寄生蜂物种组成快速更替下卵寄生对Halyomorpha halys种群影响的持续抑制作用

《Journal of Pest Science》：Population-level impact of egg parasitism on Halyomorpha halys despite a rapid shift in parasitoid species composition

本研究针对意大利猕猴桃果园中Halyomorpha halys（H. halys）的生物防治问题，通过四年田间调查与阶段结构矩阵模型，揭示了尽管卵寄生蜂物种组成从Trissolcus mitsukurii（T. mitsukurii）向Trissolcus japonicus（T. japonicus）快速更替，但两者联合作用使H. halys的净生殖率（R0）稳定降低18-29%，表明卵寄生在温度变化背景下对害虫种群控制具有持续重要性。

　　

随着全球化贸易和旅行的日益频繁，入侵性害虫对生态系统的威胁不断加剧。其中，褐蟒蝽（Halyomorpha halys）作为原产于东亚的入侵害虫，自20世纪90年代中期入侵北美和欧洲以来，对多种农作物造成了严重的经济损失。这种害虫的防治面临巨大挑战，而利用其原产地的天敌进行经典生物防治被认为是最有前景的可持续管理策略之一。

有趣的是，在科学家们有计划地引入天敌之前，自然界中已经发生了无意引入的自然敌害。在意大利，H. halys的卵寄生蜂Trissolcus mitsukurii（T. mitsukurii）于2016年被发现，而另一种重要的卵寄生蜂Trissolcus japonicus（T. japonicus）则在2018年被记录。更复杂的是，一种名为Acroclisoides sinicus（A. sinicus）的超寄生蜂也同时存在，它能够寄生在Trissolcus属的卵寄生蜂身上，形成三级营养关系。

面对这一复杂的生态背景，意大利从2020年开始在未经处理的植被生态走廊中大规模释放T. japonicus，以期增强对H. halys的生物控制效果。然而，这种有意引入在已有无意引入种群存在的区域会产生什么效果？是否会增加总体寄生率，还是仅仅替代已有的寄生蜂物种？这些问题的答案对于评估生物防治策略的成功与否至关重要。

为了回答这些问题，研究人员在2010-2023年间对意大利东北部的十个猕猴桃果园进行了系统研究。他们监测了H. halys的种群数量变化，收集了自然产卵的卵块评估寄生率和寄生蜂物种组成，并结合温度数据分析了环境因素对害虫及其天敌的影响。

研究团队采用了几个关键技术方法：首先通过田间系统调查监测H. halys种群动态和卵寄生情况；其次利用形态学方法鉴定寄生蜂种类；最重要的是，他们建立了一个参数化的阶段结构矩阵模型，该模型包含了H. halys的八个生命阶段（卵、1-5龄若虫、前生殖成虫和生殖成虫），能够量化卵寄生死亡率对种群增长率的整体影响，同时考虑了温度对发育、存活和繁殖的关键影响。

趋势分析结果

通过对四年数据的分析，研究人员发现H. halys的成虫数量呈现下降趋势，而若虫数量虽然未达到统计显著水平，但也表现出类似的下降模式。值得注意的是，释放处理（靠近释放点的果园与远离释放点的对照果园）之间没有发现H. halys数量的显著差异。

在卵寄生方面，研究结果显示T. japonicus的寄生率从2020年开始持续上升，而T. mitsukurii的寄生率则相应下降。特别是在研究的前三年，靠近释放点的果园中T. japonicus的寄生率显著高于对照果园，但到2023年（未进行释放的一年），两者之间的差异消失，表明T. japonicus已经成功建立并自然扩散。

温度因素在寄生蜂物种更替中扮演了重要角色。研究发现T. mitsukurii的寄生率随日均温度升高而下降，而A. sinicus的超寄生率则随温度升高而增加。2022和2023年的气温明显高于前两年，这种温度变化可能加速了T. japonicus对T. mitsukurii的替代过程。

矩阵模型分析结果

通过阶段结构矩阵模型，研究人员量化了不同情景下卵寄生对H. halys种群增长的影响。他们设置了五种情景：（i）无寄生和捕食；（ii）仅考虑本地寄生蜂和捕食；（iii）仅考虑T. mitsukurii；（iv）仅考虑T. japonicus；（v）真实情景（所有因素共同作用）。

模型结果显示，两种外来Trissolcus寄生蜂的联合作用比它们单独作用更能有效降低H. halys的净生殖率（R₀）。在四年研究期间，真实情景下的年投影R₀保持相对稳定（约2.3），而无寄生情景下的R₀则呈现上升趋势，表明卵寄生防止了害虫种群增长率的预期增加。

研究还发现，单纯以卵死亡率来评估生物防治效果会高估其对种群增长的实际影响约20%。这一发现验证了先前关于阶段结构特征会影响死亡率与种群增长率之间关系的理论预测。

温度对H. halys种群增长的影响在模型分析中也很明显。在无寄生情景下，第一代H. halys的R₀随温度升高（21-23.5°C）而增加，然后下降；而第二代的R₀整体较低且受温度影响较小，主要受越冬前生殖成虫的长发育期和高死亡率限制。

讨论与意义

这项研究为我们理解在已有无意引入物种存在的区域进行经典生物防治释放的效果提供了重要见解。研究表明，尽管T. japonicus的释放加速了其建立过程，但总体卵寄生对H. halys种群增长的影响在研究期间保持相对稳定，主要是因为T. japonicus寄生率的增加被T. mitsukurii寄生率的相应下降所抵消。

这种物种替代现象可能由多种因素共同驱动：温度升高可能更有利于T. japonicus的生物学特性；超寄生蜂A. sinicus与T. mitsukurii的密切关系可能限制了后者的种群发展；两种寄生蜂之间的直接竞争也可能促进了更高效物种（T. japonicus）的 dominance。

从生物防治策略的角度看，本研究强调了考虑整个害虫生活史的重要性。单纯测量卵寄生率可能会高估生物防治的实际效果，而阶段结构矩阵模型能够提供更准确的种群水平影响评估。尽管卵寄生本身可能不足以将害虫种群持续控制在经济阈值以下，但它在综合害虫治理（IPM）框架中发挥着重要的基础性作用。

研究结果还提示，在未来气候变化背景下，温度变化可能会进一步影响害虫-寄生蜂之间的相互作用。T. japonicus对较高温度的适应性可能使其在变暖气候中成为更有效的生物防治剂。同时，考虑到卵寄生对第一代H. halys种群增长的抑制作用更为明显，农业生产中或许可以考虑在害虫发生早期减少杀虫剂使用，以更好地保护天敌种群。

这项长期研究不仅证实了卵寄生蜂在H. halys生物防治中的重要作用，也为评估其他类似生物防治项目提供了方法论参考。在未来研究中，探索针对害虫不同生命阶段（如成虫期）的额外天敌引入，可能会进一步增强生物防治效果，为可持续农业害虫管理提供新思路。