温尼伯湖南部流域梭鲈种群在每月空间利用中的不同移动模式

《Canadian Journal of Zoology》：Distinct patterns of movement in monthly space use across Lake Winnipeg by a population of south basin walleye

walleye在湖温尼伯南部盆地存在两种迁移策略：迁徙组季节性跨越南北 basin，居留组主要在南部活动。通过声学遥测和允许性活动范围估算模型（PHRE），发现迁徙组在夏季（6-7月）和秋季（8-9月）向北 basin 迁徙，其月度活动范围（95%和50%）显著大于居留组。冬季两者活动范围重叠，迁徙组产卵重复率（65%）略高于居留组（40%）。研究揭示水温梯度（南 basin 夏季水温18-24°C，北 basin 更低）、 prey 密度（南 basin 较高但水质浑浊影响摄食）及栖息地特征（深度、底质）共同驱动迁徙行为，为跨 basin 管理提供依据。

　　湖温比尔 (Lake Winnipeg) 是北美第二大商业捕捞湖鲈 (walleye) 的水域，然而目前对湖鲈在湖内的分布情况了解仍然有限。本研究识别了成年雌性湖鲈的两种移动策略：迁徙型和定居型，并描述了过去两年内每月的空间使用模式。通过使用允许的活动范围估计方法，我们确定了每月的活动范围（95%）、核心范围（50%）以及相关的平均位置。结果显示，迁徙型湖鲈在夏季末至秋季（8月和9月）占据湖的北部区域，而在冬季（11月至3月）和春季（4月至6月）则更多地出现在湖的南部，与定居型湖鲈的活动区域重叠。迁徙型湖鲈在6月、7月和10月表现出更大的活动范围，并且在相同纬度下，其活动范围与定居型湖鲈相似。在红河（Red River）内，迁徙型湖鲈的重复繁殖现象比定居型略为频繁。本研究描述了湖温比尔南盆地湖鲈的两种移动策略，可能源于多种因素，包括水体透明度、猎物密度和温度梯度。研究结果提供了关于湖鲈移动时间和空间分布的信息，这些信息可以用于基于时间和空间的渔业管理与种群评估。

在大湖生态系统中，理解高移动性鱼类的移动模式对于实施有效的渔业管理至关重要。然而，由于技术限制，历史上对鱼类移动的研究受到了一定制约。研究不同生命阶段的栖息地需求，如觅食和繁殖的偏好栖息地以及个体间的潜在行为差异，能够为研究人员和管理者提供有价值的见解，以制定最佳管理实践。例如，部分迁徙策略是相对较常见的现象，其中一部分个体在种群中表现出比其他个体更显著的移动和栖息地利用行为，而其他个体则在其整个成年生命周期中保持相对定居。这些行为模式在淡水鱼类中已被记录，并且在大型、异质化的栖息地中相对常见。理解这些移动模式对渔业管理具有重要意义，包括在空间上（如鱼类保护区）和时间上（如渔业季节性关闭）设定管理边界。

声学遥测研究已经证实了湖鲈在不同系统中的部分迁徙（包括可变迁徙策略，即个体每年迁徙模式可能发生变化）和长距离迁徙行为。迁徙行为可能与个体最大化其适应性的努力有关，通过利用空间中变化的资源可用性，以获得诸如增长、繁殖成功等益处。在五大湖地区，湖鲈的长距离迁徙似乎与春季繁殖后对较冷、较深水域的偏好有关，这可能反映了湖泊变暖时的行为热调节，以及对大型猎物的潜在获取机会。在黑湾（Black Bay），湖鲈的最大体长（在标记时）显著大于定居型个体，较大的雌性个体占迁徙型湖鲈的更大比例。此外，该物种通常表现出较高的繁殖地点忠诚度。由于许多大型内陆湖泊的湖鲈种群都受到商业和休闲捕捞活动的影响，遥测研究为了解湖鲈的空间和时间模式提供了宝贵的视角。这些信息可以更好地指导管理与保护策略，通过将捕获时的栖息地使用与繁殖区域联系起来，这两者都需要管理以维持种群的稳定。

湖鲈在湖温比尔生态系统中具有重要的生态意义，既是该系统中的本土顶级捕食者，也支持着曼尼托巴省最经济重要的渔业。渔业不仅为湖温比尔周边的原住民社区提供了生计，还直接和间接地支持了数百个与商业和休闲捕捞相关的工作岗位。从2010年到2018年低谷期间，湖温比尔湖鲈的总捕获量和相对体况都下降了，这可能是由于多种因素，包括水质恶化、物种入侵频率增加以及捕捞配额的提高。然而，自2018年以来，湖鲈数量似乎有所回升。2010年，湖温比尔南盆地和北盆地的网眼尺寸减少，导致较小个体的捕获率上升。不过，2020年南盆地和通道的网眼尺寸增加，以减少对小于300毫米体长的湖鲈的捕捞压力。目前，湖鲈被评估为单一种群，尽管捕鱼季节在南盆地和北盆地之间有所错开（即南盆地比北盆地早两周），并且两个盆地之间允许的网眼尺寸也存在差异（即北盆地更大）。捕鱼压力在湖温比尔的两个盆地之间也有所不同，大多数捕鱼活动集中在南盆地。此外，象鼻蚌（Dreissena polymorpha）已经在南盆地（最早在2013年被发现）建立，预计会影响湖鲈的产量，不仅在湖温比尔，也在其他地方。历史上，类似威胁在五大湖地区导致了许多活跃且生产性湖鲈渔业的崩溃，这引发了对未来维持湖温比尔湖鲈种群可持续性的担忧。

多项研究探讨了湖温比尔湖鲈的形态学和遗传学差异，得出了关于南盆地和北盆地之间种群是否混合或保持各自盆地的不同结论。研究显示，从南到北，湖鲈的平均年龄和体型呈上升趋势，而Watkinson和Gillis（2005）则有效展示了南盆地和北盆地鱼在鳞片生长和形态上的显著差异。然而，遗传学研究发现南盆地和北盆地繁殖地点之间几乎没有遗传分化。后续使用RNA测序的研究显示，湖鲈的基因流动主要沿着南向北的梯度发生。此外，过去50年中，低但可测量的种群移动发生在两个盆地之间。然而，关于湖鲈详细的（即每月）移动模式的研究仍属空白。

本研究的主要目标是描述在湖温比尔南盆地标记的湖鲈种群的每月移动模式，以更好地理解湖鲈在整个湖中的分布情况。我们首先将个体分为两类：定居型或迁徙型。然后，通过比较这两类个体的每月活动范围（95%）和核心范围（50%）以及它们的纬度中心位置，评估移动行为的可重复性。考虑到相关栖息地特征，我们对这两个群体的移动模式进行了分析，研究持续了两年。此外，我们还评估了雌性湖鲈在红河的重复繁殖情况。

湖温比尔的南盆地和北盆地在生物和非生物特征上存在显著差异，如夏季最大水温、浊度、猎物种类组成和密度、平均深度、表面积以及冰期开始和结束的时间，这些差异与湖所覆盖的四度纬度有关。我们使用这个狭窄的通道点（Doghead Narrows）作为区分南盆地和北盆地的便捷标记。在研究中，我们采用了网格式遥测阵列，覆盖了湖温比尔的南盆地，从红河到Hecla和Black Island。此外，我们在Doghead Narrows区域均匀部署了三个接收器，但由于其中一个接收器在2018年丢失，导致检测概率下降（2017年为约90%，2018年为约70%）。接收器在南盆地的低部分以5公里的网格间距部署，而在南盆地中部到Hecla和Black Island则以7公里的间距部署。2017年，我们又在南盆地中部增加了14个接收器，以提供更全面的覆盖。21个接收器部署在Hecla和Black Island以北的区域，每个接收器之间相距7公里。另外，在Doghead Point以北的区域，部署了25个接收器，每个接收器之间相距14公里。在萨斯喀彻温河（Saskatchewan River）的河口处部署了一个接收器，而在Dauphin河则部署了两个接收器，一个在河口，另一个在上游1公里处，以记录湖鲈进入这些较大河流系统的移动情况。

我们研究的湖鲈个体主要是在2017年春季在红河（Red River）、Sandy Bar和温尼伯河（Winnipeg River）进行标记的。总共有166条湖鲈被标记，其中110条在红河，60条在Sandy Bar，6条在温尼伯河的秋季。鱼被捕获后，被放置在装有充气环境水的活水箱中。在手术前，鱼被使用便携式电麻系统进行麻醉，以确保其在手术过程中保持不动。手术过程中，鱼被放置在一个有水流动的垫槽中，以维持鳃部的水流通。在鱼的腹部进行了一处3厘米的切口，插入了一个V16-4H声学标签。使用3-0聚乳酸II紫单丝线进行缝合，以闭合切口。外部T型标签被插入鱼的肌肉中，位于软背鳍基部，用于外部识别。鱼的捕捉、处理和手术均获得加拿大动物使用委员会（Canadian Council on Animal Use Protocols）由Lakehead大学（Project ID: 1466383）和加拿大渔业与海洋部（FWI-ACC-2017-001; FWI-ACC-2018-001）的批准。声学标签具有约85秒至165秒的随机延迟范围，以减少标签在接收器上的碰撞概率。

所有数据的准备和分析均使用R软件版本3.0.2进行。原始检测数据经过过滤以去除任何虚假检测。过滤后的数据被用于绘制每个标记个体的abacus图，以可视化鱼在阵列中的检测情况。在评估哪些个体在整个研究期间存活（从2017年5月15日到2019年3月31日，共49条鱼）后，清晰的移动模式变得明显。为了确定个体在给定年份内的最大活动范围，我们将南盆地和北盆地的接收器检测数据分别归为一个功能单元。迁徙型鱼被定义为在单个日历年内既在南盆地又在北盆地被检测到的个体（即检测到或超过Doghead Point的狭窄点），并且在连续两年的观察中重复这一行为。定居型鱼则被归类为在整个研究期间始终保持在南盆地（纬度50.5°至51°）的个体。

为了比较迁徙型和定居型湖鲈在红河的重复繁殖情况，我们使用了2017年春季在红河标记的雌性湖鲈的abacus图。任何在2018年春季在红河内被检测到的个体都被假设为在繁殖期间返回（见补充材料图S1）。由于我们已经确定了一部分湖鲈具有长距离移动行为，我们选择了1小时的时间间隔，这在以往的研究中已被建议用于相对活跃和移动的物种。我们收集了每个小时的平均位置，并对检测数据的位置进行了随机±500米的偏移，以确保模型需要的足够独特位置（≥15个）来计算每年每月的范围估计（见补充材料表S1，列出了每组、每月和每年包含在范围估计中的个体数量）。

迁徙型和定居型湖鲈的每月活动范围和核心范围估计使用了允许的活动范围估计器（PHRE）。该模型是一个核密度估计器，属于非参数方法，用于估计数据分布的概率。PHRE模型被开发用于纳入可能影响动物空间使用的相关栖息地和景观特征，例如深度和排除区域，同时限制估计范围在特定区域内，这对于鱼类来说是一个重要的考虑因素，因为它们被限制在水体的边界内。我们纳入了三个栖息地特征：北向线、底质和深度。这些特征基于先验信息。在PHRE模型中，这些特征被纳入到网格覆盖的湖中，然后模型将独特的鱼位置转换到一个新的坐标系统，该系统结合了转换后的栖息地特征并设置了平滑参数。核密度估计器随后被反转换回地理坐标位置，并输出多边形以反映每个鱼的活动范围（见补充材料中关于PHRE模型方法的进一步细节）。

由于湖温比尔主要沿纬度方向延伸，并且之前已知湖鲈在盆地间的移动有限，我们纳入了一条北向线以更有效地捕捉和整合沿该轴的移动。北向线由一系列均匀分布的点组成，这些点在湖的纬度方向上间隔9.75公里（基于对细尺度细节和模型计算的平衡）。湖的深度也被纳入PHRE模型，使用了最近的详细水深调查（见图3A，来自Rudolfsen等人，2021年）。为了提高模型运行速度，我们创建了一个随机子样本的5000个网格点，均匀分布在湖上，并在点之间进行了线性插值。位于湖边的点被赋予深度值为零。深度被选为栖息地元素，因为以往关于湖鲈栖息地偏好的研究显示，湖鲈在夏季偏好中等深度，而在冬季则与较浅的深度相关，这可能与热光学栖息地的可用性有关。深度也与不同生命周期过程相关，如春季的繁殖和夏季的觅食。最重要的是，深度能够最好地描述“允许的栖息地”的限制，确保范围估计器考虑到非允许的特征，如湖岸和岛屿。

与Tarjan和Tinker（2016年）的方法一致，我们使用了平滑参数，并通过视觉评估确定。我们随机选择了六条迁徙型和六条定居型鱼，独立运行模型，确定了底质和深度变量的平均平滑参数，并在最终模型分析中保持不变。鉴于我们对迁徙型和定居型鱼在一年内移动距离的先验知识，我们对北向线轴使用了自适应平滑参数。平滑参数根据检测位置之间的平均最近邻距离（d）通过以下公式确定：h_b = (d/4)^2.5，其中h_b代表标准平滑参数，基于五条北向线单位，通过随机子样本确定，以避免在任何移动组中出现过度或不足的平滑（见补充材料中关于PHRE模型方法的进一步细节）。

通过PHRE模型和其后续生成的范围多边形，我们获得了每个鱼在每年每月的空间使用情况的中心位置。定居型湖鲈的纬度活动范围中心在全年内保持稳定，始终位于南盆地（纬度50.5°至51°）。相比之下，迁徙型湖鲈的纬度活动范围中心表现出更大的变化，从7月（约51.3°纬度）到10月（约51.7°纬度）有明显的、持续的向北分布，并在2018年的8月（约51.56°纬度）和9月（约51.9°纬度）以及2017年的8月（约51.6°纬度）和9月（约52°纬度）延伸至Doghead Narrows（见图2）。在4月和5月，迁徙型和定居型湖鲈的分布最南端，这与繁殖聚集期相吻合。迁徙型和定居型湖鲈的纬度活动范围中心在11月至1月（约50.75）和4月至5月（约50.6）时最为相似。纬度核心范围显示出与活动范围相同趋势（见补充材料图S4和S5）。

在研究中，我们观察到迁徙型和定居型湖鲈在夏季和秋季的活动范围显著扩大，而在冬季则显著缩小。迁徙型鱼在这些季节的活动范围和核心范围都比定居型鱼更大。尽管在南盆地的夏季猎物密度更高，但迁徙型鱼的活动范围更大，这可能反映了更高的猎物相遇率，从而抵消了迁徙所消耗的能量，可能促进了迁徙型鱼的更快或更有效生长。此外，迁移鱼在冬季和春季的活动范围与定居型鱼重叠，而在夏季和秋季则有显著差异。这些差异可能反映了不同的觅食策略，而不完全取决于猎物密度。其他研究表明，迁移行为可能与觅食活动相关，从而影响猎物消费和生命周期模式。

迁徙型鱼的活动范围和核心范围在某些月份（如6月、7月和10月）显著大于定居型鱼，而在冬季和春季则与定居型鱼的活动范围重叠。由于南盆地的猎物密度远高于北盆地，定居型鱼的活动范围可能较小，因为它们在捕获猎物时遇到的频率更高。然而，由于北盆地的接收器覆盖较稀疏，导致迁移鱼在8月和9月的检测概率较低，这可能进一步导致其活动范围估计较小。因此，接收器的分布密度可能影响范围估计的准确性。

研究中观察到的迁徙型鱼和定居型鱼在红河的重复繁殖活动存在边际差异，迁徙型鱼的重复繁殖率为65%，而定居型鱼为40%。这种差异可能反映了两个群体在资源获取上的不同。湖鲈的繁殖活动可能集中在8月和9月，此时迁徙型鱼处于最北端，之后继续通过冬季直到下一个春季繁殖事件。然而，定居型鱼的繁殖活动可能在南盆地的其他繁殖地点进行，尽管其繁殖成功率可能相似。无论如何，我们的研究结果支持了进一步研究湖鲈繁殖忠诚度和繁殖成功率，以测试这些假设，特别是与优化繁殖机会的行为策略有关。

南盆地和北盆地之间的水体透明度差异可能影响湖鲈在夏季觅食季节的捕食效率，尽管南盆地的猎物密度更高，但南盆地的水体更浅、更浑浊，并且在夏季和秋季更容易出现藻类爆发。湖鲈的最优水体透明度以塞奇深度（Secchi depth）约为2米，而近年来的研究表明，藻类可能进一步影响湖鲈的视力（Nieman et al., 2018; Nieman and Gray, 2019）。从1999年到2016年，北盆地的年平均塞奇深度在0.8至1.4米之间，而南盆地则在0.4至0.9米之间。此外，湖温比尔在不同季节经历不同的浊度变化，其中南盆地在夏季和秋季的浊度显著增加（塞奇深度<0.7米），而北盆地则相对清澈（塞奇深度约为1.5米）。

迁徙型湖鲈的向北移动通常伴随着在开放水域季节中更大的每月活动范围和核心范围，但在通常的冰封期间，它们的活动范围和核心范围与定居型鱼相似。总体而言，两个群体在繁殖后（5月）至秋季（10月）期间占据更多的空间，然后在冬季期间显著收缩。鉴于南盆地的猎物密度较高，定居型鱼的活动范围较小可能是由于更高的猎物相遇率，而迁徙型鱼则可能由于迁徙行为而能够获取更多的猎物。此外，由于南盆地的接收器覆盖较稀疏，导致迁徙型鱼在8月和9月的检测概率较低，这可能进一步影响其活动范围的估计。因此，接收器的分布密度可能对范围估计的准确性产生重要影响。

本研究的结果支持了先前的发现，即南盆地为北盆地提供了重要的鱼类和遗传物质来源。由于接收器覆盖较稀疏，我们观察到北盆地中湖鲈的消失率较高（31%的标记鱼），这可能并不代表死亡，而是鱼移动出了北盆地的声学阵列。此外，有四条鱼在冬季过冬，并在随后的春季和夏季留在北盆地，这表明该系统中存在漂移、部分迁移或两者的结合现象。最近的基因组数据支持了从南向北的遗传物质传输方向。进一步扩展接收器阵列至北盆地可能有助于解决当前对盆地间迁移的不确定性。

在本研究中，仅有六条鱼表现出 facultative 迁徙行为，而大多数（n=45）鱼则表现出可重复的行为模式。四条迁徙型鱼和另外两条在研究期间存活但表现出行为变化的个体，先前被归类为“其他”，似乎在不同年份交替使用迁徙和定居策略。类似地，五大湖地区的湖鲈也表现出较低的 facultative 迁徙行为。facultative 迁徙可能因多种原因在种群中发展，可能是通过个体在早期条件下的经验习得，或根据环境线索而变化。进一步的研究将有助于更好地确定导致此处描述的移动模式变化的因素。

先前对标记鱼跨盆地移动的研究表明，湖鲈从南向北的移动通常较低，但平均是北向南移动的两倍。这些发现以及本研究的结果表明，北盆地的湖鲈种群很可能是一个混合种群，包括了南盆地繁殖个体的显著比例。迁徙个体可能更有可能在南盆地和狭窄区域遇到被动的商业捕鱼设备，这使得该群体更容易受到捕捞的影响。确定南盆地繁殖种群湖鲈的时空移动差异，以及未在此研究中涉及的其他繁殖群体的差异，可以有助于评估它们对捕鱼压力的易感性，并调整与捕鱼季节开放时间和网眼尺寸限制相关的管理措施。我们的研究结果表明，为了可持续管理湖温比尔的湖鲈，可能需要采用更加综合的跨盆地管理方法，而不是单一种群的统一管理方法。进一步的研究应包括北盆地繁殖个体及其随后的移动行为，以补充本研究对南盆地繁殖种群湖鲈模式的描述。

总而言之，我们的研究提供了关于湖鲈在湖温比尔南盆地的明确移动模式的证据。南盆地和北盆地之间的浊度、温度和猎物密度的异质性可能在驱动这些不同模式中起着最大的作用，这可能为迁徙型个体带来能量上的好处，例如比定居型个体略高的重复繁殖率。这些见解有潜力为湖温比尔的湖鲈管理提供更明智的指导，并为该物种在大型湖泊生态系统中表现出的替代迁徙策略的文献做出贡献。鉴于北盆地彩虹鲈的崩溃以及目前在湖温比尔主要依赖商业和休闲渔业，这些渔业活动在缺乏独立渔业调查的情况下运行，表明了该生态系统中湖鲈可持续性的重大威胁。