）。对于每个指标，我们使用GLMM测试栖息地的影响，选择高斯、gamma或负二项分布作为家族函数，依据数据的最佳拟合。

我们使用R包lme4（Bates等，2015）和glmmTMB（Brooks等，2017）来拟合模型，选择家族函数基于模型拟合的视觉评估，使用R包DHARMa（Hartig，2022）进行残差诊断图的评估，并使用emmeans（Lenth，2023）计算模型估计值。如果发现任何随机项解释了零方差，我们将删除这些项以避免过拟合，遵循Harrison等（2018）的方法。我们使用R包vegan（Wagner等，2019）进行NMDS分析。我们使用R包ggplot2（Wickham，2016）和cowplot（Wilke，2017）绘制所有图表。

本研究的结果表明，恢复的礁在4至6年内恢复了与健康参考区域相当的珊瑚覆盖率，以及草食性、杂食性和滤食性鱼类的种群数量。然而，这种快速恢复并未伴随着专性珊瑚食鱼的同步恢复。尽管恢复的礁上的专性珊瑚食鱼种群显著高于受损礁，但它们的丰富度仍显著低于健康参考区域。这种模式在考虑所有专性珊瑚食鱼物种作为一组以及仅考虑C. octofasciatus作为最丰富的专性珊瑚食鱼时均成立。其他食物链群体在健康和恢复栖息地之间的种群密度没有显著差异，这表明专性珊瑚食鱼可能受到其独特饮食的限制，而不是特定的结构或庇护需求。最近在该研究区域的发现表明，恢复和健康礁在小尺度栖息地复杂性方面提供了相当的条件，这表明专性珊瑚食鱼的种群数量受限于饮食资源的可用性，而非结构或庇护的限制。因此，C. octofasciatus可能在恢复礁上选择了一种更具营养优势的饮食，而不是转向更容易获取的珊瑚。

几种目标珊瑚形态在恢复栖息地中的丰富度显著低于健康参考区域。具体来说，非分支Montipora的丰富度是健康礁的10.3倍，Galaxea是2.7倍，其他非分支属是1.9倍。这些非分支珊瑚形态的减少与之前的研究结果一致（Lange等，2024；Vida等，2024）。结合C. octofasciatus在不同栖息地之间的饮食偏好一致性，这导致了恢复栖息地中的饮食选择性显著高于健康栖息地。因此，鱼类在恢复栖息地觅食的区域是健康栖息地的两倍，伴随着总移动距离、觅食间隔距离和紧凑度比率的增加（表明更偏向直线游泳）。在数据收集过程中，我们经常观察到鱼类在大片非目标珊瑚（如Pocillopora、Seriatopora）上游泳，但不进行摄食，以寻找稀有的目标珊瑚如Galaxea和非分支Montipora。这种增加的觅食努力符合经典生态理论，即当食物资源分布稀疏时，动物会进行更远距离的觅食活动。这一现象在哺乳动物（Schradin等，2010）、鸟类（Marshall和Cooper，2004）、鱼类（MacDonald等，2018）、爬行动物（Stehle等，2017）和无脊椎动物（Westphal等，2006）中均有广泛的研究支持。这种增加的觅食努力很可能与种群数量减少有关，因为更大的领地意味着礁可以支持更低的种群密度（Tricas，1989）。值得注意的是，领地大小和种群数量的差异是等价的；恢复礁的领地大小是健康礁的两倍，而种群数量是健康礁的一半。这种相关性表明，竞争排斥和增加的领地大小可能是决定C. octofasciatus在恢复礁上丰富度的关键因素。由于目标珊瑚的密度较低，蝴蝶鱼需要更大的领地以维持相同的饮食和体型，这意味着单位礁面积上的个体数量较少。

本研究的结果对恢复设计和恢复礁在时间上的预期功能性能具有重要意义。尽管本研究中的恢复礁已经发展出与健康参考区域相当的珊瑚覆盖率，但它们的珊瑚分类组成尚未足够多样，以支持与健康参考区域相同的专性珊瑚食鱼密度。在这一背景下，某些相对稀有的非分支珊瑚属的丰富度尤为重要；例如，Galaxea在健康礁上仅占底栖基质的不到1%，但在C. octofasciatus的饮食中占20%。尽管这些恢复礁最初种植了多种珊瑚，以模拟自然参考区域（Smith等，2021），但在恢复的早期阶段（4至6年恢复后），它们尚未发展出与健康区域相当的稀有珊瑚的丰富度。虽然早期恢复的礁在某些其他功能上表现与健康系统相当，如碳酸盐生产（Lange等，2024）和小尺度结构复杂性（Vida等，2024），但它们在某些非分支珊瑚属的相对缺乏限制了当前对专性珊瑚食鱼的承载能力。随着这些恢复礁通过进一步的演替阶段成熟，相对稀有和生长缓慢的珊瑚如Galaxea和非分支Montipora可能会变得更加丰富，从而支持更高密度的专性珊瑚食鱼。因此，预测恢复结果时应考虑到，某些生态系统功能可能不会在恢复开始后的最初几年内完全恢复。相反，生长缓慢的珊瑚形态分类的恢复可能决定了重建食物链联系和恢复礁生态系统完整多样性和功能性的速度。