在欧亚树麻雀的引入过程中，对气候适应性基因位点的平衡选择起到了关键作用

《SCIENCE ADVANCES》：Balancing selection of climate adaptive loci underlies the success of introduction of Eurasian Tree Sparrows

欧亚树雀在北美和澳大利亚的引入过程中，创始人效应和瓶颈导致遗传多样性显著下降，但平衡选择维持了气候适应性基因的遗传变异，使引入种群能快速适应新环境。通过基因组比较和气候 niche 分析，揭示了平衡选择在保存适应性变异中的关键作用，为入侵物种预测提供了新框架。

　　人类活动在物种扩散中发挥了关键作用，使得许多物种突破其自然分布范围，进入新的生态系统（即引入物种）（1）。由于一些引入物种可能对环境和经济产生深远且难以预测的影响（2, 3），因此理解为何某些物种能在新环境中成功建立种群，而另一些则不能，成为生态学和进化生物学研究中的重要课题（4–6）。虽然生态因素，如物种特征或引入地点等，被认为是决定引入成功与否的关键因素（2），但遗传因素在引入物种的生存与延续中同样扮演着至关重要的角色（7, 8）。然而，关于遗传因素如何具体影响物种适应性的细节，直到最近才逐渐被揭示（8）。

对于引入物种而言，初始的“创始者效应”（founder effect）不可避免地导致了遗传变异的丧失（9）。这种现象可能引发遗传多样性减少、近亲繁殖加剧以及遗传负荷（genetic load）增加。为了在新环境中建立种群并扩散，引入物种需要在保持足够的适应性遗传变异的同时，管理其遗传负荷（10）。最近的研究表明，即使在小种群中，选择作用依然有效（11–13）。例如，选择性清除（selective purging）可以缓解小种群中的近亲繁殖（14）；一些遗传多样性较低（13, 14）或遗传负荷较高的种群（15, 16）甚至可能经历种群数量的扩张。此外，原生种群所经历的环境波动可能会对遗传变异施加平衡选择（balancing selection），使引入种群能够快速适应新环境（17）。然而，这些过程如何影响引入物种的建立，仍然是一个不甚清楚的问题。

为了探索这些动态，我们结合了基因组和生态数据，研究了在北美和澳大利亚分别发生的欧亚树麻雀（Eurasian Tree Sparrow，学名：*Passer montanus*）的平行引入（18, 19）。历史上有明确记录显示，树麻雀在19世纪70年代被引入到美国，而在19世纪60年代被引入到澳大利亚（图1A）。树麻雀是一种广泛分布于欧亚大陆的人类伴生鸟类（20），其在北美和澳大利亚的引入后成功建立了可持续的种群。与之密切相关的家麻雀（*Passer domesticus*）则多次被引入到这两个大洲（21, 22），而树麻雀的引入只发生了一次，分别在北美和澳大利亚。

为了探讨引入树麻雀的进化起源，我们对来自中国（n=112）、欧洲（n=69）、澳大利亚（n=18）和美国（n=36）的个体进行了全基因组测序，平均测序覆盖度达到16倍（图1A和数据集S1）。基因组分析支持了历史记录中两个独立引入事件的假设。邻接联合树（neighbor-joining tree）和主成分分析（PCA）均显示出明显的聚类模式，将中国和澳大利亚的种群与欧洲和美国的种群区分开来（图1B和图S1）。在K=2的混合分析（admixture analysis）中，这一模式进一步得到确认，表明澳大利亚和中国的种群之间存在明确的祖先联系，而美国和欧洲的种群则共享相似的祖先关系（图S2）。在最优的K=4聚类分析（图S3）中，每个引入种群几乎完全来源于其对应的原生种群，仅有微小的本地种群贡献（例如，澳大利亚种群中2%的中国祖先成分；美国种群中3.6%的欧洲祖先成分）。这些结果明确地将中国和欧洲种群确认为澳大利亚和美国引入种群的各自原生种群，支持了它们作为独立引入种群的分类。

在引入种群中，由于创始者效应，基因组范围内的遗传多样性不可避免地减少（9）。这种多样性减少可能导致近亲繁殖增加和遗传负荷上升。然而，我们发现尽管基因组范围内的多样性有所下降，但引入种群在某些特定的基因区域却保持了较高的遗传变异。这些区域可能通过平衡选择（balancing selection）维持了祖先多态性，从而使得引入种群能够适应新的环境。我们的研究揭示了平衡选择在引入种群中对适应性遗传变异的维持作用，表明这种进化机制有助于种群在创始者效应后快速适应新环境。

引入种群中，祖先的平衡多态性可能在适应过程中发挥了关键作用。我们使用β^(1)统计量（通过BetaScan2进行全基因组扫描）来量化平衡选择的信号，发现这些区域的β^(1)值显著高于基因组平均水平（图3D）。值得注意的是，共享的气候适应性窗口在两个引入种群中均显示出极强的平衡选择信号，其β^(1)值持续位于所有窗口的前1%。此外，我们还观察到在气候适应性窗口中，平衡选择信号的富集比例显著高于随机期望值（图S23），表明这些区域在引入过程中被有效保留下来。这些发现强调了平衡选择在维持气候适应性遗传变异中的重要性，为理解引入种群如何克服创始者效应提供了新的视角。

在分析基因组结构时，我们发现引入种群在气候适应性区域中保留了与原生种群相似的等位基因频率（图4，A和B）。这一现象表明，尽管引入种群经历了严重的遗传瓶颈，它们仍然能够利用原生种群中的适应性遗传变异，从而在新环境中实现有效的适应。通过计算适应指数（AI-GO）和梯度森林（GF-GO）的遗传偏移（genetic offset），我们进一步验证了这一结论。结果显示，引入种群的AI-GO和GF-GO值与原生种群相似，表明它们在气候适应性方面具有较高的遗传相似性。这种遗传相似性可能是由于气候生态位的保守性，使得引入种群能够延续原生种群中的适应性机制。

在引入种群中，气候生态位的保守性是一个重要的适应性因素。我们采用了一种称为“中心偏移、重叠、未填充和扩展”（COUE）的框架，通过主成分分析（PCA）对19个气候变量进行降维处理，进而量化气候生态位的变化。分析结果显示，无论是澳大利亚还是美国的引入种群，其气候生态位都与原生种群高度重叠（稳定性，1；图3，E和F和表S4），表明气候生态位在引入过程中保持了较高的保守性。这种保守性可能使得引入种群能够有效地“重用”原生种群中的适应性遗传变异，从而在新环境中实现快速适应。

我们的研究还发现，尽管引入种群经历了严重的遗传瓶颈，它们仍然能够通过平衡选择维持关键的适应性遗传变异。这一发现对入侵生物学中的一个关键悖论提供了新的解释（53）：即如何在创始者效应的背景下成功建立种群。我们的研究表明，平衡选择不仅能够维持遗传变异，还能促进种群在新环境中的适应。树麻雀的案例表明，它们的原生种群在欧亚大陆上具有丰富的适应性遗传变异，这些变异在引入过程中被保留下来，从而支持了其在北美和澳大利亚的成功建立。这种遗传适应性机制表明，种群的成功建立不仅依赖于整体的遗传多样性，还依赖于进化过程中对适应性遗传结构的维护。

我们的研究结果为入侵基因组学提供了新的视角。传统的研究往往关注遗传多样性指标，但我们的分析表明，理解适应性遗传结构的维持机制对于预测引入种群的建立潜力同样重要。我们提出的框架结合了两个关键要素：适应性多态性的维持（如通过平衡选择）和适应性变异的气候生态位匹配（如通过遗传偏移）。这种框架不仅有助于揭示原生种群的进化历史如何影响引入结果，还为预测和管理生物入侵提供了重要的理论依据。随着对引入区域的广泛采样，这种方法可以进一步用于预测引入物种的扩散概率和入侵潜力（该研究因采样范围有限而未能完全解决这一问题）。

在方法学上，我们采用了多种基因组分析技术，以确保结果的可靠性。首先，我们对来自中国、欧洲、澳大利亚和美国的树麻雀个体进行了全基因组测序，并对原始读数进行了质量控制处理，包括去除低质量读数和PCR重复。随后，我们使用Burrows-Wheeler Aligner（BWA）将清洁读数比对到树麻雀的基因组，并利用GATK HaplotypeCaller进行变异调用。为了评估种群结构，我们使用Phylipnew生成邻接联合树，并采用PLINK和LEA进行主成分分析和混合模型分析。通过比较引入种群与原生种群的基因组特征，我们确认了它们的独立起源。

为了估计种群历史动态，我们使用GONE方法，基于连锁不平衡（LD）进行分析，并结合重组图（由ReLERNN生成）来提高准确性。我们发现，无论是美国还是澳大利亚的引入种群，其有效种群大小（N?）均经历了显著的瓶颈事件，分别减少了约5282倍和5170倍。尽管如此，这些种群在引入后仍然实现了种群数量的恢复，尽管其遗传多样性仍然低于原生种群。这种恢复能力可能与树麻雀的生态适应性和遗传结构的稳定性有关。

此外，我们还评估了引入种群中的近亲繁殖和遗传负荷。通过计算长段和短段的纯合区间（ROHs），我们发现引入种群的纯合区间比例显著高于原生种群，表明近亲繁殖水平上升。然而，这种上升的幅度相对较低，远低于其他经历严重瓶颈的物种，如印度狮（16倍减少）（48）。我们还发现，引入种群中的同源突变负荷（homozygous mutation load）比原生种群增加了6.1到7.7%，但这一增幅仍然低于其他濒危物种，如印度狮（12.7%）（48）和白腹角雉（36.8%）（51）。这些结果表明，尽管引入过程中存在遗传瓶颈，树麻雀仍然能够维持相对较高的遗传多样性，从而支持其在新环境中的适应和生存。

在分析平衡选择和正向选择的信号时，我们发现引入种群中的气候适应性窗口主要受到平衡选择的影响，而非正向选择。这表明，虽然正向选择可能在某些情况下促进适应，但平衡选择在维持适应性遗传变异方面起到了更为关键的作用。通过计算β^(1)和CLR（复合似然比）值，我们进一步验证了这一结论。气候适应性窗口中的β^(1)值显著高于基因组平均水平，而CLR值则相对较低，表明这些区域主要受到平衡选择的影响。这种模式与我们对气候生态位的分析结果一致，表明引入种群能够利用原生种群中的适应性遗传变异，而无需经历大规模的适应性突变。

最后，我们对气候适应性基因区域进行了重复分析，以评估其在引入种群中的保守性。这些分析表明，无论是在引入种群与原生种群之间，还是在引入种群与其遗传来源种群之间，气候适应性区域的共享比例均显著高于随机期望值。这进一步支持了我们的结论，即平衡选择在维持气候适应性遗传变异方面发挥了重要作用，使得引入种群能够有效利用原生种群中的适应性基因，从而实现快速适应和成功建立。

综上所述，我们的研究揭示了树麻雀在北美和澳大利亚成功建立的关键机制。尽管引入过程导致了基因组范围内的遗传多样性减少和近亲繁殖增加，但平衡选择通过维持关键的适应性遗传变异，使得树麻雀能够有效适应新环境。这一发现不仅对理解物种入侵的遗传机制具有重要意义，还为预测和管理生物入侵提供了新的视角。未来的研究应更加关注适应性遗传结构的维持机制，而不仅仅是遗传多样性本身。随着全球气候变化的加剧，这种基于进化过程的分析框架将在生物多样性保护中发挥越来越重要的作用。