尼泊尔贾帕地区印度狐蝠（Pteropus medius）的时空群体动态及其栖息树偏好

《Biotropica》：Spatio-Temporal Colony Dynamics and Roost Tree Preferences of Indian Flying Fox, Pteropus medius, in Jhapa, Nepal

印度狐蝠栖息地选择与种群动态研究揭示其偏好大直径、高树及远离人类活动区域，冬季种群下降显著，春季至秋季逐步回升。

　　印度飞狐（*Pteropus medius*）是生活在尼泊尔低地和中高山地区的物种，其栖息地正面临严重的人为干扰威胁，导致栖息地崩溃或群体迁移。在尼泊尔东部的贾帕地区，此前仅记录了两个栖息地，即Kerkha和Jhapa Bazar，但缺乏持续的监测。本研究旨在识别贾帕地区更多的栖息地，监测过去三年（2019-2021）群体规模的季节性变化，并分析栖息地偏好。通过调查和当地报告，我们记录了13个栖息地，其中8个为活跃栖息地，5个为废弃栖息地。活跃的栖息地群体规模在冬季显著下降，随后在春季逐渐回升，并在夏季或秋季达到峰值，显示出明显的冬季迁徙模式。我们的研究发现，大型群体更倾向于选择广泛分布、能提供更好人类干扰防护的栖息地，并且更远离电力传输线或铺设道路。此外，印度飞狐更偏好具有大直径和高高度的多样树种，而非特定的某一种树种。这些发现凸显了系统性长期监测这一物种的重要性，因为它在流行病学和人类活动方面具有重要影响。我们建议采用本研究的监测方法，以长期保护为目标，包括在贾帕地区种植符合其偏好树种以维护安全的栖息地，保护现存的大型和高大树木，并通过有针对性的保护意识提升行动来缓解如树木砍伐和狩猎等干扰。

在南亚，印度飞狐属于*Pteropodidae*科，包含13个物种分布在8个属中（Srinivasulu et al., 2023）。尼泊尔拥有5个物种，包括*Pteropus medius*、*Rousettus leschenaultii*、*Cynopterus sphinx*、*Eonycteris spelaea*和*Sphaerias blanfordi*（Acharya et al., 2010）。*Pteropus medius*，也被称为印度飞狐（同义词为*P. giganteus*），最近被国际自然保护联盟（IUCN）红名单从全球“无危”重新分类为“近危”（Ahmed et al., 2024）。这种飞狐分布在孟加拉国、不丹、印度、马尔代夫、缅甸、尼泊尔、巴基斯坦和斯里兰卡（Ahmed et al., 2024）。然而，其种群正在因人类活动而下降，包括栖息地靠近人类聚居区以及以有价值的果园为食，从而与人类产生冲突（Aziz et al., 2016）。因此，其栖息地面临土地利用变化、树木砍伐用于建筑、道路扩展、野生动物狩猎以及电力传输线扩展等威胁（Murugan et al., 2020；Tella et al., 2020；Ahmed et al., 2024）。

在尼泊尔，印度飞狐被当地称为“拉贾查梅罗”，分布在低地特莱地区和海拔1500米以下的中高山区。它是尼泊尔唯一确认存在的飞狐物种（Acharya et al., 2010）。这种飞狐常常在树冠上聚集，数量可达数百到数千只，通常被称为“群体”或“营地”（Acharya et al., 2010）。尽管尼泊尔记录了24个群体（Acharya, 2016），但关于其季节性种群规模和新栖息地的发现仍有限。令人惊讶的是，尽管有研究表明其种群数量显著下降和群体崩溃（Jnawali et al., 2011；Sharma et al., 2018；Katuwal et al., 2019），但尚未启动任何保护行动。此外，由于其与孟加拉国和印度（如西孟加拉邦和喀拉拉邦）致命的尼帕病毒爆发有关，人们对印度飞狐的负面看法仍然存在，这种负面看法在新冠疫情期间进一步加剧（Harit et al., 2006；Rahman et al., 2012；Arunkumar et al., 2019）。鉴于其靠近印度西孟加拉邦的尼帕病毒爆发区域，贾帕地区特别容易受到威胁。关于印度飞狐的移动研究有限，但研究表明它们的每日觅食范围可达40公里，且在食物短缺时可能进行长距离季节性迁徙（Walton and Trowbridge, 1983；McEvoy et al., 2021；Murugavel et al., 2023）。此外，尼泊尔低地的冬季水果供应显著减少（Pandey et al., 2019；Saville et al., 2022），这可能迫使飞狐扩大觅食范围或在栖息地之间迁徙寻找食物。这表明贾帕的群体之间可能存在联系，从而增加疾病传播的风险。理解群体规模在不同栖息地之间的变化以及栖息地偏好对于有效管理栖息地、缓解人类干扰和控制疾病传播至关重要，因为栖息地对印度飞狐在意外事件中的生存具有决定性作用。

贾帕地区位于尼泊尔东部，此前被报告为拥有两个*P. medius*群体，分别在Kerkha和Jhapa Bazar（Acharya et al., 2010；Neupane et al., 2016），但在后续研究中没有发现其他群体。值得注意的是，Kerkha群体被认为是尼泊尔最大的群体，支持约5000只个体（Jnawali et al., 2011）。然而，即使是在记录的群体中，长期种群监测和栖息地偏好仍研究不足。此外，该地区存在多个未记录的潜在栖息地，可能隐藏着印度飞狐群体，需要初步评估。鉴于贾帕地区是尼泊尔最快速发展的以人类为主的景观之一（Rimal et al., 2018），威胁如狩猎和建设活动尤为突出。为了解决这些知识缺口并促进印度飞狐的保护，我们进行了为期三年（2019-2021）的群体评估和连续季节性种群监测，涵盖多个群体。我们的研究旨在提高对印度飞狐群体规模季节性变化和栖息地偏好的理解。考虑到该物种的行为，我们假设（a）个体栖息地的群体规模会随季节波动，冬季数量较低（H1），以及（b）它们的栖息地选择会受到多种树木特征和栖息地安全的影响，包括人类干扰的防护（H2）。

研究区域位于尼泊尔东部的贾帕地区，属于科西省，研究时间为2019年2月至2021年12月。贾帕地区与Ilam地区接壤于北边，与印度比哈尔邦接壤于南边，与印度西孟加拉邦接壤于东边，与Morang地区接壤于西边（图1）。地理上，贾帕地区覆盖纬度26°20′至26°50′和经度87°39′至88°12′，总面积为1606平方公里。该地区东西方向长约46公里，南北方向宽约29公里，海拔从58米到500米不等（DAO, 2023）。该地区年均温度为25°C，冬季（12月至2月）最低温度为16.4°C，夏季（6月至8月）最高温度为30°C，极端温度记录为1°C至42.5°C。此外，该地区年均降水量为2300毫米（Bhandari et al., 2013；Sharma et al., 2021）。贾帕地区以其茶园和肥沃的农田而闻名，是尼泊尔人口密度最高的地区之一，总人口为998,054，人口密度为每平方公里621人（NSO, 2021）。

为了识别额外的群体，我们在2019年2月进行了关键信息员访谈（n=33），涉及来自研究区域的多种利益相关者，包括分区分管森林办公室的官员、社区森林用户小组成员、本地组织代表、野生动物研究人员、学校教师、学生以及普通公众。研究涉及访问由关键信息员提供的报告群体，基于2019年2月的信息。对于每个群体，我们使用Garmin eTrex 10 GPS设备记录其地理空间位置。此外，我们观察并记录了印度飞狐在每个群体中的存在与否。栖息地被分类为活跃或废弃，依据是否发现蝙蝠。活跃的栖息地是指当前有蝙蝠居住的地点，而废弃的栖息地是指过去十年内曾有蝙蝠居住但未在我们调查期间发现的地点（Hahn et al., 2014）。我们还通过关键信息员收集了废弃栖息地的数据，以了解群体迁移和崩溃的情况。

从2019年到2021年，我们对活跃的栖息地进行了季节性种群统计，覆盖四个季节：春季（4月）、夏季（7月）、秋季（10月）和冬季（12月）。每个季节，我们访问每个群体一次，通过直接目视计数估计*P. medius*种群数量（Barlow, 1999；Kunz, 2003）。由于印度飞狐具有高度的流动性，我们每个季节仅在白天进行一次栖息地计数，具体时间为中午12点至下午4点，共进行96天的观察。三位观察者参与了研究，并在研究期间每次观察时都共同在每个地点。我们参考了PteroCount（2023）设计了数据表，并在观察期间使用了计数器和望远镜（Vortex Diamondback 8×42）。对于较小的群体（300只或更少），我们采用了精确计数法；对于较大的群体，我们使用了估计法（分支估计和树估计）（PteroCount, 2023）。为了纠正抽样偏差（α）和观察概率（β），我们假设种群数量（N）等于动物数量（C）（即N=C）（Jarman et al., 1996）：

1. 抽样比例等于1（α=1），即指定的调查区域可以被搜索，并且所有存在的个体都会被记录。
2. 观察率等于1（β=1），即所有动物都会被检测（通常通过视觉方法）并计数，确保没有重复计数。
3. 种群是封闭的，即在普查期间没有移民、移居、出生和死亡。

从2021年夏季（7月）开始，我们对每个活跃群体的树木特征进行了全面评估。首先，我们确定并量化了每个群体的树木群落，定义为“每个活跃蝙蝠群体中可能成为蝙蝠栖息地的树木群”。随后，我们将每个地点的树木分类为“栖息地树木”（包含蝙蝠）或“非栖息地树木”（不含蝙蝠）。对于栖息地和非栖息地树木，我们测量了多种参数，包括胸径、树高、最大和最小栖息地高度（仅适用于栖息地树木）、树冠覆盖和每棵树上的蝙蝠数量（仅适用于栖息地树木）。胸径测量使用了直径带，树高使用了Vortex进行测量。树冠覆盖的计算通过线性带测量最宽跨度和90度角宽度进行平均（Leverett and Bertolette, 2014）。非栖息地树木的选择基于特定标准：直径大于39.7厘米、高度超过10.1米、树冠覆盖大于12.7米（Kumar and Elangovan, 2019），并且排除了杆状树木和竹丛，因为它们偶尔被使用，且数量较少。除了树木特征，我们还记录了每棵树的四个关键栖息地质量参数，包括最近的人类聚居地、水源、电力传输线或铺设道路的距离（Kumar and Elangovan, 2019；Pandian and Suresh, 2021）。这些距离使用Google Earth Pro（2023）进行计算。

为了验证H2，我们使用广义线性混合模型（GLMMs）进行统计分析，考虑了多个树木特征，包括树冠覆盖（cc）、胸径（dbh）、树高（ht）、最大栖息地高度（maxht）、最小栖息地高度（minht）以及距离水源（dwt）、人类聚居地（dhs）和电力传输线或铺设道路（del）的距离（表1）。首先，我们计算了预测变量之间的相关系数以评估它们的关系（图S1）。我们排除了maxht和minht，因为它们与ht相关，而ht是影响群体规模更为生态显著的变量。由于我们的响应变量是计数数据，且观察在树木种类内聚集，可能存在非独立性，因此我们使用广义线性混合模型（GLMMs）在RStudio版本4.4.2（R Studio Team, 2023）中进行分析，将栖息地树木种类作为随机效应纳入所有模型。为了选择适当的模型类型，我们首先应用了泊松GLMM，考虑了所有预测变量，使用glmer()函数和对数链接函数。然而，分散比（残差偏差/自由度）为8.97，表明数据存在过度分散。为了检查空间自相关性，我们运行了Mantel测试，比较了群体位置的地理距离和模型残差。结果显示显著但非常弱的空间自相关性（r=0.06，p=0.008），表明群体位置对群体规模有可检测的影响，但影响程度不足以显著影响推论。为了处理数据的过度分散，我们随后使用了负二项分布GLMM，通过“MASS”包中的glmer.nb()函数进行分析（Venables and Ripley, 2002）。该模型的分散比为0.97，其Akaike信息准则（AIC）值（2012.12）显著低于泊松GLMM（3229.81），表明负二项分布模型更适合数据。在确定最佳模型类型后，我们使用不同预测变量组合构建了所有可能的负二项分布模型（表S1），通过MuMIn包（Barton, 2024）进行多模型推断，基于AIC校正值（AICc）选择最佳模型，识别出AICc得分最低的模型。只有ΔAICc值（即最高排名模型与候选模型之间的AICc得分差）小于2的模型才被用于解释。由于我们有多个ΔAICc < 2的模型，我们进行了完整的模型平均以考虑模型选择的不确定性并获得模型平均参数估计。为了评估模型的准确性和拟合度，我们进行了分散比测试并生成了Q-Q残差图。此外，我们使用了“ggplot2”和“effects”包（Wickham, 2016）绘制了图表。

在贾帕地区的八个活跃群体中，我们记录了总共13个栖息地，其中8个活跃，5个废弃（图1）。在活跃的栖息地之间，群体规模存在差异；Kerkha群体在2019年夏季观察到最大的群体规模（8304只个体），而Jalthal群体在2020年冬季记录到最小的群体规模（22只个体）（图2，表S2）。同样，每个群体的群体规模在不同季节也表现出变化（图2）。大多数群体在冬季种群数量下降，与其他季节相比，这可能表明季节性迁徙模式。然而，冬季种群数量在多个群体中持续增加，并在2019、2020和2021年的秋季达到高峰。例如，Kerkha、Birtamod、Nakalbanda、Rajgadh和Jalthal群体均表现出这一趋势（图2）。另一方面，一些群体显示种群数量增加，保持高峰直到夏季，然后在秋季经历下降。这种模式在Bhadrapur、Jhapa Bazar和Jayapur群体中明显（图2）。

有趣的是，Bhadrapur群体在整个研究期间表现出高度的种群动态变化。其种群在2019年秋季从3390只个体急剧下降至135只个体，下降幅度达96.02%。然而，该群体在2020年夏季出现了366.67%的增加，从195只个体上升至910只个体。在2019年秋季显著减少后，该群体在随后的年份中从未恢复到之前的种群数量（图2）。总体而言，*P. medius*的总种群数量在2019至2021年间所有季节都显示出普遍下降的趋势。与2019年相比，2021年春季、夏季和秋季的种群数量分别下降了55.10%、36.21%和43.01%。虽然2021年冬季的种群数量比2019年低31.43%，但该群体从2020年冬季到2021年冬季出现了一定程度的恢复。尽管有这一短暂的上升，但总体趋势仍显示出过去三年种群数量的显著下降。

我们的研究结果表明，*P. medius*倾向于在多种树种中选择栖息地，包括本地和外来树种，优先考虑环境特征而非特定树种。一般来说，*P. medius*高度适应人类主导的景观，其种群规模在贾帕地区受干扰较少的地点更大（Sharma et al., 2018；Mishra et al., 2020）。这一模式在我们的研究中得到了验证。首先，没有一种树种在超过三个活跃的栖息地被一致偏好，表明栖息地树种选择具有灵活性。其次，*S. robusta*在我们的研究中支持最多的*P. medius*，但仅在Birtamod群体中被偏好，该群体位于受保护的社区森林内。第三，Kerkha群体位于Ratuwamai种植项目办公室内，显示了多种树种的栖息地使用，进一步强调了栖息地安全和栖息环境的重要性。

此外，我们的负二项分布GLMM分析显示，有三个模型的ΔAICc值小于2（表3）。这些模型包括固定效应变量如cc、dbh、del、dwt和ht，将栖息地树种作为随机效应。包含dbh + del + ht的模型具有最低的AICc值（2008.32），其次是包含dbh + del + dwt + ht的模型（2008.83），以及包含cc + dbh + del + ht的模型（2009.84）（表3）。在所有三个模型中，*P. medius*群体规模与树直径、树高和电力传输线距离呈显著正相关（表3，图4）。尽管群体规模与树冠覆盖和水源距离也呈正相关，但这些相关性并不显著（表3，图4）。在所有三个模型中，随机截距（栖息地树种）的方差估计相对一致：包含dbh + del + ht的模型方差为0.09，包含dbh + del + dwt + ht的模型方差为0.10，包含cc + dbh + del + ht的模型方差为0.09（表3）。这些低且一致的方差估计表明，虽然栖息地树种对群体规模的变异有一定程度的贡献，但大多数变异是由固定效应变量而非栖息地树种本身解释的。模型平均估计进一步确认了dbh、del和ht作为一致的正向预测变量，其相对重要性分别为0.57。相比之下，cc和dwt的影响较弱，缺乏模型支持，而dhs并未出现在任何顶级模型中（表S3）。

我们的研究进一步揭示了*P. medius*群体在选择栖息地时的偏好，强调了广泛树群规模、受保护的森林区域、较大的树干直径、高度以及远离电力传输线的重要性。为了提高其生存能力，我们建议根据*P. medius*的偏好进行战略性树木种植，保护受青睐的成熟树木作为栖息地，以及解决电力传输线带来的威胁。同时，提高当地社区对飞狐的认识，阐明其生态作用，并消除迷信观念至关重要。尽管我们未收集关于新冠疫情对人们飞狐看法和态度影响的信息，但考虑到飞狐与疾病之间的密切联系，新冠疫情可能对其产生了影响（Lu et al., 2021）。此外，以医疗为目的的飞狐狩猎行为需要社区干预以阻止这些活动，并促进人类与*P. medius*在尼泊尔人类主导景观中的共存（Sharma et al., 2018）。

我们的研究结果还揭示了*P. medius*群体在冬季可能存在的迁徙现象。虽然迁徙目的地尚不清楚，但理解这些迁徙对于评估疾病传播风险至关重要。我们建议通过追踪设备和饮食分析研究其季节性迁徙和觅食栖息地的使用，因为这些知识可以帮助控制尼帕病毒的传播，特别是在群体间迁徙的情况下（Hahn et al., 2014；Epstein et al., 2020）。了解不同亚种群之间的季节性互动对于评估病毒易感性和主动管理与该蝙蝠物种相关的动物源性疾病风险至关重要（Plowright et al., 2011）。这些知识将为制定有针对性的策略奠定基础，旨在减少互动和传播事件的可能性，从而缓解未来可能发生的尼帕病毒爆发威胁（Daszak et al., 2013）。

本研究由Prabhat Kiran Bhattarai进行概念化、资金获取、调查、项目管理、资源管理、方法论、数据整理、撰写初稿、可视化、验证和正式分析；Basant Sharma负责正式分析、软件使用、监督、验证和撰写评审与编辑；Bishal Bhattarai负责调查、监督和撰写评审与编辑；Bijaya Neupane负责监督和撰写评审与编辑。我们感谢Explorers Club提供的资金支持和IdeaWild Foundation提供的设备支持。我们还感谢Ratuwamai种植项目Kerkha、特里布文大学森林研究所（Pokhara校区）以及贾帕分森林办公室在研究期间的支持。特别感谢Khemlal Bishowkarma、Nirjala Raut和Ajay Yadav的持续指导和帮助。我们还感谢Krish Mishra、Roman Chapagain和朋友们在实地工作中的帮助。研究过程中没有对蝙蝠造成伤害。作者声明没有利益冲突。研究数据和代码已公开在Figshare上，可通过http://doi.org/10.6084/m9.figshare.30396709获取。