野生灵长类动物中的欺骗性生育信号：雄性杀婴压力下雌性白腹长尾猴的适应性对策

《Current Biology》：Evidence for deceptive fertility in a wild primate

本刊推荐：为探究雌性灵长类如何应对雄性杀婴这一严峻的性冲突问题，研究人员对野生白腹长尾猴(Theropithecus gelada)开展了长达14年的野外研究。研究发现，哺乳期雌性在新雄性接管后迅速恢复性皮肤肿胀并交配，但并未受孕。这种欺骗性生育信号显著降低了杀婴风险，且由雌激素升高所介导。该研究揭示了欺骗性信号可作为对抗杀婴行为的有效对策，为理解动物沟通系统的演化提供了重要证据。

　　

在动物王国中，沟通通常通过传递可靠信息使信号发送者和接收者双双受益。然而当双方利益发生冲突时，欺骗行为便可能演化产生，尤其是在繁殖背景下。对于生活在单雄多雌群体中的灵长类动物而言，雄性更替是常见现象，而新上任的雄性往往会杀死前任的幼崽，这种性选择驱动的杀婴行为可缩短雌性的生育间隔，加速雄性的繁殖进程，但给哺乳期雌性带来了巨大的代价。

白腹长尾猴(Theropithecus gelada)是一种生活在埃塞俄比亚西门山脉的灵长类动物，它们为研究这一冲突提供了理想的模型。与许多灵长类相似，雌性白腹长尾猴在排卵期会表现出夸张的性皮肤肿胀，这通常被视为生育力的可靠信号。然而，研究者们长期观察到一种矛盾现象：在雄性接管后，尚在哺乳期的雌性也会迅速出现性肿胀并与新雄性交配。这背后究竟隐藏着怎样的演化策略？是雌性为了与新雄性繁殖而真正加速了断奶过程（加速断奶假说），还是她们在巧妙地“欺骗”雄性，以保护当前幼崽免受杀婴之害（欺骗性生育假说）？

为了解开这个谜团，由Alice Baniel和Jacinta C. Beehner等研究人员组成的团队在《Current Biology》上发表了他们的研究成果。他们利用长达14年（2006年1月至2020年3月）的野外行为观察、人口统计数据和粪便激素数据，对野生白腹长尾猴群体进行了深入分析。这项研究首次为野生灵长类中存在欺骗性生育信号提供了强有力的实证证据，并揭示了其背后的生理机制和适应性意义。

研究人员主要运用了以下几种关键技术方法：长期的野外行为生态学监测，记录了群体的社会结构、雄性更替事件、交配行为以及雌性性皮肤肿胀的变化；精准的人口统计学数据收集，包括个体的出生、死亡日期以及生育间隔(Interbirth Interval, IBI)的计算；以及非侵入性的粪便激素检测技术，通过放射性免疫分析法(Radioimmunoassay, RIA)测定粪便中的雌激素(Estrogen, E2)浓度，以追踪雌性生殖生理状态的变化。研究样本来源于埃塞俄比亚西门山脉国家公园内一个完全 habituated（习惯化）的野生白腹长尾猴种群。

研究结果

雄性更替是否促使哺乳期雌性提前出现性肿胀？

与预期一致，数据分析表明，雄性更替极大地加速了哺乳期雌性恢复性肿胀的过程。绝大多数（86%）经历了更替的哺乳期雌性会在接管后的3个月内恢复肿胀，其中大部分发生在第一个月。统计模型显示，经历更替的雌性其恢复肿胀的时间点比未经历更替的雌性平均提前了约6.5个月，相当于哺乳性闭经期缩短了35.3%。这种效应在婴儿年龄最小时尤为明显，表明雌性的生理反应与婴儿的脆弱程度密切相关。

这些性肿胀是诚实的还是欺骗性的？

关键的分析在于比较更替后恢复肿胀的雌性其受孕所需的时间。结果显示，这些雌性从肿胀恢复到成功受孕所需的时间显著长于未经历更替的雌性（平均长约4个月，延长约57%）。更重要的是，即使与那些因其他原因（非杀婴）失去幼崽而提前恢复周期的雌性相比，更替后雌性的受孕时间仍然更长。这表明，更替后的初始周期很可能是无排卵或非受孕性的，支持了欺骗性生育假说。尽管交配行为频繁发生（与正常周期无显著差异），但受孕却被延迟。最终，除了拥有最年幼婴儿（<6个月）的雌性外，经历更替的雌性其总生育间隔(IBI)与种群平均水平无显著差异，这与欺骗性信号的预测相符，即雌性通过提前肿胀和延迟受孕“弥补”了时间，并未真正加速繁殖节奏。

这些性肿胀是否能有效预防杀婴？

最直接的证据在于验证欺骗性信号的功能。生存分析表明，在雄性更替后，母亲是否恢复性肿胀显著影响其婴儿的存活率。那些在更替后出现肿胀的雌性，其婴儿在随后12个月内的死亡风险显著低于那些未出现肿胀的雌性。这种保护作用在所有年龄段的婴儿中均观察到，但对于年龄较大的婴儿效果更为明显。例如，在更替时年龄小于3个月的婴儿，若其母亲恢复肿胀，存活率可达66.7%，而未恢复肿胀的母亲，其婴儿存活率仅为31.6%。这强有力地证明，欺骗性肿胀作为一种有效的反制策略，确实降低了杀婴风险。

这些性肿胀背后的机制是什么？

粪便激素数据揭示了欺骗性信号的生理基础。在雄性更替后，哺乳期雌性的雌激素水平在30天内即出现显著升高，即使是对那些婴儿非常年幼、理论上远未到断奶时机的雌性也是如此。并且，这种雌激素的升高并非短暂应激反应，而是在更替后持续表现出类似正常周期的波动模式。这表明，新雄性的到来可能刺激了下丘脑-垂体-卵巢轴(Hypothalamic-Pituitary-Ovarian axis, HPO axis)的活动，但哺乳的抑制效应可能使得这些周期成为无排卵周期，从而在生理上支撑了欺骗性信号的产生。

研究结论与意义

本研究证实，雌性白腹长尾猴在面临雄性杀婴威胁时，会表现出欺骗性的生育信号。她们通过在新雄性接管后迅速恢复性肿胀和交配行为，向外传递即将可育的假象，从而保护了当前的幼崽。然而，其生理状态并未同步真正恢复生育能力，表现为受孕显著延迟。这种行为策略成功地迷惑了雄性，降低了其杀婴动机，最终提高了后代存活率。

这项研究的意义深远。首先，它提供了在野生灵长类中欺骗性信号直接提高后代存活率的罕见案例，将欺骗性通信的研究从短期收益（如获取食物）拓展到了核心的适合度层面。其次，研究揭示了欺骗性信号与诚实信号可能共享相同的生理途径（雌激素介导的HPO轴激活），表明进化可以“征用”现有的诚实信号机制来产生战略性的欺骗，这为理解动物信号系统的复杂演化提供了新视角。此外，该发现与白腹长尾猴中已报道的布鲁斯效应(Bruce effect)（雄性介导的妊娠终止）和雄性介导的性成熟现象一起，勾勒出一套雌性应对社会不稳定和性冲突的综合性生理对策。

总之，白腹长尾猴的性肿胀展示了其作为通信信号的高度灵活性。在极端性冲突的背景下，“假装”可育成为了雌性确保幼崽存活、在进化博弈中“胜出”的一种巧妙策略。这项研究不仅深化了我们对灵长类社会行为和繁殖策略的理解，也强调了在动物通信中，可靠性与欺骗性并非总是截然对立，而是在特定生态和社交压力下可以达到一种动态的平衡。