综述：鳞翅目空间定向策略的多样性——变化世界中的神经元机制与新挑战

《Journal of Comparative Physiology A》：The diversity of lepidopteran spatial orientation strategies – neuronal mechanisms and emerging challenges in a changing world

本综述系统梳理了蝴蝶和蛾类惊人的空间定向策略多样性，从基础趋性到复杂导航行为，揭示了其与生态功能的紧密关联。文章重点阐释了学习记忆中枢蘑菇体（MB）和空间定向核心中枢复合体（CX）的神经机制，并探讨了光污染、栖息地破碎化等人为压力源如何通过干扰环境线索和神经系统，威胁鳞翅目昆虫的生存，进而对生物多样性和生态系统健康产生级联效应。为研究变化世界中的动物空间定向提供了重要模型。

　　

鳞翅目导航：复杂多变环境中的生存之道

在复杂多变的自然环境中确定方位并导航，是动物寻找食物、配偶和适宜栖息地的基本能力。在昆虫中，鳞翅目（包括蝴蝶和蛾类）展现出了从简单的趋性到复杂的季节性迁徙和基于记忆的陷阱线觅食等令人印象深刻的空间定向行为谱系。这些行为与它们作为传粉者、猎物和生物指示剂的生态角色紧密耦合，使其成为研究定向行为、神经生物学和环境适应相互作用的理想模型类群。

鳞翅目的空间定向行为库

趋性

“飞蛾扑火”生动体现了鳞翅目利用趋性进行定向的策略。趋性是指对单一环境刺激产生的直接行为反应，包括正趋性（朝向刺激源）和负趋性（远离刺激源）。这些主导性线索来源多样，包括光（趋光性）、重力（趋重力性）、气流（趋风性）和化学物质（趋化性）。例如，一些鳞翅目幼虫通过负趋重力性向上爬行，以停留在宿主植物上取食嫩叶。蛾类则以其强烈的正趋光性而闻名，这被广泛应用于昆虫种群监测和害虫防治的光诱捕技术。此外，蛾类还通过正趋化性寻找寄主植物或交配对象，其灵敏的性信息素探测系统支持了高效的定向行为。在追踪气味羽流时，雄蛾常表现出曲折飞行（Zigzagging）以保持在羽流内并最终定位源头，同时它们也利用正趋风性进行横风飞行，以最大化发现同种性信息素羽流的机会。

扩散

当单纯趋向或远离刺激并非最佳选择时，鳞翅目需要扩散以应对高竞争压力。为了有效扩散，动物试图以尽可能快的直线离开其起源点。这种行为称为趋稳定向（Menotaxis），即个体可以采取相对于定向线索的任何随机方向，而非简单地趋近或远离某个线索。保持直线飞行并非易事，需要整合自身运动产生的本体感觉信息（Idiothetic information）和外部环境信息（Allothetic information）。鳞翅目利用多种外部线索进行直线定向，包括光学流、太阳、星星、天空偏振光模式等天体罗盘线索，以及风向、视觉地标全景等局部线索。这些线索在蝴蝶和蛾类大脑的内部罗盘中整合，通过将当前飞行航向与基于大脑短期记忆的期望航向进行比较，个体能够保持定向扩散方向直至找到合适地点。除了主动扩散，鳞翅目也利用被动（通常是风载）扩散来覆盖长距离，甚至一些幼虫也通过“气球式”扩散进行传播，尽管这种不可控的扩散方式会导致高死亡率。除了短距离扩散，鳞翅目还在地理尺度上进行扩散，驱动对新地点的殖民，例如君主斑蝶从北美扩散到中美洲、南美、澳大利亚和加勒比地区，形成了与北美迁徙种群遗传隔离的非迁徙种群。

迁徙

鳞翅目能够进行长距离迁徙，有时前往高度特定的越冬或越夏地。尽管体型小，但其迁徙距离可与鸟类等著名迁徙动物相媲美。北美东部种群的君主斑蝶从加拿大和美国北部迁徙超过3600公里，到达墨西哥中部的特定越冬地。澳大利亚的博贡蛾则在夜间迁徙长达1000公里，到达澳大利亚阿尔卑斯山脉的特定夏眠洞穴。小红蛱蝶保持着鳞翅目最远迁徙路径的记录，其跨撒哈拉飞行和多代循环跨度可达15,000公里，最近甚至发现其个体能从西非跨越大西洋到达南美，最小飞行距离超过4200公里，这是有记录以来昆虫最长的飞行。除了少数像博贡蛾和君主斑蝶这样迁徙到特定目的地的物种外，几乎所有的迁徙性蛾类和蝴蝶都是从一個广阔的地理区域迁徙到另一个区域。迁徙通常涉及春季的纬度变化和秋季方向的逆转。鳞翅目能够利用有利的顺风确保高效运输，即使风向与偏好方向不一致，绝大多数鳞翅目也有能力完全或部分校正横风漂移，从而飞向偏好方向，大大增强迁徙进程。例如，巨大的骷髅天蛾（Acherontia atropos）能够在夜间跨越阿尔卑斯山在欧洲和非洲之间迁徙，无论风向如何（包括逆风）都能保持向南的直线航向数百公里。这种选择并保持偏好迁徙方向的能力需要使用一种或多种全球罗盘线索。

迁徙性蝴蝶和蛾类像许多其他昆虫一样，从天空获取全球罗盘信息，包括太阳，也可能包括月亮的方位角。此外，君主斑蝶拥有一个特定的眼区——背缘区，用于分析天空偏振光，尽管其是否用于迁徙仍有争议。月亮周围形成的微弱偏振光模式也可用作罗盘，但鉴于月亮作为天体罗盘线索的易变性，其对于博贡蛾等夜间迁徙者的重要性尚不清楚。相比之下，星星是更可靠的导航线索。

由于天体线索在昼夜、季节和地点上会改变位置，而迁徙旅程可能持续很长时间并跨越广阔区域，迁徙性昆虫需要对这种变化进行时间补偿，以将天体线索用作全球线索。迁徙性蝴蝶（以及食蚜蝇）在白天使用太阳作为长距离导航的主要罗盘。与月亮不同，太阳在一年中的任何特定时间，其升起和落下的地点和时间大致相同，轨迹变化很小。然而，随着太阳划过天空，飞行的迁徙者不能简单地保持与太阳的固定角度——这会导致弯曲的飞行轨迹和无法保持直线罗盘方位。为了解决这个问题，迁徙者可以利用其内部生物钟，根据一天中不同时间太阳的位置补偿性地调整其飞行方向，从而维持固定的罗盘方位。这在君主斑蝶中得到了深入研究。为了在秋季迁徙期间保持南-西南飞行方向，君主斑蝶东部种群使用时间补偿太阳罗盘。控制时间补偿的生物钟被定位在触角上——被移除触角或被涂黑以阻挡光线输入的蝴蝶无法以其正常的南-西南方向对太阳定向。类似地，博贡蛾的迁徙罗盘不受夜晚地球自转导致的星星旋转的影响，这表明它们可能也拥有类似的时间补偿机制，尽管目前尚不清楚。此外，地球磁场是另一个可靠且全球普遍存在的长距离导航线索。行为实验表明，君主斑蝶利用地磁场作为罗盘，飞向其遗传的迁徙方向，特别是利用磁场线与地表形成的倾角（相对于重力矢量）。这种倾角罗盘被认为是由一种紫蓝光依赖的、基于隐花色素（Cryptochrome）的磁感机制介导的，特别是由隐花色素CRY1介导。博贡蛾则使用恒星罗盘进行长距离导航，但在繁星被完全遮蔽的多云夜晚，它们仍然能够按其遗传的迁徙方向导航，这表明它们也拥有地磁罗盘。初步证据表明其磁感可能也是基于隐花色素。

除了将地磁场用作方向罗盘，许多动物还能利用场的局部强度和倾角来确定其在迁徙范围内的位置。这种“地磁地图”是许多迁徙动物导航工具包中的强大工具，拥有罗盘和地图的动物被称为“真正导航者”。关于昆虫使用地磁地图和真正导航的证据很少，但在另一种节肢动物——龙虾中有所揭示。对君主斑蝶的位移实验和历史回收数据研究测试了真正导航的可能性。经典的真正导航实验是将导航者物理位移到遥远地点，使其正常的导航目标现在处于与原先非常不同的方向。如果动物是真正导航者，其地图感会告知其新位置，动物会相应转向导航至目标。如果动物不具备真正导航能力（即拥有罗盘但缺乏地图），它将无法识别位移，并继续朝着初始（位移前）位置的目标方向导航。研究表明，位移前，君主斑蝶朝向其在墨西哥中部目标的预期南-西南方向。但当它们被物理位移2500公里，从加拿大东部到加拿大西部时，它们继续向南-西南方向飞行，即使此时目标大致在它们的南-东南方向。这一结果提示君主斑蝶并非真正导航者。一旦到达加拿大西部，一个真正导航者会转向飞向南-东南方向。除了提供维持恒定迁徙航向的线索外，这些鳞翅目似乎依赖于一种尚未知的高度特异性停止信号。

陷阱线觅食

鳞翅目所展示的最复杂的觅食策略之一被称为陷阱线觅食。这涉及对空间分散资源的记忆化，以及在那些资源之间建立规律的、可重复的觅食路线。与之前讨论的定向策略不同，陷阱线觅食需要方向性和位置性信息，因此被认为是导航。该策略在脊椎动物和一些膜翅目昆虫中研究最为深入，但在其他昆虫类群中鲜有报道。然而，多种鳞翅目的觅食行为，包括寻找雌蛹的Jalmenus evagoras雄蝶和开发利用花卉资源的红带袖蝶（Heliconius），都被认为依赖于陷阱线策略。红带袖蝶可能是最具备与膜翅目昆虫相似空间学习能力的鳞翅目候选者，并接受了最彻底的行为学研究。

红带袖蝶是分布于美洲热带地区的一个属，在过去约1500万年间经历了适应性辐射，占据了多种栖息地并展现出丰富的色型。它们也是蝴蝶中的独特类群，是成年阶段主动收集和取食花粉粒的少数例子。花粉为成虫期提供了丰富的必需氨基酸和脂质，而大多数蝴蝶则局限于富含碳水化合物但蛋白质贫乏的花蜜。因此，红带袖蝶摆脱了依赖幼虫蛋白质储备进行繁殖的限制，并进化出了延长的寿命而无生殖衰老，使它们能够在一生中产更多的卵。然而，获取这一关键资源通常局限于分布在空间复杂栖息地中的有限范围的开花植物物种。鉴于热带森林的时间稳定性和许多其偏好花粉源的连续开花，学习花粉资源的空间位置可能会提高觅食效率和个体在竞争资源时的成功率。多项对标记蝴蝶的野外研究支持了这一假设，表明个体会在长时间内、在可预测的一天中的时间反复回到特定植物，并能在资源不再有利时更新觅食路线。觅食路线是个体特异性的，不受重叠家园范围或共享夜栖地的影响。红带袖蝶的空间学习在该属中具有增加的价值，因为它们已知会形成稳定的家园范围，具有强烈的地点忠诚度，意味着个体会主动维持相对固定的空间范围。

在蜜蜂中，陷阱线是学习得来的，飞行路径的变异性随着经验增加而下降。沿着陷阱线的资源空间记忆是通过结合视觉场景和天光线索形成的，并常常伴随着明显的学习或定向飞行。通过过去和现在视觉场景的图像匹配，以及罗盘和天光线索，蜜蜂可以可靠地返回偏好地点。在红带袖蝶中，支撑陷阱线的确切机制尚不清楚。然而，最近在养虫笼中的实验证实，红带袖蝶确实能够在不同尺度上学习空间信息，包括大的、生态相关的距离。它们似乎不依赖局部地标，而是依赖稳定的景观线索，并表现出围绕花卉资源的夸张飞行行为，这可能是指向飞行行为的迹象。红带袖蝶还具有时间依赖性联想记忆的能力，并且比其近亲更擅长学习视觉线索的组合，这可能反映了区分相似视觉线索的能力增强，这对图像匹配很重要。最后，红带袖蝶表现出高度稳定的长期记忆，但仅在与近亲的比较中，其在视觉记忆稳定性上存在差异，而嗅觉记忆则无差异。结合在一系列其他学习和记忆任务中表现一致的证据，这表明参与陷阱线觅食进化的机制相对特定于视觉线索以及特定的学习和记忆特征。

鉴于在其他蝴蝶中也有空间记忆的报道，以及相当普遍的领域行为观察，某种程度的空间忠诚行为在鳞翅目中，特别是寿命较长的物种中，可能比目前所认识的更为常见。然而，所使用的确切机制尚不清楚。但红带袖蝶在其行为和神经解剖学上显示出与陷阱线膜翅目昆虫的许多相似之处，提示了支撑空间忠诚觅食独立进化的趋同神经机制的可能性。

鳞翅目空间定向的神经元基础

为了在空间中定向，感觉线索如化学和视觉信息必须被整合到鳞翅目大脑的区域中，这些区域允许其与过去经验、昼夜节律信息和内部空间表征相关联。除了在更外围的脑中心（如视叶（OL，视觉）和触角叶（AL，嗅觉）进行初级感觉信息处理外，鳞翅目大脑中还有两个主要的整合中心与空间定向和导航所需的计算任务相关：蘑菇体（MB）和中枢复合体（CX）。

蝴蝶和蛾类的记忆中心

蘑菇体是昆虫大脑中易于识别且神秘的区域，已在包括鳞翅目在内的多个物种中得到广泛研究。蚂蚁和苍蝇的最新发现揭示了蘑菇体参与空间记忆。鉴于鳞翅目（如君主斑蝶和红带袖蝶）也表现出长期空间记忆，它们的蘑菇体极有可能构成了基于多种环境线索记忆访问位置的神经基础。

为了实现这一点，蝴蝶和蛾类的蘑菇体通过投射神经元接收多模态（视觉和嗅觉）信息。这种多模态整合发生在蘑菇体的输入区域——萼（CA），它位于鳞翅目大脑的后端。在那里，所谓的肯扬细胞（KC）接收突触输入，并通过梗（PED）将信息传输到叶（LOB）。输出信号随后被传递到鳞翅目大脑的几个区域，包括中枢复合体的导航网络。

蘑菇体是昆虫进化过程中变异最大的脑区之一。它们不同的相对大小和形状，特别是萼和叶的形状，暗示了潜在的变化，在鳞翅目中也是如此。值得注意的是，蘑菇体的叶也表现出强烈的分化。在天蛾科、夜蛾科和蚕蛾科中，它们分叉成中叶和腹叶。相反，在蛱蝶科和凤蝶科中，这种明显的分叶不存在，梗似乎终止于一个单一的球状叶。这种形状可能与蘑菇体对视觉输入依赖性的增加有关。蝴蝶中蘑菇体的一个“极端版本”表现在以花粉为食的红带袖蝶中。它们的蘑菇体整体上 massively 扩大，反映了通过 greatly 扩大的肯扬细胞群体处理视觉信息的特化。这伴随着KC类型比例的变化，特别是那些在果蝇中与视觉短期和长期记忆相关的类型。因此，它们的记忆中心可能为它们提供了增加的存储容量，类似于膜翅目昆虫，使它们能够在杂乱的森林中进行陷阱线觅食时可靠地记忆和重访特定位置。

空间记忆的潜在神经机制

对蘑菇体神经元机制的大多数见解是通过对黑腹果蝇的实验发展起来的。在接收来自投射神经元的多模态信息后，肯扬细胞仅提取最相关的感官输入。这是通过反馈通路实现的，该通路抑制大量KC神经元对给定感官模态的活动，从而导致对传入感官信息的稀疏和高度特异性编码。然后，KC细胞通过复杂的连接阵列与不同的多巴胺能神经元（DAN）和蘑菇体输出神经元（MBON）形成多个连接。DAN通过编码奖励或惩罚信号来修改肯扬细胞的效价信号（积极或消极），这些信号本身是基于通过KC和MBON转换的修饰后的感官信息的输入。MBON通过其不同的解剖位置和投射，从KC接收这些修改后的效价信号，并将其传输到大脑的广泛区域。通过这种方式，蘑菇体网络将整合的视觉和嗅觉信息与过去经验联系起来，并为下游回路提供效价信号。在陷阱线觅食的背景下，将视觉和嗅觉线索与特定位置联系起来，可以使红带袖蝶识别先前访问过的栖息地，并将信息传递到中枢复合体，以回忆引导它们到另一个熟悉环境的向量。

鳞翅目大脑中的内部罗盘

由于其在控制昆虫（包括鳞翅目）空间定向中的关键作用，中枢复合体在过去几年受到了广泛关注。与其他昆虫一样，鳞翅目的中枢复合体由四个神经纤维网组成：（i）前脑桥（PB），（ii）扇状体（FSB），（iii）椭球体（EB）和（iv）成对的结节（NO）。除结节外，中枢复合体的神经纤维网在鳞翅目中可以被划分为垂直的柱。虽然中枢复合体的神经纤维网是由多种神经元类型形成的，但其神经回路可以简化为两大类神经元：第一，切向神经元，它们将信号从许多脑区携带到中枢复合体；第二，柱状神经元，它们互连中枢复合体的各个柱，并且其中至少一部分在紧密相关的区域——外侧复合体（LX）的侧辅助叶（LAL）中具有输出分支。

最近在受缚飞行的君主斑蝶中获得的神经生理学记录提供了证据，表明鳞翅目中枢复合体配备有头部方向网络和目标导向的转向网络。此外，转向神经元通过比较当前飞行方向与期望飞行方向，将补偿信号传递到侧辅助叶。在外侧复合体中，这些信息被传递给下行神经元，后者将转向命令传输到胸神经节中的运动控制中心。

尽管对受缚飞行蝴蝶的实验不允许对记录的神经元进行解剖学鉴定（由于使用细胞外记录），但其与果蝇中已鉴定神经元的强大生理相似性使我们能够假设鳞翅目中枢复合体中的哪些柱状神经元可能实现这些记录中观察到的功能。因此，君主斑蝶的头部方向神经元可能与果蝇的EPG神经元同源，而君主斑蝶的转向细胞可能与果蝇的PFL3神经元同源。总之，鳞翅目中枢复合体就像一个罗盘，使蝴蝶和蛾类能够持续跟踪它们在空间中的朝向，并在偏离飞行路线时产生转向信号。接下来，我们将概述输入中枢复合体的感觉基础，这种感觉基础在不同鳞翅目之间可能如何变化，以及中枢复合体如何控制观察到的蛾类和蝴蝶的各种定向策略。

鳞翅目罗盘的多感官输入

在椭球体具有突触输出的切向神经元，称为环神经元（ER），为EPG罗盘网络提供感觉输入。环神经元的一个子集已在君主斑蝶大脑中得到广泛研究，并对天体线索（如太阳方位角和天空偏振光模式）敏感。此外，这些神经元非常适合编码动物周围的全景天际线。因此，这些输入神经元为鳞翅目罗盘系统提供了多种视觉线索，类似于在果蝇中的发现。虽然尚未进行生理学研究，但环神经元也在其他蝴蝶和蛾类（如红带袖蝶族蝴蝶和烟草天蛾）中被解剖学描述，表明视觉输入通路在鳞翅目中高度保守，无论其导航任务如何。此外，最近的结果报道了果蝇中另一种类型的环神经元，它将风信息携带到罗盘网络。如果这些神经元也存在于鳞翅目中，它们可能构成整合视觉和风信息的理想神经基质，使迁徙的夜行蛾能够尽管强风仍能可靠地保持恒定飞行路线。

除了外感信号，罗盘还接收自身运动信息，允许网络即使在黑暗中也更新动物的朝向。尽管这些本体感觉信号进入罗盘网络的通路尚未在鳞翅目中描述，但它们可能来自翅膀的本体感觉输入、来自触角的类似前庭的输入，以及预测蝴蝶角运动的运动传出副本。由于这些本体感觉输入的数量，蝴蝶中枢复合体中的罗盘编码深受动物运动状态的影响。因此，在静止时，罗盘编码主要受外感输入支配，而在飞行期间，动物的朝向基于外感信号和本体感觉信号的多模态整合，类似于在果蝇以及脊椎动物的头部方向神经元中的描述。

虽然生理学研究较少，但切向神经元也向扇状体（TU神经元）提供输入，在那里它们假定将信号传输到与（1）身体不变的全局方向编码，（2）与动物导航目标相关的网络，和/或（3）动物转向系统相关的网络。值得注意的是，最近从博贡蛾大脑获得的记录描述了在扇状体具有突触输出的神经元，这些神经元对星空敏感。这些神经元在博贡蛾导航系统中的作用尚不清楚，但它们可能参与在中枢复合体中建立长距离迁徙所需的全局参考系统。总之，鳞翅目中枢复合体接收来自动物环境的大量视觉信息，使它们能够相对于天体和地面线索保持恒定的罗盘方向。除了视觉信息，蝴蝶和蛾类也对地球磁场敏感。哪些（以及是否）切向输入神经元编码这种神秘的线索，以及磁信息在中枢复合体中的确切处理位置，仍然完全未被探索。

鳞翅目定向行为库的潜在神经基础

虽然不同鳞翅目之间中枢复合体的总体布局可能高度相似，但除了前面提到的那些之外，其他输入对于产生行为上观察到的不同定向策略至关重要。基于上述头部方向、目标方向和转向神经元的神经网络，理论上足以让蝴蝶和蛾类基于趋稳定向/非罗盘定向向不同方向扩散。在这种情况下，基于工作记忆的个体特异性目标方向调谐可以诱导不同蝴蝶产生不同的扩散方向，直到找到合适的栖息地。或者，由于不同个体的EPG朝向网络以相对于视觉场景的角偏移对相同环境进行编码，覆盖所有方向，这可能固有地导致蝴蝶的扩散行为。相反，如果个体罗盘的空间调谐之间的角偏移被抵消，这可能导致迁徙的蝴蝶和蛾类作为一个群体在更长的距离上保持一个特定的方向。然而，在这种情况下，从例如天体线索获得的方向信息需要进行时间补偿，允许动物在一天的过程中保持恒定的行进方向。一个最近的计算模型表明，这种时间信息被整合到前视结节的天体罗盘神经元中，然后与太阳相关的视觉信息被传递到鳞翅目的ER神经元，随后传递到蝴蝶和蛾类的罗盘。

虽然有证据表明中枢复合体对于趋光行为并非必需，但最近的研究表明中枢复合体参与夜行蛾对例如气味线索的吸引。在存在嗅觉信息的情况下，目标导向的导航在扇状体网络中被诱导。因此，鳞翅目中枢复合体可能在信息素/气味追踪中扮演重要角色，先于下游的触发器神经元，并导致蛾类朝向信息素羽流的曲折飞行行为。

除了方向信息，以花粉为食的红带袖蝶所表现的陷阱线觅食要求中枢复合体网络处理距离信息。有趣的是，对果蝇和蜜蜂的研究提供了证据，表明结节的特定输入神经元，称为TN神经元，向中枢复合体传递速度/距离信息。这些由编码光学流信息的视觉神经元提供的信息，然后可能通过PFN神经元（在Heinze等人2013年称为CPU4）在鳞翅目中从结节携带到扇状体，在那里距离信息与来自头部方向网络的方向信号汇聚