野生蜜蜂体内的病毒分布与从局部到景观尺度上的植物群落存在关联

《Ecological Applications》：Virus distributions in wild bees are associated with floral communities at local to landscape scales

病毒传播与花卉及景观关系：本研究调查以色列地中海农业生态系统中14个地点，发现采矿蜂的病毒（DWV、BQCV、SBV、LSV-2）存在与本地花卉多样性、景观尺度下的 floral resource availability（FRA）及共觅食熊蜂密度相关。结果表明，花卉社区和景观在病毒传播中起关键作用，需考虑景观尺度的影响。

　　蜜蜂作为关键的传粉者，在维持生物多样性和作物生产中扮演着至关重要的角色。然而，近年来全球范围内报告的蜜蜂种群数量下降和高年损失率引发了广泛关注。其中，病毒传播被认为是威胁蜜蜂群体健康的重要因素之一。这些病毒可以感染多种蜜蜂种类，并且在不同种类之间通过共享的开花植物进行跨种传播。因此，研究花朵在蜜蜂病毒传播中的作用，需要从整个群落生态学的角度出发。本研究聚焦于地中海农业生态系统中的一种独居蜜蜂——Andrena属（采矿蜂），探讨其所在地区及景观尺度上的开花植物群落特征与病毒传播之间的潜在联系。我们调查了14个具有不同本地Apis mellifera（西方蜜蜂）采集者密度和开花植物多样性的地方，并评估了四种常见的膜翅目病毒（变形蜂翼病毒[DWV]、黑后细胞病毒[BQCV]、幼虫腐烂病毒[SBV]和湖辛辛那提病毒-2[LSV-2]）在共同采集的西方蜜蜂和采矿蜂中的存在情况。研究结果表明，采矿蜂中病毒的存在概率通常与本地（站点层面）开花植物的多样性和组成，以及景观尺度上（可达1000米范围）开花资源的可用性相关。此外，SBV和DWV在采矿蜂中的高发率与SBV感染的西方蜜蜂密度和总西方蜜蜂采集者数量呈正相关。这些发现表明，开花植物群落在多个空间尺度上的作用，以及共同采集的传粉者种类，可能在病毒传播和传粉者健康方面发挥核心作用。

传粉者，尤其是蜜蜂，是自然和农业生态系统稳定性的关键因素。大约88%的被子植物依赖动物传粉进行繁殖（Ollerton等人，2011年），而77%的世界主要农作物——特别是可食用的水果、坚果和种子——主要依赖蜜蜂进行传粉（Klein等人，2007年）。令人担忧的是，全球范围内关于野生蜜蜂种群减少和管理蜜蜂（Apis mellifera）年死亡率上升的报告，引发了对生物多样性保护和粮食安全的担忧（Aizen和Harder，2009年；Bartomeus等人，2013年；Bruckner等人，2023年；Carvalheiro等人，2013年；Garibaldi等人，2022年；Popovska Stojanov等人，2021年；Traynor等人，2016年；vanEngelsdorp和Meixner，2010年）。在导致传粉者减少的多种因素中，病原体——特别是RNA病毒——正受到越来越多的关注，因为它们可能对个体蜜蜂健康和种群动态产生重大影响（Genersch，2010年；Manley等人，2015年；Potts等人，2010年）。近年来，一些原本在西方蜜蜂中研究的RNA病毒已被证实可以感染广泛的蜜蜂种类和其他昆虫类群，表明它们的宿主范围可能比之前认为的更广（Dobelmann等人，2020年；Grozinger和Flenniken，2019年；Tehel等人，2016年；Ya?ez等人，2020年）。

近年来，病毒筛查已扩展到包括野生独居蜜蜂，例如Andrena属（采矿蜂），这是一个在温带地区多样化且丰富的群体，对作物和野生植物的传粉至关重要（Michener，1974年；Schurr等人，2019年；Tang等人，2019年）。一些在西方蜜蜂中常见的病毒，如幼虫腐烂病毒（SBV）、黑后细胞病毒（BQCV）、湖辛辛那提病毒（LSV）和变形蜂翼病毒（DWV），也已被检测到存在于Andrena物种中（Dolezal等人，2016年；Murray等人，2019年；Ravoet等人，2014年；Singh等人，2010年）。此外，Andrena蜜蜂已被发现携带活跃复制的病毒，包括DWV在A. haemorrhoa中（Radzevi?iūt?等人，2017年）和Andrena相关蜜蜂病毒-1（AnBV-1）在Andrena spp.中，这可能与独居蜜蜂的关系更为密切（Daughenbaugh等人，2021年）。尽管有这些发现，病毒在独居蜜蜂中的流行病学意义、适应性以及功能后果仍然知之甚少（Kline等人，2023年）。鉴于已有证据表明Andrena和其他非Apis蜜蜂中病毒的普遍性，这些病毒可能对生态系统构成潜在风险。因此，理解塑造传粉者群落中病毒传播的生态因素对于疾病防控和保护工作至关重要。

病毒传播机制在社会性蜜蜂和独居蜜蜂之间存在显著差异，这主要是由于它们在生物学和行为上的不同。高度社会化的西方蜜蜂生活在密集的蜂群中，其行为如育幼、食物交换和卫生行为促进了病毒的快速传播（Chen等人，2006年；Pfeiffer和Crowder，2022年；Posada-Florez等人，2021年）。迁徙养蜂、全球蜂王贸易和Varroa destructor螨虫——这些是几种病毒的主要传播媒介——进一步加剧了病毒在不同地区之间的传播（Nazzi等人，2012年；Wilfert等人，2016年）。系统发育和生态学研究表明，西方蜜蜂可能是跨物种病毒传播的宿主，这可能促进了病毒向同域野生蜜蜂的溢出（Alger等人，2019年；Fürst等人，2014年；Nanetti等人，2021年；Wilfert等人，2016年）。然而，病毒流行和传播动态的模式是复杂的，可能因病毒种类、宿主物种和生态背景而异（Daughenbaugh等人，2021年关于AnBV-1，McMahon等人，2015年关于ABPV）。

跨物种传播的一个关键途径是通过共享的开花资源（Goulson和Hughes，2015年；McArt等人，2014年）。然而，通过花朵传播病毒的效果取决于花朵的特性（如形态、花蜜的可及性）、访问蜜蜂的行为特征，以及特定的传粉者-病原体-花朵组合（Alger等人，2019年；Burnham等人，2021年；Mao等人，2013年；Spivak和Cariveau，2020年）。实证研究的结果却参差不齐，有些研究显示通过花朵成功传播病毒，而另一些研究则未能在同域采集者中检测到感染（Levenson和Tarpy，2022年；Singh等人，2010年；Ya?ez等人，2015年）。即使跨物种传播较为罕见，它也可能在社会性物种中具有生态意义，因为群体内部的传播可能放大病毒的流行率。

对于独居蜜蜂如Andrena，病毒的传播可能依赖于花朵介导的传播和垂直传播（Ya?ez等人，2020年）。这些途径可能对共采集蜜蜂种类之间的饮食重叠程度敏感。许多Andrena物种是寡食性，专门访问特定的植物类群，而像西方蜜蜂这样的泛食性物种则表现出广泛的采集范围（Cane和Sipes，2006年；Wcislo和Cane，1996年）。因此，开花植物的多样性和组成可能通过改变采集重叠、暴露率和传播效率来影响病原体动态。群落层面的植物-传粉者相互作用以及非对称的花朵共享模式进一步复杂化了这些动态（Proesmans等人，2021年；Ruiz-González等人，2012年）。

虽然大多数研究关注于本地因素，但景观尺度上的过程——这些过程塑造了传粉者的采集行为和群落结构——可能间接影响病毒的流行模式（Kremen等人，2007年；McNeil等人，2020年）。景观特征，包括开花资源的可用性（FRA）和丰富度，通过影响传粉者的移动模式和共存物种之间的相互作用来塑造病毒的流行（Piot等人，2020年；Proesmans等人，2021年）。景观简化，例如，已被与Bombus蜜蜂中的病原体流行率降低联系起来，这可能是因为饮食广度的改变和植物-传粉者相互作用网络的调整（Figueroa等人，2020年）。此外，能够飞行长距离的传粉者（如西方蜜蜂）可能在它们的采集过程中将病毒传播到较大的景观范围内。这种传播在碎片化景观或开花资源枯竭的地区尤为明显，因为传粉者可能被迫飞行更远的距离，从而增加跨物种接触和病毒传播的机会（Kremen等人，2007年）。然而，对于独居蜜蜂中病毒传播的景观尺度决定因素，目前的研究仍然不足。

我们进行了实地调查，以探讨影响Andrena中病毒流行的因素和空间尺度。具体而言，我们研究了病毒在Andrena中的流行是否与（i）站点的开花植物多样性及组成，（ii）周围景观中的土地利用和开花资源的可用性，以及（iii）站点中共同采集的A. mellifera密度相关。

在研究区域，我们调查了14个站点。每个站点包括一个625平方米的地块，位于更大的野生开花区域（通常大于3000平方米）的中心，主要由黄色开花的十字花科植物主导，如Sinapis alba、Hirschfeldia incana和Rapistrum rugosum。站点的选择基于其开花植物种类的丰富度（范围：1–14），以创建高和低开花丰富度的平衡样本：8个站点具有相对较低的开花丰富度（≤6种开花植物；中位数为3），另外6个站点具有相对较高的开花丰富度（≥9种开花植物；中位数为11.5）（图1）。那些未被蜜蜂访问的植物种类被排除在外，因为它们对所研究蜜蜂群落中的花朵介导病毒传播的贡献可能微乎其微。相邻地块之间的平均距离为1914米，范围在524至4960米之间。

为了评估景观对病毒分布的影响，我们首先对每个站点周围1公里范围内的主要土地覆盖类型进行了分类。结合以色列政府测绘公司（Survey of Israel；Govmap 2018）提供的卫星图像和实地验证，我们对研究区域的主要土地覆盖类别进行了分类，包括农业用地（果园、耕地）、自然和半自然生境（灌木丛、矮灌丛（phrygana）、草地、种植林地），以及开发和受干扰的用地（住宅区、荒地、道路边缘），以及裸露的土地（如道路、铺设区域）。尽管受到日益增加的开发压力的威胁，该生态系统被认为是一个生物多样性热点（Sorek和Shapira，2018年），并维持着多样且丰富的野生蜜蜂群落（Pisanty等人，2014年、2016年；Pisanty和Mandelik，2015年）。商业西方蜜蜂在该地区很常见，用于作物授粉和蜂蜜生产；野蜂被认为在该地区不存在，这可能与Varroa螨虫（Soroker等人，2018年）及其他因素有关。在实地调查之前，我们对研究区域进行了系统调查，记录了养蜂场的位置（附录S1：图S1），并联系了养蜂场的主人以确认这些蜂箱是固定的，自上一个秋季以来未被移动过。初步的实地调查显示，在研究区域中，Andrena属（Andrenidae）野蜂是春季最占优势的蜜蜂种类。在该研究区域中，记录了45种和41种Andrena物种，分别来自当前研究和之前的研究（Roth等人，2023年）。然而，实际的本地Andrena物种丰富度可能更高。

调查设计包括总共14个站点。每个站点包含一个625平方米的地块，位于一个较大的野生开花区域（通常大于3000平方米）的中心，该区域主要由黄色开花的十字花科植物主导，尤其是Sinapis alba、Hirschfeldia incana和Rapistrum rugosum。站点的选择依据其开花植物种类的丰富度（范围：1–14），以创建一个高和低开花丰富度的平衡样本：8个站点具有相对较低的开花丰富度（≤6种开花植物；中位数为3），另外6个站点具有相对较高的开花丰富度（≥9种开花植物；中位数为11.5）（图1）。那些未被蜜蜂访问的植物种类被排除在外，因为它们对所研究蜜蜂群落中的花朵介导病毒传播的贡献可能微乎其微。相邻地块之间的平均距离为1914米，范围在524至4960米之间。

为了评估景观对病毒分布的影响，我们首先对每个站点周围1公里范围内的主要土地覆盖类型进行了分类。结合以色列政府测绘公司（Survey of Israel；Govmap 2018）提供的卫星图像和实地验证，我们对研究区域的主要土地覆盖类别进行了分类，包括农业用地（果园、耕地）、自然和半自然生境（灌木丛、矮灌丛（phrygana）、草地、种植林地），以及开发和受干扰的用地（住宅区、荒地、道路边缘），以及裸露的土地（如道路、铺设区域）。尽管受到日益增加的开发压力的威胁，该生态系统被认为是一个生物多样性热点（Sorek和Shapira，2018年），并维持着多样且丰富的野生蜜蜂群落（Pisanty等人，2014年、2016年；Pisanty和Mandelik，2015年）。商业西方蜜蜂在该地区很常见，用于作物授粉和蜂蜜生产；野蜂被认为在该地区不存在，这可能与Varroa螨虫（Soroker等人，2018年）及其他因素有关。在实地调查之前，我们对研究区域进行了系统调查，记录了养蜂场的位置（附录S1：图S1），并联系了养蜂场的主人以确认这些蜂箱是固定的，自上一个秋季以来未被移动过。初步的实地调查显示，在研究区域中，Andrena属（Andrenidae）野蜂是春季最占优势的蜜蜂种类。在该研究区域中，记录了45种和41种Andrena物种，分别来自当前研究和之前的研究（Roth等人，2023年）。然而，实际的本地Andrena物种丰富度可能更高。

我们调查了14个站点，每个站点包括一个625平方米的地块，位于一个较大的野生开花区域（通常大于3000平方米）的中心，该区域主要由黄色开花的十字花科植物主导，如Sinapis alba、Hirschfeldia incana和Rapistrum rugosum。站点的选择依据其开花植物种类的丰富度（范围：1–14），以创建一个高和低开花丰富度的平衡样本：8个站点具有相对较低的开花丰富度（≤6种开花植物；中位数为3），另外6个站点具有相对较高的开花丰富度（≥9种开花植物；中位数为11.5）（图1）。那些未被蜜蜂访问的植物种类被排除在外，因为它们对所研究蜜蜂群落中的花朵介导病毒传播的贡献可能微乎其微。相邻地块之间的平均距离为1914米，范围在524至4960米之间。

为了评估景观对病毒分布的影响，我们首先对每个站点周围1公里范围内的主要土地覆盖类型进行了分类。结合以色列政府测绘公司（Survey of Israel；Govmap 2018）提供的卫星图像和实地验证，我们对研究区域的主要土地覆盖类别进行了分类，包括农业用地（果园、耕地）、自然和半自然生境（灌木丛、矮灌丛（phrygana）、草地、种植林地），以及开发和受干扰的用地（住宅区、荒地、道路边缘），以及裸露的土地（如道路、铺设区域）。然后，基于这些土地覆盖类型，我们计算了三个不同景观范围（250米、500米和1000米）内的两个景观变量：
1. 非农业用地的比例。这个变量是基于所有具有野生开花的陆地覆盖类型计算的，包括所有自然和半自然生境以及开发和受干扰的用地（排除住宅区，因为住宅区通常没有开花）。这个变量常用于景观尺度的传粉者研究（例如，Figueroa等人，2020年；Zou等人，2017年），作为传粉者栖息地质量的代理指标。非农业用地的比例在我们的研究站点周围分别在250米、500米和1000米范围内变化，从27%到100%、23%到99%和13%到92%。
2. 开花资源可用性（FRA）。FRA指数是通过将每个陆地覆盖类型分配一个专家基于的相对值来计算的，这个值反映了在相关开花期间该类型的典型开花资源密度（即在研究区域中为2月到3月）。具体来说，对于每种陆地覆盖类型，该指数是通过将开花密度因子（范围从0到1）乘以该类型在相关开花期间实际开花的百分比（范围从0到1）计算得出的。最终，FRA得分是通过将不同陆地覆盖类型在每个站点周围的加权平均值来计算的。FRA得分在不同站点之间变化显著（250米、500米和1000米范围内分别为0.20–0.71、0.20–0.50和0.22–0.40）。

我们进行了实地调查，以探讨影响Andrena中病毒流行的因素和空间尺度。具体而言，我们研究了病毒在Andrena中的流行是否与（i）站点的开花植物多样性及组成，（ii）周围景观中的土地利用和开花资源的可用性，以及（iii）站点中共同采集的A. mellifera密度相关。

在研究区域，我们调查了14个站点，每个站点包括一个625平方米的地块，位于一个较大的野生开花区域（通常大于3000平方米）的中心，该区域主要由黄色开花的十字花科植物主导，如Sinapis alba、Hirschfeldia incana和Rapistrum rugosum。站点的选择依据其开花植物种类的丰富度（范围：1–14），以创建一个高和低开花丰富度的平衡样本：8个站点具有相对较低的开花丰富度（≤6种开花植物；中位数为3），另外6个站点具有相对较高的开花丰富度（≥9种开花植物；中位数为11.5）（图1）。那些未被蜜蜂访问的植物种类被排除在外，因为它们对所研究蜜蜂群落中的花朵介导病毒传播的贡献可能微乎其微。相邻地块之间的平均距离为1914米，范围在524至4960米之间。

为了评估景观对病毒分布的影响，我们首先对每个站点周围1公里范围内的主要土地覆盖类型进行了分类。结合以色列政府测绘公司（Survey of Israel；Govmap 2018）提供的卫星图像和实地验证，我们对研究区域的主要土地覆盖类别进行了分类，包括农业用地（果园、耕地）、自然和半自然生境（灌木丛、矮灌丛（phrygana）、草地、种植林地），以及开发和受干扰的用地（住宅区、荒地、道路边缘），以及裸露的土地（如道路、铺设区域）。然后，基于这些土地覆盖类型，我们计算了三个不同景观范围（250米、500米和1000米）内的两个景观变量：
1. 非农业用地的比例。这个变量是基于所有具有野生开花的陆地覆盖类型计算的，包括所有自然和半自然生境以及开发和受干扰的用地（排除住宅区，因为住宅区通常没有开花）。这个变量常用于景观尺度的传粉者研究（例如，Figueroa等人，2020年；Zou等人，2017年），作为传粉者栖息地质量的代理指标。非农业用地的比例在我们的研究站点周围分别在250米、500米和1000米范围内变化，从27%到100%、23%到99%和13%到92%。
2. 开花资源可用性（FRA）。FRA指数是通过将每个陆地覆盖类型分配一个专家基于的相对值来计算的，这个值反映了在相关开花期间该类型的典型开花资源密度（即在研究区域中为2月到3月）。具体来说，对于每种陆地覆盖类型，该指数是通过将开花密度因子（范围从0到1）乘以该类型在相关开花期间实际开花的百分比（范围从0到1）计算得出的。最终，FRA得分是通过将不同陆地覆盖类型在每个站点周围的加权平均值来计算的。FRA得分在不同站点之间变化显著（250米、500米和1000米范围内分别为0.20–0.71、0.20–0.50和0.22–0.40）。

在每个站点，我们通过10个1米半径的环形装置进行开花群落的调查，这些装置随机分布在站点中，并记录了每个开花植物种类的总开花单位数量。对于大多数物种，开花单位被定义为单个花朵或稀疏花序中的单个小花。对于菊科、伞形科和Trifolium这类具有密集花序的植物，开花单位被定义为单个花序，但为了考虑花序大小的差异，我们使用了约1厘米半径的花序作为标准，并据此计算开花单位数量。这种方法有助于考虑到蜜蜂在密集花序上倾向于多次访问相邻小花，而在稀疏花序上每次访问仅访问少数小花（IK，个人观察）；这种不同的访问行为可能影响病毒在密集与稀疏花序上的沉积。因此，一个开花单位将最好地代表一次蜜蜂访问，无论花朵或花序的形状如何。

开花多样性是通过香农-韦弗指数计算的。为了研究开花多样性可能如何与焦点Andrena spp.和其他传粉者在站点中对开花资源的重叠相关，我们还考察了开花多样性与所有传粉者在黄色十字花科开花植物上的访问密度之间的关系，使用负二项分布广义线性模型（GLM）（从包MASS中的glm.nb函数；Ripley等人，2013年）。黄色十字花科开花植物的丰富度被作为偏置项，而沃尔德Z统计量用于检验模型的系数。我们通过计算站点间开花组成的相似性，使用对应分析（CA）的前两个轴（使用包vegan；Oksanen等人，2020年），其中我们将三种Trifolium物种合并为一个属级组，并将三种主导的黄色芥菜物种（Sinapis alba、Hirschfeldia incana和Rapistrum rugosum）——这些物种被焦点Andrena物种非选择性利用——合并为一个功能组。每个开花物种在CA轴上的得分被计算出来，并用于表征其与每个CA轴的相对关联。

我们对每个站点中四种常见的膜翅目病毒（BQCV、DWV、SBV和LSV-2）的检测率进行了分析。病毒检测率在采矿蜂和西方蜜蜂中表现出显著差异，西方蜜蜂的病毒检测率远高于采矿蜂。BQCV在4个站点的8只采矿蜂中被检测到，而在所有14个站点的134只西方蜜蜂中被检测到，每个站点的平均检测率分别为5.2%（范围：0–27.3）和83.76%（范围：9.1–100）；DWV在3个站点的10只采矿蜂中被检测到，而在11个站点的76只西方蜜蜂中被检测到，平均检测率分别为6.36%（范围：0–45.5）和51.08%（范围：0–100）；SBV在3个站点的8只采矿蜂中被检测到，而在7个站点的31只西方蜜蜂中被检测到，平均检测率分别为5.2%（范围：0–54.6）和20.08%（范围：0–100）；LSV-2在6个站点的18只采矿蜂中被检测到，而在所有14个站点的125只西方蜜蜂中被检测到，平均检测率分别为11.76%（范围：0–45.5）和85.2%（范围：60–100）。这些数据在“T2. Sites.xlsx”中提供，作为存档数据集的一部分（Kahnonitch等人，2025年）。对于所有四种病毒，任何在采矿蜂中检测到病毒的站点也都在西方蜜蜂中检测到病毒，但反之则不成立。对于采矿蜂和西方蜜蜂，qPCR数据表明其中一些蜜蜂可能携带活跃的感染，因为这些蜜蜂的病毒丰度较高（Daughenbaugh等人，2015年；De Miranda等人，2013年）。这些数据在“T3. qPCR- Andrena sample.csv”和“T4. qPCR-Apis mellifera sample.csv”中提供，作为存档数据集的一部分（Kahnonitch等人，2025年）。

为了确定这四种病毒在采矿蜂中的检测率是否在研究的采矿蜂种类之间存在显著差异，我们使用广义混合效应线性模型（使用包lme4中的glmer函数；Bates等人，2020年），其中误差服从二项分布，链接函数为对数几率函数，并包含站点的随机截距。研究结果显示，所研究的采矿蜂种类中没有发现病毒检测率的显著差异（似然比检验；p > 0.1），这进一步支持了我们决定将这些种类合并为一个流行病学群体的决策。

为了评估病毒是否在西方蜜蜂和采矿蜂之间共享，我们比较了病毒序列的系统发育相似性。病毒序列的核苷酸同源性超过90%通常意味着病毒共享，因为这种程度的变化通常是由病毒基因组复制产生的（Lauring和Andino，2010年）。我们仅对根据病毒检测率数据可能共享的病毒进行了序列相似性评估。

我们分析了采矿蜂中每种病毒的出现/缺失数据作为二元响应变量，使用广义混合效应线性模型（glmer函数，来自包lme4；Bates等人，2020年），误差服从二项分布，链接函数为对数几率函数，并包含站点的随机截距。我们探讨了三组潜在预测因子：（1）每个站点的本地开花群落，由两个变量表示：开花多样性（香农-韦弗指数）和开花组成（CA轴）；（2）每个站点周围250米、500米和1000米范围内的景观。作为景观级预测因子，我们使用非农业用地比例和FRA指数分别进行分析，以确定土地利用或资源基础视角是否为数据提供总体更好的拟合，同时减少考虑的模型数量；（3）估计的共同采集的A. mellifera密度，从40分钟的蜜蜂采集调查中得出。我们检查了所有共同采集的A. mellifera密度和仅病毒阳性A. mellifera密度（分别针对每种病毒）。病毒阳性A. mellifera密度通过将总A. mellifera密度乘以每个站点中A. mellifera病毒检测率估计值得出。为了使模型收敛，该变量通过除以10进行了重新缩放（Babyak，2009年）。

鉴于采矿蜂样本中病毒检测率较高的情况，我们考虑了数据中可能存在的零膨胀现象，这可能意味着需要采用替代建模方法。为此，我们进行了两项诊断分析：（1）零膨胀测试（使用testZeroInflation函数；DHARMa包；Hartig和Lohse，2022年），（2）模型比较，其中我们拟合了一个零膨胀模型，并将其修正的Akaike信息准则（AIC_c）得分与我们的标准模型进行了比较（使用glmmTMB函数；glmmTMB包；Brooks等人，2017年）。对于所有病毒，这些测试均未发现数据中的零膨胀现象（附录S2）。

模型选择使用AIC_c（Akaike，1987年）进行，包括所有与最佳模型相差两个单位的模型。与空模型（仅包含站点的随机截距效应）相差两个AIC_c单位的模型被排除。使用包“car”中的“vif”函数诊断多重共线性，设定截断值为5。最佳模型中DWV在采矿蜂中的出现概率的方差膨胀因子为8。尽管该模型存在轻微的多重共线性，但通过扰动分析确认了系数符号的稳定性（Belsley，1991年）。所有选定模型中预测因子的统计显著性通过似然比检验确定。统计分析在R版本4.2.1（R Core Team，2022年）中进行。

我们对150只西方蜜蜂和153只采矿蜂样本进行了筛查，以检测几种蜜蜂病毒的存在，并发现了四种西方蜜蜂相关的病毒：BQCV、DWV、SBV和LSV-2。西方蜜蜂中的病毒检测率与全国平均水平（BQCV、DWV和SBV；Soroker等人，2018年）非常相似，且总体上高于采矿蜂中的病毒检测率。BQCV在4个站点的8只采矿蜂中被检测到，而在所有14个站点的134只西方蜜蜂中被检测到，每个站点的平均检测率分别为5.2%（范围：0–27.3）和83.76%（范围：9.1–100）；DWV在3个站点的10只采矿蜂中被检测到，而在11个站点的76只西方蜜蜂中被检测到，每个站点的平均检测率分别为6.36%（范围：0–45.5）和51.08%（范围：0–100）；SBV在3个站点的8只采矿蜂中被检测到，而在7个站点的31只西方蜜蜂中被检测到，每个站点的平均检测率分别为5.2%（范围：0–54.6）和20.08%（范围：0–100）；LSV-2在6个站点的18只采矿蜂中被检测到，而在所有14个站点的125只西方蜜蜂中被检测到，每个站点的平均检测率分别为11.76%（范围：0–45.5）和85.2%（范围：60–100）。这些数据在“T2. Sites.xlsx”中提供，作为存档数据集的一部分（Kahnonitch等人，2025年）。对于所有四种病毒，任何检测到采矿蜂病毒的站点也检测到西方蜜蜂病毒，但反之则不成立。对于采矿蜂和西方蜜蜂，qPCR数据表明其中一些蜜蜂可能携带活跃的感染，因为这些蜜蜂的病毒丰度较高（Daughenbaugh等人，2015年；De Miranda等人，2013年）。这些数据在“T3. qPCR- Andrena sample.csv”和“T4. qPCR-Apis mellifera sample.csv”中提供，作为存档数据集的一部分（Kahnonitch等人，2025年）。

我们记录了83,142个开花单位，这些开花单位属于至少76种开花植物，其中30种在实地调查中被蜜蜂访问。尽管焦点Andrena物种几乎只访问三种黄色开花的十字花科植物，但西方蜜蜂则访问了额外的12种开花植物（附录S3：图S1）。

使用非农业用地比例作为景观级预测因子的模型在大多数情况下拟合效果不如使用FRA得分的模型（附录S4：表S1），并且在某些情况下，针对同一种病毒的多个选定模型导致了不一致的解释（如SBV在采矿蜂中的情况；附录S4：表S2）。使用FRA得分的模型在整体拟合效果和解释一致性方面更好，因此我们考虑它为我们的数据提供了一个更优的景观级预测因子。在附录S4中，我们还展示了使用非农业用地比例的模型结果。所有模型的详细信息在附录S5中提供。

在采矿蜂中，病毒的检测率与本地开花植物的多样性及组成密切相关。对于BQCV和LSV-2，我们发现开花植物的多样性与病毒检测率存在显著正相关。然而，对于DWV，我们发现其检测率与开花植物的多样性存在一定的关联，但该关联并不显著（p-value = 0.063）。这种现象可能与假设的开花多样性通过增加植物-传粉者相互作用的模块性来稀释病原体传播的总体假设相矛盾（Proesmans等人，2021年）。然而，较高的开花多样性有时会改变传粉网络（Morrison等人，2020年；Traveset等人，2018年；Vanbergen等人，2014年），创造新的连接，使原本不重叠饮食的传粉者之间建立新的病毒传播路径（Cusser和Goodell，2013年）。这可能增加了病毒传播的总体概率。此外，开花多样性和传粉者丰富度的增加可能导致不对称的专业化（Vázquez和Aizen，2004年），这与复杂植物-传粉者网络的模块效应形成对比。在我们的研究系统中，除了三种主导的黄色芥菜植物外，Erucaria hispanica是唯一一种被焦点Andrena物种和其他同域传粉者（主要是五种Eucera物种和西方蜜蜂）访问的开花植物（见附录S3：图S1）。因此，它可能在该物种出现的站点中创造新的病毒传播途径。这得到了支持，因为这种开花植物与BQCV和LSV-2在采矿蜂中的较高检测率相关（见附录S3：表S1）。开花多样性通过改变花-传粉者相互作用，也可能影响每种开花植物的传粉者访问密度。具体来说，我们发现所有传粉者在黄色芥菜植物上的访问密度与开花多样性存在正相关。

为了评估病毒在采矿蜂中的传播概率，我们使用了FRA得分作为景观级预测因子的模型。结果显示，FRA得分在大多数情况下提供了更好的拟合效果，因此我们考虑它为数据提供了一个更优的景观级预测因子。尽管某些病毒的检测率在西方蜜蜂中较高，但这些病毒在采矿蜂中的检测率相对较低。这可能表明，病毒从西方蜜蜂向采矿蜂的传播仅在特定生态条件下发生，或者传播效率较低。进一步的研究，包括实验或纵向研究，是必要的，以更好地量化共采集传粉