47个高质量基因组解析白蚁木质食性进化之路

《Nature Communications》：Unravelling the evolution of wood-feeding in termites with 47 high-resolution genome assemblies

本研究针对白蚁基因组资源匮乏、难以揭示其生态适应性遗传基础的问题，通过对45种白蚁和2种蟑螂进行高通量测序和混合组装，获得了47个高质量基因组。研究发现，白蚁科(Termitidae)基因组更大、基因更多、转座子含量更高，且碳水化合物活性酶(CAZyme)库在土壤取食白蚁中显著扩张。该研究为理解白蚁生态适应性进化提供了重要基因组资源，成果发表于《Nature Communications》。

　　

在热带和亚热带生态系统中，白蚁是最重要的有机质分解者之一，它们能够分解坚硬的木材，在物质循环中扮演着关键角色。尽管白蚁具有重要的生态和经济意义，但相对于膜翅目社会性昆虫（如蜜蜂、蚂蚁）而言，白蚁的基因组学研究一直较为滞后。此前，仅有9个白蚁基因组被公布，且大多数基因组组装质量不高，覆盖的类群有限，这严重限制了我们从基因组层面理解白蚁生态适应性进化的能力。

特别是，白蚁科(Termitidae)包含了约80%的白蚁物种，是白蚁中物种最丰富、生态最多样化的类群。与低等白蚁不同，白蚁科物种失去了肠道内的共生原生动物，却能够利用从木材到土壤的各种有机物质。这种食性转变背后的基因组基础是什么？白蚁科物种的生态成功是否与特定的基因组特征相关？为了回答这些问题，一个国际研究团队对45种白蚁和2种蟑螂进行了高通量基因组测序，旨在揭示白蚁木质食性进化的遗传机制。

研究人员采用混合测序策略，包括牛津纳米孔技术(Oxford Nanopore)的长读长测序、Illumina短读长测序、Omni-C/Hi-C染色质构象捕获技术以及转录组测序。样本来源于11个白蚁科的45个物种，覆盖了白蚁的主要分类和生态多样性，包括木材取食和土壤取食类群。通过Flye进行初步组装，使用短读长数据进行抛光，并利用Hi-C/Omni-C数据将26个基因组提升至近染色体水平。基因注释采用结合同源比对和从头预测的综合策略。系统发育分析基于27,610个超保守元件(UCE)和1,409个单拷贝直系同源基因。基因组特征进化模型比较使用Brownian运动(BM)和Ornstein-Uhlenbeck(OU)过程。碳水化合物活性酶(CAZyme)分析通过dbCAN3进行，其家族扩张收缩历史通过CAFE5重构。

Termites and Cryptocercus share similar genomic features acquired before the origin of eusociality

研究发现，蛀木蟑螂(Cryptocercus meridianus)的基因组特征与白蚁更为相似，而与其它蟑螂(如东方蜚蠊Blatta orientalis)差异较大。蛀木蟑螂基因组大小为0.819 Gb，含有15,909个基因模型和46.8%的转座子，这些值均落在白蚁的基因组特征范围内。进化模型比较显示，将蛀木蟑螂和白蚁归为一组、东方蜚蠊单独一组的模型在六个基因组参数（基因组大小、基因数量、CDS数量、CDS总长度、转座子含量和内含子长度）上获得了超过95%的AIC权重支持。这表明白蚁和其姐妹群蛀木蟑螂共有的基因组特征（如更小的基因组、更少的基因和转座子）在其共同祖先中就已经出现，早于真社会性的起源。

Termitidae genomes are the largest among termites and follow a unique evolutionary trajectory

白蚁科(Termitidae)的基因组表现出独特的进化轨迹。白蚁科物种的基因组大小(0.481-1.706 Gb)、基因数量(最多26,016个)和转座子含量(24.2-48.5%)均高于非白蚁科的白蚁（即低等白蚁）。系统发育比较分析表明，白蚁科的基因组进化模式与低等白蚁存在显著差异，支持基因组扩张事件发生在白蚁科早期演化过程中。尽管扩张发生的精确节点（是否包括Macrotermitinae、Sphaerotermitinae和Foraminitermitinae这三个早期分支）仍有不确定性，但这一基因组扩张很可能与白蚁科的生态多样化密切相关。

Termitidae have more genes and a higher proportion of transposons than other termites

系统发育广义最小二乘法(PGLS)分析揭示了白蚁基因组特征间的相关性。最强的正相关存在于基因组大小和转座子含量之间(R-squared = 0.809)，表明白蚁基因组大小的变异主要受转座子驱动。基因组大小与基因数量也呈显著正相关(R-squared = 0.623)。进一步分析排除了基因注释偏差的影响，确认白蚁科物种确实拥有更多的基因。这表明基因组扩张，特别是转座子驱动的扩张，导致了白蚁科物种基因数量的增加。

Diet does not affect termite genome features

尽管土壤取食白蚁的基因组大小、转poson含量、基因数量和CDS总长度显著高于木材取食白蚁（包括蛀木蟑螂），但当分析仅限于白蚁科内部时，这些差异均不显著。这表明观察到的差异主要反映了白蚁科独特的基因组进化轨迹，而非取食习性本身的影响。不过，白蚁科早期的基因组扩张可能与土壤取食习性的起源在时间上吻合。

Termites have a reduced CAZyme repertoire compared to cockroaches

白蚁的碳水化合物活性酶(CAZyme)库（涉及木质纤维素降解的基因，包括糖苷水解酶GHs、碳水化合物酯酶CEs和辅助活性酶AAs）相较于蟑螂有所缩减。白蚁基因组包含151-213个CAZyme，而蛀木蟑螂和东方蜚蠊分别有218和269个。这可能是由于白蚁的社会免疫发展以及对肠道微生物降解木质纤维素的依赖增强所致。

The genomic CAZyme repertoire of Termitidae expanded, especially in soil-feeding species

CAZyme库的大小在白蚁中有所变化。CAFE5分析表明白蚁科内部，尤其是在排除Macrotermitinae, Sphaerotermitinae和Foraminitermitinae的支系中，CAZyme库发生了显著扩张。系统发育方差分析表明，土壤取食白蚁的CAZyme基因数量显著多于木材取食白蚁，即使仅在白蚁科内部比较，此差异依然显著。这与土壤取食白蚁需要处理富含微生物和复杂有机质的土壤环境可能相关。

本研究通过大规模基因组测序，极大地丰富了白蚁基因组资源，为理解白蚁的进化生物学提供了新视角。研究发现白蚁及其姐妹群蛀木蟑螂共享一套独特的基因组特征，这些特征在真社会性起源前就已获得。更重要的是，研究揭示了白蚁科物种经历了显著的基因组扩张，包括基因数量和CAZyme库的增加，这可能为其生态成功（尤其是土壤取食习性的获得和多样化）提供了遗传基础。尽管取食习性本身不直接驱动核心基因组特征的变异，但它可能与CAZyme库的演化相关。这项工作为未来从分子机制层面深入探索白蚁的社会性、食性适应性和生态系统功能奠定了坚实的基础。