从保守性到不稳定性：系统发育信号与进化模型揭示了高纬度北极峡湾中大型底栖生物功能特征的演化过程

《Marine Environmental Research》：From conservatism to lability: Phylogenetic signal and evolutionary models decode macrobenthos functional trait evolution from high Arctic fjords

北极底栖生物系统发育约束与功能性状关系研究：基于mtCOI基因的系统发育分析结合21个功能性状（包括食性、栖息地、身体大小等），发现大多数性状（Pagel's λ ≥1.0, p<0.001）呈现强系统发育信号（Blomberg's K=2.32, Moran's I=0.317, Abouheif's Cmean=0.310），表明进化保守性主导北极底栖群落结构，其中管栖（Cmean=0.310）和掘埋（Moran's I=0.053）适应极端环境，繁殖策略进化最不稳定。通过pPCA和进化模型（BM/OU/EB）分析，揭示EB模型主导整体性状演化，而身体大小和活动性遵循BM模型。

　　北极地区正经历着全球变暖的显著影响，其升温速度是全球平均水平的三倍以上（Parkinson and Comiso, 2013；IPCC, 2021）。这种气候变化导致了海冰覆盖范围的广泛减少、冰川前缘的后退以及海洋温度的上升（Wassmann et al., 2011）。北极峡湾对这些海洋环境条件的变化尤为敏感，包括水文循环模式和水体生物地球化学特征的改变（Stroeve et al., 2007；Hopwood et al., 2018）。位于斯匹茨卑尔根岛西海岸的Kongsfjorden和Krossfjorden是这种变化的典型例子，表现出明显的冰川退缩、海冰减少以及大西洋水体入侵的迹象——这一过程被称为“大西洋化”（Svendsen et al., 2002；Berge et al., 2016）。尽管环境条件发生了显著变化，峡湾内部仍然受到冰川径流的影响（Sundfjord et al., 2017；Torsvik et al., 2019），并继续支持着北极和温带物种的动态组合（Voronkov et al., 2013；Molis et al., 2019；Kokarev et al., 2021；Molina, 2023）。

峡湾以其在沉积、氧气水平和栖息地稳定性方面的显著空间差异而著称。随着北极变暖持续重塑峡湾系统的物理和生态动态，这些变化对大型底栖生物（macrobenthos）具有深远影响（W?odarska-Kowalczuk et al., 2012）。大型底栖生物群落对冰川沉积输入、缺氧事件以及大西洋水体影响的增加极为敏感（W?odarska-Kowalczuk et al., 2012；Zaborska et al., 2018）。这些生物在峡湾系统中扮演着关键角色，通过生物扰动和生物灌溉等过程调节生态系统功能，促进有机物的再矿化和养分循环，并在底栖与浮游生态领域之间起到重要的营养桥梁作用（Kristensen et al., 2012；Freitas et al., 2022）。由于这些生物影响着有机物的埋藏以及向更高营养级生物提供的资源供应，大型底栖生物多样性或功能特征的变化可能通过食物网传递，进而改变关键的生态系统功能（Snelgrove, 1997；Thrush et al., 2006；Gladstone-Gallagher et al., 2017）。

功能特征方法为将生物多样性变化与生态系统功能联系起来提供了强有力的方式（Kokarev et al., 2017；Liu et al., 2019；K?? et al., 2021）。这些特征及其表现形式，如体型、栖息地位置、摄食方式和繁殖策略，比单纯的分类学研究更能直接解释生态系统过程（Beauchard et al., 2017）。结合分类学和功能视角有助于我们更好地理解底栖群落的结构，并为保护和管理提供更有针对性的信息（Hajializadeh et al., 2020；Delfan et al., 2021；de Souza et al., 2021；Miri et al., 2023）。然而，物种或更高分类单元并非统计上相互独立：它们存在于嵌套的系统发育树中，其共同祖先可能影响特征分布（Sakamoto and Venditti, 2018）。两种主要的进化过程以相反的方式作用于特征演化。适应辐射（adaptive radiation）促进在新的生态机会或生物相互作用下，谱系及其特征的快速多样化；而生态位保守（niche conservatism）则反映谱系对祖先生态特征的保留（Ackerly, 2003, 2009）。区分大型底栖生物特征分布是反映当前环境的适应性响应，还是受深层系统发育约束，对于理解群落在持续环境变化下如何形成和维持具有重要意义，这是进化生物学家长期关注的问题（Losos, 2008；Cooper et al., 2010；Swenson, 2013）。

系统发育比较方法（Phylogenetic Comparative Methods, PCMs）明确考虑了系统发育非独立性，并量化了系统发育信号（Phylogenetic Signal, PS）。一般来说，系统发育信号描述了近缘物种在表型上表现出更多相似性，而远缘物种则表现出更多差异的倾向，这种模式通常反映了共同祖先和历史进化过程（Blomberg and Garland, 2002；Losos, 2008）。互补的指数如Pagel的λ和Blomberg的K，以及自相关度量（Moran的I、Abouheif的C_mean）允许在不同的进化假设下进行检验。此外，近年来开发的排序技术如系统发育主成分分析（Phylogenetic Principal Component Analysis, pPCA）使得对高维功能特征矩阵进行统计稳健的处理成为可能（Revell, 2009；Adams, 2014）。pPCA以图形方式总结了复杂功能特征变量中的系统发育关系。第一个主成分对应于最大的特征值，代表较大的方差和强烈的正自相关（Jombart et al., 2010）。这些方法特别适用于大型底栖生物群落，因为形态、生活史和繁殖策略共同决定了其生态角色。

从数学角度来看，系统发育信号反映了在特定进化模型下，特征与系统发育树之间的统计依赖性。多种进化过程可以产生相似的系统发育信号模式，这限制了我们推断特定机制的能力（Losos, 2008；Ackerly, 2009）。为了克服这些限制，系统发育比较方法有助于识别物种特征中的进化模式，从而提供对生态位演化过程的洞察（Blomberg and Garland, 2002；Cooper et al., 2010；Harmon et al., 2010；Münkemüller et al., 2012）。经典的布朗运动（Brownian Motion, BM）模型假设特征协方差与共同祖先成正比（Felsenstein, 1973），但它已被扩展以纳入生态和进化复杂性（Pagel, 1999）。其中，奥恩斯坦-乌赫伦贝格（Ornstein–Uhlenbeck, OU）模型加入了一个参数，用以表示谱系向适应最优值的稳定选择（Beaulieu et al., 2012；Cooper et al., 2016），并模拟了限制特征演化的环境约束。相反，早期爆发（Early Burst, EB）模型描述了谱系早期历史中快速的表型多样化，随着演化时间的推移，演化速率逐渐减缓（Harmon et al., 2010）。由于进化同时塑造多个特征，因此多变量比较方法对于捕捉谱系水平的表型演化至关重要（Clavel et al., 2015）。系统发育信号的存在可能表明生态位保守的模式，即近缘物种保留相似的生态角色，并能够识别对环境变化脆弱性的系统发育聚类（Cooper et al., 2010；Molina-Venegas and Rodríguez, 2017）。因此，将系统发育信号测量与进化模型相结合，为研究系统发育生态位保守和塑造生物多样性的进化力量提供了强大工具。

截至目前，已有许多研究主要关注北极峡湾的大型底栖生物分类学多样性（K?dra et al., 2010；Bodil et al., 2011；Paw?owska et al., 2011；W?odarska-Kowalczuk et al., 2012；Lege?yńska et al., 2017；Molis et al., 2019；Kokarev et al., 2021；Molina, 2023），但并未明确探讨系统发育对功能特征分布的约束。大型底栖生物的功能特征分析最近也被应用于多个北极地区，包括巴伦支海、丘吉海、拉普捷夫海和加拿大北极（Cochrane et al., 2012；Krumhansl et al., 2016；Kokarev et al., 2017；Rand et al., 2018；Liu et al., 2019；K?? et al., 2021）。然而，这些研究均未将系统发育关系纳入考虑，以理解特征演化的系统发育约束。北极峡湾具有独特的选择压力，包括极端季节性、有机物的偶发输入以及快速的区域变暖。考虑到这些在该生态区域普遍存在的选择压力，有必要确定特征变化是否主要受系统发育约束，还是反映生态灵活性。这一知识可能对预测在持续大西洋化和冰川退缩背景下底栖群落的韧性至关重要。

近年来，线粒体基因组，特别是线粒体细胞色素c氧化酶亚基I（mtCOI）基因，被广泛用于物种鉴定和系统发育分析（Bhaumik and Mandal, 2024）。mtCOI区域由于其快速进化和保守的引物位点，提供了高分类分辨率，使得在多样化的大型底栖生物群中进行系统发育研究成为可能（Christodoulou et al., 2025）。其广泛的分类覆盖和在可用数据库中的大量表示使其特别适用于系统发育和基于特征的比较分析（Ratnasingham and Hebert, 2007）。在此背景下，本研究首次尝试将DNA条形码系统发育（mtCOI）与北极Kongsfjorden–Krossfjorden系统中的大型底栖生物群落的功能特征相结合。通过整合这些数据，我们旨在通过系统发育信号分析和特征演化的进化模型阐明其进化动态。本研究的目标包括：（1）通过应用互补的单变量和多变量指标（Pagel的λ、Blomberg的K、Moran的I、Abouheif的C_mean）对21个功能特征进行系统发育信号量化，并通过局部系统发育自相关分析检测谱系层面的模式；（2）通过构建基于mtCOI的系统发育树，进行pPCA以提取主导的系统发育功能轴，并得出一个综合的系统发育主轴物种得分（PPASS），该得分总结了主要的特征变化，同时考虑了共同祖先的影响；（3）通过拟合和比较特征演化的进化模型（BM、OU和EB）来评估塑造功能特征变化的进化过程。

本研究聚焦于Svalbard的Kongsfjorden–Krossfjorden系统，选取了50个大型底栖物种进行分析。研究区域包括Kongsfjorden，这是一个位于斯匹茨卑尔根岛西海岸、靠近Ny-?lesund的开放冰川峡湾，延伸约20公里长，4-10公里宽（MacLachlan et al., 2010）。其外区受到温暖大西洋水体与寒冷北极水体相互作用的影响（Cottier et al., 2005），而冰川融水和沉积物输入则在峡湾内部形成了显著的环境梯度（Hop et al., 2002；Tripathy et al., 2023）。这些融水输入产生了强烈的环境变化，影响了大型底栖生物的分布和适应策略。通过研究这些生物在极端环境条件下的功能特征，我们能够更好地理解其在气候变化背景下的生存和演化机制。

在数据分析过程中，我们首先对mtCOI序列进行了编辑（使用BIOEDIT v 7.2.6；Hall, 1999），然后使用CLUSTAL W（Thompson et al., 1994）进行比对，并与GenBank记录进行核对（Altschul et al., 1990）。经过验证的序列被存入NCBI GenBank数据库（见补充表1）。所有50个大型底栖物种的mtCOI序列被整合到MEGA X（Kumar et al., 2018）中，并使用MUSCLE算法（Edgar, 2004）进行比对。我们同时应用了修正的Akaike信息准则（AICc）和贝叶斯信息准则（BIC）来评估模型的拟合度，以确保分析的准确性。此外，我们还使用了多种统计方法，包括系统发育信号分析和进化模型拟合，以揭示特征变化的潜在机制。

在多特征结构分析中，我们发现北极大型底栖生物的特征存在显著的系统发育聚类。例如，某些双壳类生物如Yoldia hyperborea、Yoldiella lenticula、Axinopsida orbiculata和Ennucula tenuis表现出较大的体型、埋栖生活、高活动性和沉积物摄食的特征。而某些环节动物如Maldane sarsi、Leitoscoloplos mammosus和Lagis koreni则表现出较小至中等体型、管状或埋栖生活、活动性和沉积物摄食的特征。此外，某些海参类生物如Ophiura robusta也表现出类似的特征聚类，说明系统发育关系在塑造功能特征方面具有重要作用。通过这些观察，我们能够更好地理解北极大型底栖生物在系统发育框架下的功能特征分布及其生态适应性。

进一步分析表明，系统发育距离的变化与功能特征的变异密切相关。某些特征在系统发育距离较短的物种间表现出更高的相似性，而在距离较长的物种间则表现出更多的差异。这提示我们，功能特征的演化不仅受到当前环境条件的影响，还受到谱系历史和共同祖先的约束。例如，某些特征如埋栖生活和管状生活表现出强烈的自相关，说明这些特征在极端北极峡湾环境中具有高度的适应性。而其他特征如摄食方式和环境位置也表现出较强的系统发育信号，表明它们在谱系演化过程中具有一定的保守性。相比之下，繁殖特征表现出更高的演化灵活性，说明这些特征更容易受到环境变化的影响。

通过系统发育信号分析和进化模型拟合，我们发现早期爆发模型（EB）在解释总体特征演化方面最为合适。这表明在谱系早期历史中，特征演化经历了快速的多样化，随后演化速率逐渐减缓。这一模式可能反映了北极大型底栖生物在面对环境变化时的适应策略。同时，单变量特征表现出混合的演化模式，其中环境位置特征符合早期爆发模型，而体型和活动性特征则遵循布朗运动模型，表明它们在谱系演化过程中经历了更缓慢的变化。这些发现为我们提供了关于北极大型底栖生物功能特征演化复杂性的新见解，揭示了深层系统发育约束与功能灵活性共存的进化动态。

综上所述，本研究通过整合DNA条形码系统发育（mtCOI）与功能特征，揭示了北极峡湾大型底栖生物群落的系统发育约束及其功能特征的演化模式。研究结果表明，系统发育信号在21个功能特征中普遍存在，其中大多数特征表现出强烈的系统发育保守性，说明这些特征在北极大型底栖生物中具有较高的稳定性。同时，某些特征如埋栖生活和管状生活表现出最高的自相关性，表明它们在极端环境条件下具有较强的适应性。而繁殖特征则表现出较高的演化灵活性，说明这些特征更容易受到环境变化的影响。这些发现不仅加深了我们对北极大型底栖生物群落结构和功能特征演化的理解，也为未来在气候变化背景下保护和管理这些生态系统提供了科学依据。