快雌慢雄：不同社会环境下黑腹果蝇雌性加速衰老与生殖衰老的新模式

《Evolution Letters》：Fast females, slow males: accelerated ageing and reproductive senescence in Drosophila melanogaster females across diverse social environments

本研究针对社会环境影响性衰老差异的理论争议，通过黑腹果蝇模型系统比较两性生命周期表现。研究人员设计四种社会暴露处理（单独/同性别/混合性别/异性别），监测寿命、生殖衰老和行为指标，发现雌性普遍呈现"快生早死"策略，而雄性保持更长寿和稳定的生殖表现。该研究为性衰老进化理论提供了颠覆性实验证据，发表于《Evolution Letters》。

　　

在进化生物学领域，雌雄两性在寿命和衰老模式上的差异一直是引人深思的谜题。传统性选择理论预测，由于雄性需要竞争交配机会，它们应该采取"快生早死"（live fast, die young）的生活史策略，而雌性因投资于后代质量应该衰老更慢。然而，这一经典观点正受到越来越多的挑战。一方面，性选择可能作用于与寿命正相关的"一般表现"性状；另一方面，雌性繁殖的高成本可能导致其衰老速度超过雄性。更复杂的是，社会环境的调节作用在这一框架下尚未得到充分探索。

针对这些理论争议，英国东英吉利大学和利兹大学的研究团队在《Evolution Letters》上发表了一项创新性研究。他们以黑腹果蝇（Drosophila melanogaster）为模型，通过精巧的实验设计揭示了令人惊讶的结果：在不同社会环境中，雌性反而表现出更快的生殖衰老和寿命缩短，而雄性则保持了更长的寿命和稳定的生殖表现。

研究团队采用了一套系统的实验流程来探究这一问题。他们使用实验室长期培养的Dahomey野生型果蝇群体作为研究对象，避免了野生样本可能存在的基因-性别-环境互作干扰。实验设计了四种社会处理环境：单独饲养、同性别暴露、混合性别（1:1性比）和异性别暴露，每种处理包含40只焦点个体。实验采用7天为周期的循环设计：5天社会暴露后，焦点个体被隔离1天，随后与年轻处女伴侣进行24小时标准化交配测试。每周重复此过程直至所有个体死亡，从而获得个体水平的寿命、年龄特异性生殖输出和行为数据。

关键实验技术包括：社会暴露处理系统、每周标准化交配 assay、2小时行为扫描记录（求偶、交配、活动度）、基因型鉴定区分亲子代（利用scarlet眼色标记）、年龄特异性生殖力建模（GLMMs）、生存分析（Kaplan-Meier曲线和Cox回归）以及贝叶斯死亡率轨迹分析（BaSTA包）。这些方法的综合运用使得研究人员能够全面评估社会环境影响下两性衰老模式的差异。

整体生殖衰老在雌性中比雄性更显著

对每周交配测试的生殖输出分析显示，能成功繁殖的雄性在各社会处理间均未表现出与年龄相关的生殖下降，表明雄性基本没有生殖衰老迹象。然而，对所有雄性的分析发现，混合性别和异性别处理组的雄性随着年龄增长，不产生后代的可能性显著增加。

相反，所有社会环境中的雌性都显示出随年龄增长生殖输出显著减少，表明存在广泛的生殖衰老。特别是持续暴露于年轻雄性骚扰的异性别处理雌性，其零生殖输出的可能性随年龄显著增加。有趣的是，同性别处理的雌性（与其他雌性共同饲养）在早/中期生命阶段生殖输出高于其他处理组，显示出非线性年龄效应。

研究人员还计算了个体适应度（Λ_ind），这一指标考虑了个体剩余寿命并更重视早期繁殖。对至少繁殖过一次的个体分析发现，社会处理对两性的Λ_ind均无显著影响，表明所有处理组和两性的生殖努力都主要集中在早期生命阶段。

前交配行为和生活动水平在雌性中随年龄显著下降，而雄性则不然

对每周行为测试的分析揭示了更多细节。在求偶努力方面，异性别处理的雄性在交配测试中完全放弃求偶的可能性更高，且这一趋势随年龄增长而加强。然而，有趣的是，观察到求偶的雄性中，求偶可能性实际上随年龄增长而增加。

在交配努力方面，各社会处理组的雄性随年龄增长均保持了交配努力。尽管异性别处理雄性不交配的概率较高且随年龄增加，但实际交配的雄性中并未发现随年龄下降的趋势。雌性在所有社会处理的每周交配测试中都表现出交配抗拒，且这一模式不随年龄改变。

作为性和非性表现/健康指标的一般活动率分析显示，仅与雌性共同饲养的异性处理雄性表现出显著的年龄相关活动下降。出乎意料的是，与同性竞争对手共同饲养的雄性甚至随年龄增长轻微增加了活动水平，表明年轻竞争对手对雄性表现可能存在积极效应。相反，雌性随年龄增长变得不活动的可能性显著增加，且活跃雌性在中年期表现出最大的活动水平下降。

雄性始终比雌性寿命长，且雌性在社会群体中有雄性时衰老加快

生存分析显示，所有社会处理中雄性均比雌性寿命长，但社会群体组成对寿命的影响具有性别特异性。

如预期所示，两性在单独饲养时寿命最长。暴露于同性竞争对手对雄性寿命无显著影响，而暴露于雌性则显著缩短其寿命。同时暴露于竞争对手和雌性影响最为显著，将雄性平均寿命进一步缩短至仅44天。对雌性而言，任何有雄性的环境（混合或异性别组）都显著缩短其寿命。与雄性结果不同，暴露于同性竞争对手也显著减少了雌性寿命。

死亡率分析显示，不同社会环境间两性的基线死亡率无显著差异。然而，混合性别组的雄性比其他社会处理组衰老更快。对雌性而言，与雄性共同饲养的组（异性或混合性别）比单独或与其他雌性饲养的组衰老显著更快。这些结果表明，暴露于雄性加速了雌性衰老，而仅在有雌性竞争的环境中增加了雄性的衰老速率。

对同性和异性暴露的反应中性别特异性可塑性生殖策略

暴露于雌性的社会处理中的雄性（即混合或异性别处理）在每周交配测试外有额外交配机会。通过计数社交暴露期间焦点果蝇在五个时间点（早、中、晚期生命）产生的额外后代，研究人员发现混合和异性别处理雄性在早期生命产生的额外后代显著多于无额外交配机会的雄性。社会处理中非焦点雌性数量对额外后代数量有强烈附加效应：异性别处理雄性（暴露于三只年轻雌性）产生的后代显著多于混合性别处理（两只年轻雌性和一只竞争雄性），而混合性别雄性产生的后代是单独或同性别处理的两倍。这些发现表明，每增加一个交配伴侣，雄性在早期生命中的适应度几乎可以翻倍。

相反，雌性并未从每周交配测试外的额外交配机会中显著受益。所有社会处理的雌性在社交暴露期间产生的后代数量相似，无论暴露于多少雄性。

累计后代分析显示，所有社会处理中雄性达到总适应度80%时的年龄与雌性相同或更大。单独和同性别处理雄性平均在7周龄时达到总适应度的80%，而混合和异性别处理雄性达到80%总适应度的速度更快（约3周龄），剩余约7周寿命未带来显著适应度增益。相反，所有社会处理的雌性一致在3-4周龄时达到总适应度的80%。这些发现表明，雄性响应社会环境展现出一系列可塑性生活史策略——从"快生早死"（混合和异性别雄性）到"慢生晚死"（单独和同性别雄性）。当潜在交配机会增加时，雄性更倾向于在早期生命加大对适应度最大化的投资，而以后期生殖为代价。雌性则稳健地采取一致的"快生早死"策略，不随社会环境或额外交配机会改变。

本研究的结果挑战了盛行观点，即强烈的性选择应导致雄性比雌性更快的衰老和生殖衰老。通过使用涵盖不同形式社会性互作的生物学相关社会环境实验框架，研究表明雌性在中年期经历了比雄性更快的生殖和实际衰老。结果凸显了跨所有社会环境中雌性早期生殖的高成本、加速衰老和快速生殖衰老。相反，雄性始终比雌性寿命更长，并保持前交配表现和一般活动水平直至老年。综合来看，研究结果表明当两性在生命周期中都能竞争生殖机会时，雌性可能表现出"快生早死"策略。

研究结果支持了暴露于同性与异性对雄性与雌性的实际衰老可能产生强烈相反效应的观点。驱动雄性应比雌性显示更快生殖衰老观点的主要因素源自衰老进化理论，该理论提出增加的 extrinsic mortality（假定雄性更高）应加速 intrinsic mortality 速率，从而降低对后期表现的选择。然而，性选择可以选择与表现和寿命正遗传相关的雄性性状。本研究中雄性黑腹果蝇保持其生殖表现直至老年的发现与性别特异性选择维持年龄特异性生活史性状的性二型性的假设一致。

暴露于异性的适应度成本在雌性中远大于雄性。与雄性共同饲养的雌性寿命显著缩短，衰老更快，并遭受生殖输出的急剧下降，这一模式在所有社会环境中均明显。这一意外发现——雌性比雄性更快的生殖衰老——可能部分由于实验果蝇群体在重叠而非离散世代下维持，理论上这可能改变性别特异性选择梯度 compared to previous studies。重叠世代在这种模式生物中可能更具生态相关性。

一个意外且显著的结果是同性竞争对手对几个关键生活史性状影响的性别差异。对雄性而言，存在年轻同性竞争对手有积极效应：这些雄性以显著更高的速率求偶处女雌性，随年龄增长保持更高活动度，与其它社会暴露处理雄性相比无寿命损失。相反，同性处理中的雌性具有显著更高的繁殖力，但寿命也显著短于隔离饲养的雌性，不过在存在雄性的其它社会暴露处理间无差异。先前研究报道过黑腹果蝇同性竞争对手存在对寿命的性别特异性效应，一般观察结果是同龄同性竞争对手对雄性而非雌性寿命有负面影响。本研究中观察到的年轻同性竞争对手对雌性而非雄性寿命的有害效应可能部分由于每周用新的年轻个体替换非焦点竞争对手的效应，这可能为老年焦点果蝇提供延寿益处。

总之，研究结果清楚表明，与雄性对应物相比，雌性果蝇正"快生早死"。显著的是，这一结果同时适用于生殖衰老和实际衰老，且最重要的是在一系列涵盖不同形式社会性互作的社会环境中保持一致。雄性几乎没有表现出随年龄生殖表现下降的证据。这些结果挑战了性选择应导致加速雄性衰老的观点，并表明交配和繁殖的高成本可能导致更快的雌性衰老。未来研究可有用聚焦于评估不同分类群在多样化社会环境中性别特异性寿命和衰老，其中两性以生物学相关方式被允许互动。