成年赤鹿的性别比例：利用相机陷阱数据比较三种研究方法

《The Journal of Wildlife Management》：Red deer adult sex ratio: comparing three approaches using camera trap data

红鹿性别比例估算研究通过比较直接法（naive）、预测未知性别法（predicted）和基于Royle-Nichols占用模型的估算法（occupancy-based），发现三种方法在奥地利阿尔卑斯地区的结果无显著差异，置信区间重叠。该方法证明直接使用相机陷阱数据估算性别比例是简便有效的管理工具，但高级模型仍能提供环境因素对种群动态的额外见解。

　　欧洲森林正面临着气候变化带来的严峻挑战，这凸显了树种多样性在森林再生中的重要性。因此，对食草动物如红鹿（*Cervus elaphus*）的管理成为关键。一个重要的管理指标是成年性比（Adult Sex Ratio, ASR），即成年个体中雄性所占的比例。在本研究中，我们关注了两种与相机陷阱（Camera Trap, CT）方法相关的具体问题：避免因未知性别观察而损失信息，以及考虑不同性别之间的检测概率差异。我们的假设是，这些先进的统计方法能够揭示通过原始相机陷阱数据直接估算红鹿成年性比时的潜在偏差。

研究于2020年1月至2022年5月在奥地利的阿尔卑斯地区进行，我们选择了春季的第9至17周作为研究时间窗口，以获取狩猎前和幼崽出生前的数据。在进行模型选择以实现最高预测精度后，我们纳入了8.9%的未知性别观测数据，这些数据的预测精度为75%。预测后的成年性比显示出轻微但不显著的男性倾向，表明比原始性比更为平衡。为了考虑性别特异性检测概率，我们运行了Royle-Nichols占用模型，用于估算男女的潜在种群数量，并据此计算ASR。然而，与我们的预期相反，占用模型得出的ASR与原始或预测ASR之间没有显著差异。这表明，在我们的研究条件下，无论是简单的原始数据方法还是更复杂的统计方法，都能在估算ASR方面获得相似的结果。未来，这将使野生动物管理者能够在较少的精力和成本下做出明智的决策。如果需要，还可以利用更高级的统计方法，如占用模型，提取更多关于种群时空行为的生态信息。

在农业森林中，调节食草动物密度，如鹿类，是野生动物管理的重要目标。随着气候变化，欧洲许多森林正遭受干旱和松树皮甲虫（*Ips typographus*）侵害，这迫使森林所有者从单一的挪威云杉（*Picea abies*）种植转向更自然的森林生态系统。高密度的鹿群可能会抵消这些措施，使野生动物管理变得更加复杂。鹿类的种群增长主要由雌性比例决定，因为雌性是繁殖的主要贡献者。因此，减少雌性数量被认为是减少野生动物种群的有效措施。在许多欧洲国家，鹿类种群通过狩猎进行调控，每年设定的射击配额基于种群数量和种群结构的指标，如估计密度、之前猎获的动物数量，或者性与年龄比例，如成年性比（ASR）或成年雌性与幼崽的比例。

成年性比（ASR）是基于种群中所有性成熟的雄性和雌性个体，无论其是否处于活跃状态。在野生动物种群中，获取准确且无偏的ASR数据是一个复杂的过程。对于人类种群，可以通过人口普查得到可靠的ASR，但在自然环境中，这种方法通常不可行。因此，种群数量和相关指标通常通过直接观察（如在冬季觅食地点）或间接方法（如包袋计数、粪便遗传分析或相机陷阱）来推断。为了做出明智的野生动物管理决策，需要一个完整且无缺失信息的数据集。在使用相机陷阱时，应尽量处理所有图像，并从中提取尽可能多的信息。使用可靠的相机模型、定期维护相机以及选择合适的观测时间段，可以提高区分目标物种社会阶层的有效性。

除了已知物种但性别未识别的观察数据可能造成的损失外，还需要关注不同物种和性别之间的检测概率差异。性别之间的形态差异，如体型大小或角的大小，往往与不同的空间和时间行为有关，如领地范围大小或社会性，这可能导致性别之间的可见性差异和检测概率的不同。例如，雌鹿通常与幼崽形成群体，而在交配季节达到最大群体规模。雄鹿则在大部分时间里是独居或与少量雄鹿组成小群体，而在交配季节才会形成大规模的混合群体。雄鹿还更倾向于生活在植被密集的区域，并对人类干扰更为敏感。一些研究已经忽略了性别之间的不同检测概率，而在计算ASR时未考虑这些差异，导致潜在的偏差。因此，需要将这些因素纳入考虑，以获得更准确的ASR估计。

有几种方法可以考虑检测概率，例如距离采样（Buckland et al., 2001）、双观察者方法（Nakashima et al., 2021）、空间显式捕捉-再捕捉模型（SECR; Efford and Fewster, 2013）、封闭种群捕捉-再捕捉分析（Pickett et al., 2012）或占用模型（MacKenzie et al., 2002; Royle and Nichols, 2003）。占用模型是一种经过验证的方法，用于考虑检测概率，使用图像或被动声学数据来估算那些不能被个体识别的物种的种群数量。通过相机占用模型，我们可以获得物种占据区域的比例，并在检测概率与个体数量相关的情况下，推断动物数量。因此，可以使用Royle-Nichols（RN）占用模型估算所有目标物种的潜在种群数量，或从性别群体中进行估算。估算的潜在数量可用于计算ASR，并与基于原始相机数据的ASR进行比较。

我们假设使用具有足够时间和空间分辨率的相机陷阱数据能够提供对观察种群的代表性样本。因此，基于相机数据，可以对红鹿的参数，如成年性比进行陈述。我们的研究旨在探讨是否可以仅通过原始相机数据直接估算红鹿的ASR，或者是否纳入额外的统计方法能够揭示使用原始数据估算ASR的潜在偏差。具体来说，我们比较了三种方法：1）基于原始数据的ASR（即简单的ASR估算），2）预测的ASR，包括对未知性别观测的性别预测，以及3）基于占用模型的ASR，使用从RN占用模型中得出的潜在数量估算。我们假设包含性别预测或整合性别特异性检测概率的方法将产生与简单ASR不同的估算结果，从而揭示后者的潜在偏差。

我们研究的区域是奥地利南部的Gerlitzen-Mirnock地区，位于46.7273°东经和13.7869°北纬（WGS84）。该地区面积为324平方公里，海拔在485米至2145米之间。该地区森林覆盖率高，约为65.9%，主要由挪威云杉、欧洲落叶松、桦树、欧洲山毛榉和松树组成。在西南部，潜在的自然森林群落包括酸性橡树林和云杉-冷杉-山毛榉森林。年降水量通常在900米至1300毫米之间，其中大部分发生在夏季和秋季。冬季正在变短和变暖，尽管过去十年的年均降雪量约为760厘米，降雪通常发生在10月至5月。该地区的鹿类包括红鹿、 Roe鹿、岩羚羊和野猪。没有常住的大型食肉动物，但欧洲狼（*Canis lupus*）在2021年和2022年出现在该地区。最近的棕熊（*Ursus arctos*）报告出现在2020年和2021年，位于西南约30公里处，而欧亚猞猁（*Lynx lynx*）在2022年首次被记录到。红鹿在该地区冬季觅食，从11月到次年4月进行，以防止野生动物对森林造成的损害。鹿群被喂食三分之一的树液和三分之二的粗饲料，计算每天每只动物需要2公斤的干物质。2021年1月在29个觅食点进行的平行计数显示有938只红鹿，而在接下来的狩猎季节，有918只红鹿被猎获。

为了提高红鹿的检测概率，我们在野生动物路径上安装了30个相机陷阱，每个相机之间的最小间距为775米。我们获得了土地所有者和当地狩猎社区的许可。在我们的分析中，使用了24个相机陷阱的数据，这些相机陷阱从2019年秋季（n=20）到2020年日历第2周（n=4）部署，并在整个3个季节（2020年1月至2022年5月）持续运行。所有相机陷阱安装在海拔670米至1673米之间，平均海拔为1190米。为了提高红鹿的检测概率，我们在野生动物路径上安装了这些相机陷阱。相机陷阱被编程为在触发后连续拍摄5张4MP大小的图像，且无延迟。

我们定义了一次观测为同一物种的连续图像序列，并为每次观测标注了物种、性别和年龄类别。同一物种的两次图像之间如果间隔5分钟，则开始新的观测。此外，每次观测还包括相机、日期和全年时间戳的信息。我们对每只鹿，无论是单独拍摄还是群体拍摄，都视为一次个体观测，并在后续计算中不考虑群体大小。我们根据群体中是否包含单一性别或未知性别观测，将群体类型分为雌性、雄性或混合。由于群体大小呈现偏态分布，我们计算了中位数。

在红鹿的性别预测中，我们发现欧洲鹿类，特别是红鹿，存在明显的性别形态差异。这使得在照片中正确识别其性别成为可能，尤其是在雄鹿长出角的时期。雄鹿的体型特征，如更粗壮的颈部和逐渐变厚的鬃毛，也与雌性明显不同。即使在春季角脱落时，这些特征也能帮助区分性别。然而，总会有一些照片中无法准确确定鹿的性别，这可能是由于鹿快速移动导致图像模糊，或者只显示了动物的部分身体，无法用于性别或年龄分类。此外，鹿与相机之间的距离也可能导致性别识别困难。这些问题在相机陷阱研究中很常见，并不可避免地导致目标物种的未知或部分分配观测。通常，这些未识别的观察数据被排除在进一步的ASR计算之外，从而导致信息损失。为了克服这一问题，我们决定利用研究中获得的红鹿的空间和时间信息，对未知性别观测进行性别预测。将这些预测结果纳入ASR计算可能揭示排除未知观测时的潜在偏差。

我们生成了多个变量，描述了环境和地点条件，如年份中的日期和时间。我们将每次鹿的观测时间戳分配到四个可能的时段：黎明、白天、黄昏和夜晚。我们使用R包maptools获得了每个相机陷阱位置的精确黄昏、黎明、日落和日出时间。我们定义了民用黄昏和黎明，即太阳中心在地平线以下6度的时刻。我们从Geosphere Austria数据集中获得了环境条件数据，如温度、降水和积雪高度。我们计算了日长，即日出和日落之间的小时数。每个相机陷阱的拍摄天数（努力）描述了实际的活跃天数，考虑了可能的相机故障，如电池耗尽或存储卡满。我们使用数字高程模型（Land K?rnten, 2015）和开源软件QGIS（QGIS.org, 2022）确定了地点条件，如海拔和坡度。在QGIS中，我们还定义了变量“距离到道路”，即从每个相机陷阱到最近的OpenStreetMap道路（包括高速公路和林道）的直接距离。

为了找到预测未知观测的最高精度模型，我们生成了训练数据（n=4107），通过随机选择80%的完全标注的成年和亚成年红鹿观测数据，从整个研究期间的数据中提取。我们使用了R包caTools（分割比例设置为0.8，n=5135）。剩下的20%数据（n=1028）用于测试模型。这个模型选择过程专注于提高一致预测的比例，而不是寻找能够解释红鹿生物时空行为的模型。因此，我们通过每一步计算预测得分，以找到具有最高正确预测率的模型。为此，我们分别用测试模型预测已知观测，并将预测性别与已知性别进行比较，从而计算每个模型的一致预测比例。

作为第一步，我们定义了一个零模型，将性别作为二项响应变量，并使用所有提到的环境、地点条件和时间变量作为固定效应，相机陷阱位置ID作为随机效应。我们还包含了一个特定模型，假设时间因素如年份中的日期和时间是预测性别的最简变量。为了允许红鹿响应与时间解释变量之间的非线性关系，并将相机陷阱位置ID作为随机效应，我们使用了广义加性模型（GAM）。我们使用R包performance（Lüdecke et al., 2021）比较了零模型和特定GAM模型的模型拟合和预测得分，与线性全局模型（LM）、广义线性全局模型（GLM）、广义混合线性全局模型（GLMM）和广义加性全局模型（GAM）进行了比较。特定的GAM模型具有最高的性能得分和预测得分，因此我们将其用于下一步。这一步包括测试可能的平滑变量（年份中的日期和时间）与每个环境和地点条件变量之间的交互作用，并再次计算每个模型的预测得分。我们保留了那些预测得分增加至少0.5%的交互作用。

最终，我们使用具有最高预测得分的最佳模型来预测原始数据集中的未知观测。预测概率大于0.5的未知观测被归类为雄性，其余归类为雌性。由于我们的模型排除了幼鹿，我们假设所有预测的未知观测都是成年个体。然后，我们使用这些新预测的数据，结合原始已知数据，计算了三个先前定义季节的每周ASR。我们使用R包boot（Canty and Ripley, 2024）通过非参数自举法计算了预测ASR的均值和标准误差，自举过程中使用了每周ASR的替换样本，进行了1000次迭代。

我们期望环境条件如温度和降水可能影响物种的可检测性，因为它们可能改变其行为，如活动模式，从而影响个体在固定相机陷阱下的检测概率。实际相机活跃天数（努力）在不同相机陷阱之间可能有所不同，因为电池故障、存储卡满或相机丢失或损坏。相机活跃时间越长，检测概率越高。因此，我们使用这些环境参数和努力作为观测协变量来建模可检测性。海拔、坡度和坡向是地点特定条件，可能影响物种的存在。此外，距离最近的公路可以被视为人类干扰的指标。在我们的研究中，我们定义了这些参数作为地点协变量来建模数量。为了避免共线性，我们将皮尔逊相关系数的限制设置为0.7，所有连续协变量都不需要被移除。我们对所有数值协变量进行了标准化，通过减去均值并除以标准差。

首先，我们使用观测协变量（如温度和降水）建模检测概率，将这些协变量作为单变量项，并结合其二次项。例如，二次变化模式包括检测概率先增加后减少，或相反。模型选择中我们使用了Akaike信息准则（AIC）校正小样本量（AIC_c）。如果在选择步骤中存在多个模型的不确定性（ΔAIC_c?≤?2），我们将继续下一步建模，不使用任何检测协变量。第二步，我们使用地点协变量（如海拔和坡度）建模潜在数量。同样，我们将这些协变量作为单变量项，并结合其二次项。在最终的选择过程中，我们根据AIC_c对所有模型进行了排名。如果仍然存在多个模型的不确定性（ΔAIC_c?≤?2），我们将它们组合为一个unmarked FitList，并计算模型平均预测。根据Fiske和Chandler（2011）的建议，这种方法适用于模型选择存在高不确定性的场景。我们通过参数自举（1000次迭代，有放回）对经验贝叶斯估计的数量进行拟合，使用unmarked::parboot函数。这种方法模拟了从拟合模型中得到的采样分布，并期望χ²统计量。得到的直方图显示了χ²统计量的频率以及观察到的χ²统计量。我们使用这些图来评估模型是否能够充分解释数据。为了计算P值，我们将观察到的χ²统计量与自举模拟得到的χ²值分布进行比较。具体来说，P值是自举重复中χ²统计量超过观察到的χ²统计量的比例。所有模型的P值均大于0.05，表明这些模型没有与预期拟合产生显著差异，说明它们能够充分解释数据。为了检查过度分散，我们计算了过度分散参数，根据MacKenzie和Bailey（2004）的方法。

我们使用unmarked::predict函数基于最佳模型或模型选择FitList（在模型选择存在不确定性时）来得出潜在数量的估计。我们通过将每个季节的估计雄性潜在数量除以雄性和雌性潜在数量的总和来计算基于占用的ASR（见图3）。我们使用误差传播（Goodman, 1960）来计算基于占用的ASR的标准误差。为了确保置信区间保持在0和1的范围内，我们对ASR估计值进行了对数转换。我们计算了置信区间，并在原始尺度上通过逆对数函数进行转换。最后，我们使用Wilcoxon检验来测试是否存在基于原始数据和预测数据之间的差异，以及基于原始数据和基于占用数据之间的差异。

我们收集了20250个活跃的相机陷阱天数，并记录了4918次观测。在8.9%的观测（n=436）中，性别或年龄无法确定，被标记为未知；因此，我们记录了4110次成年和亚成年红鹿的观测（见表2）。每周的原始ASR在0.1到0.8之间波动（见图4），全年平均为0.39（表2）在2020年，随后在2021年增加了15.4%（平均为0.45）。在2020年和2021年，排除未知观测的每周ASR平均为0.40，随后在2022年增加了5%（平均为0.42）。尽管每周ASR值波动，但所有三年中，从第1周到第9周，ASR主要没有超过0.5，表明在1月和2月期间，雄鹿的活动或可检测性较低。红鹿群体的中位数大小为2，雌性群体范围为2-15，雄性群体范围为2-12（见表S5）。混合性别群体的中位数大小为3，范围为2-15。最丰富的群体是雌性（n=618），其次是雄性（n=206）和混合性别群体（n=191）。

基于占用的ASR计算在所有季节的置信区间均重叠（见图5）。Wilcoxon符号秩检验显示，原始数据和预测数据之间的ASR没有显著差异（W=0.0, P=0.25），也没有在原始数据和基于占用的ASR之间发现显著差异（W=1.0, P=0.655）。这表明，在我们的研究条件下，无论是简单的方法还是更复杂的统计方法，都能在估算ASR方面获得相似的结果。

本研究旨在评估使用相机陷阱数据估算红鹿成年性比（ASR）的不同方法的可靠性和一致性。我们比较了三种方法（原始ASR、预测ASR和基于占用的ASR），发现尽管包括预测性别略微使ASR估算向雄性倾斜，但三种方法之间没有显著差异，这可能是因为我们的研究中只有不到9%的照片无法确定性别，从而避免了数据丢失。因此，我们无法确认我们的假设，即使用检测概率或包括未知观测信息能够揭示使用原始相机数据估算ASR的潜在偏差。我们的结果表明，在检测概率对两种性别相似且未知照片比例较低的情况下，使用原始相机数据的ASR估算可以是稳健且可靠的。例如，三年中第1周至第9周观察到的低ASR可能反映了冬季雄鹿活动或可检测性的减少，因为雄鹿在交配季节结束后恢复，并表现出较少的移动。我们没有在交配季节（9月）发现ASR的明显上升，尽管这在其他鹿类中被反复观察到。性别之间的觅食地点使用差异也可能导致这一模式。虽然红鹿是性二态的，但它们的总体活动模式更多地受到觅食和反刍限制、每日的非生物因素以及潜在捕食风险的影响。ASR的年际变化，特别是在2022年，突显了环境因素如积雪深度和温度对红鹿行为和检测概率的影响。将占用建模纳入研究中，可以更深入地理解这些因素如何影响ASR模式。

将相机陷阱安装在野生动物路径上以最大化检测概率，这符合占用建模的要求，但也引发了关于原始相机数据与随机放置相比是否存在性别特异性偏差的问题。之前的研究（Fonteyn et al., 2021）显示，系统性随机放置和野生动物路径放置在相对丰度指数和物种地点关联性方面有很强的相关性。然而，他们也报告称，在野生动物路径上，鹿类的相对丰度指数略高，这可能是因为检测概率的增加。McCoy等人（2011）发现，相机陷阱放置在游戏路径或随机位置的白尾鹿ASR相似。在我们的研究中，实施性别特异性检测概率并未揭示调整后的估计与原始相机数据之间的差异。这可能表明，在我们的研究条件下，将相机陷阱放置在野生动物路径上不会引入可测量的性别特异性偏差，与随机放置相比。未来的研究需要测试不同放置方式之间的差异，以及性别在路径使用中的潜在差异。原始ASR在狩猎季节（第17周至第52周）波动，并且在狩猎前的几周也波动，但我们没有发现明显的模式。从野生动物管理者的角度来看，将相机陷阱放置在随机选择的地点（如网格）比放置在已知的野生动物路径上更为耗时和费力。

性别之间在家域大小的差异可能导致相机陷阱对不同性别的捕获概率不同。这一因素在占用建模中通过检测概率加以考虑。例如，红鹿雄性通常比雌性拥有更大的家域，这种性别偏倚应在与简单计算比较时被揭示。然而，在我们的研究条件下，这种偏倚并未显现，这可能是因为性别之间的家域差异在数据收集过程中被平衡了。

我们的研究结果表明，原始相机数据可以可靠地估算鹿类的ASR，至少在性别检测概率相似且未知照片比例较低的种群中。这使野生动物管理者能够在较少的精力和成本下做出明智的决策。原始ASR的估算方法具有操作简便的优势，尤其适合长期趋势的监测。例如，基于相机陷阱或原始ASR的估算方法可能允许野生动物管理者调整射击数量，如果ASR向雌性倾斜。因此，原始ASR可能是长期监测和管理鹿类种群的宝贵工具。更复杂的统计方法，如占用建模，虽然提供了额外的生态见解，但对野生动物管理者而言可能是一个实践障碍。未来的研究可以关注整合机器学习方法，以进一步提高预测精度。例如，多级局部二值模式特征提取与支持向量机或深度卷积神经网络相结合，在人类面部识别任务中已取得了高精度。将类似的技巧应用于相机陷阱调查，可以提高预测的准确性，并提供更深入的生态见解。最终，数据分析的详细程度和复杂性可以根据可用资源进行调整，使野生动物管理者能够选择最符合其特定需求的方法。