两种入侵性果蝇害虫间促进与竞争的复杂相互作用：以蓝莓、黑莓和树莓为模型的研究

《Biological Invasions》：Complex interplay between facilitation and competition in two invasive fruit pests

本研究针对入侵性害虫Drosophila suzukii（D. suzukii）和Zaprionus indianus（Z. indianus）在蓝莓、黑莓和树莓三种作物中的相互作用展开。研究人员通过实验发现，这两种害虫之间的相互作用（促进与竞争）高度依赖于寄主植物的种类。在蓝莓中，D. suzukii通过产卵造成的损伤促进了Z. indianus的侵染，而Z. indianus的存在则对D. suzukii的体型大小（适应度的指标）产生了竞争性负面影响。然而，在黑莓和树莓中，未发现明显的促进效应，竞争主要表现为密度依赖性。该研究揭示了入侵物种间相互作用的复杂性，对制定针对性的害虫管理策略具有重要意义。

　　

在全球化背景下，生物入侵已成为威胁生态系统和农业生产的重大挑战。当一种入侵物种为另一种入侵物种的成功定殖和扩散创造有利条件时，便可能引发“入侵崩溃”（invasional meltdown），导致生态和经济损失加剧。然而，当两种入侵物种依赖相同的有限资源时，它们之间的关系可能变得错综复杂，促进（facilitation）和竞争（competition）这两种看似对立的力量可能同时存在，并随着环境条件（如资源可用性、种群密度）的变化而动态平衡。理解这种复杂相互作用对于预测入侵动态和制定有效管理策略至关重要。

Drosophila suzukii（D. suzukii，斑翅果蝇）和Zaprionus indianus（Z. indianus，印度绕实蝇）是两种对小型水果作物构成严重威胁的入侵性果蝇害虫。D. suzukii原产于东亚，其雌虫拥有独特的锯齿状产卵器，能够刺破仍在植株上成熟的果实表皮进行产卵，使其成为全球多种软皮水果的重要害虫。Z. indianus原产于非洲中部，传统上以腐烂水果为食，但入侵南美后成为无花果等作物的重要害虫。有趣的是，随着D. suzukii在北美扩散，Z. indianus开始出现在其以往不常关联的成熟作物中。这引出了一个科学假说：D. suzukii通过产卵对果实造成的损伤，为缺乏坚硬产卵器的Z. indianus提供了侵染通道，即D. suzukii促进了Z. indianus的入侵。然而，两种害虫若同时存在于同一果实内，也可能因资源争夺而产生竞争，从而影响各自的种群动态和适应性。

为了检验这一假说，并深入探究促进与竞争如何在不同条件下交织作用，研究人员在受控实验室环境下，以三种具有重要经济价值的浆果作物——蓝莓、黑莓和树莓——为模型系统，开展了两项关键实验。

本研究主要运用了以下几种关键技术方法：通过实验室种群饲养维持实验用虫源；从田间网室无农药栽培条件下采集不同成熟度（未熟、成熟、过熟）的果实样本；通过控制果蝇配对并在特定条件下产卵以收集实验所需卵粒；通过人工接种特定数量和物种组合的卵粒至标准化处理的果实中，模拟不同侵染场景；系统记录并分析卵至成虫存活率、发育时间以及成虫翅长（作为体型大小和适应度的代理指标）等关键生物学参数；并采用颜色imetric法测定不同成熟度果实的蛋白质、碳水化合物和脂质等宏量营养素含量。统计分析采用了广义线性模型（GLM）、Cox比例风险模型（COX）和方差分析（ANOVA）等多种统计方法，以评估果实种类、成熟度、卵密度和物种组成等因素对上述指标的影响。

实验1：测试D. suzukii对Z. indianus产卵的促进作用

本实验旨在验证D. suzukii造成的果实损伤是否以及如何影响Z. indianus的产卵选择和后代发育。研究人员比较了三种损伤类型（无损伤、机械损伤、D. suzukii产卵损伤）和三种成熟度的果实对Z. indianus单对交配果蝇产卵量和成虫羽化量的影响。

研究结果发现，Z. indianus在不同食物源上的产卵和发育存在显著差异。总体而言，其在黑莓和人工饲料上产卵最多，蓝莓上最少。成虫羽化量在黑莓和人工饲料上最高，树莓次之，蓝莓最低。

• •
  蓝莓中的促进效应：在蓝莓中，果实成熟度显著影响产卵量，成熟和过熟果实中的卵量高于未熟果实。尽管损伤类型本身对产卵量无显著影响，但值得注意的是，在无损伤的蓝莓上极少发现卵粒，且成虫羽化成功率极低，尤其是在未熟果实中未观察到任何成虫羽化。相反，在具有机械损伤或D. suzukii损伤的成熟和过熟蓝莓中，Z. indianus能够成功完成发育。这表明在蓝莓这种果皮较硬的水果中，预先存在的损伤（无论是机械还是生物造成的）对于Z. indianus的成功侵染至关重要，支持了D. suzukii起促进作用的假说。
  
• •
  黑莓和树莓中的非必要性促进：与蓝莓相反，在黑莓和树莓中，Z. indianus无需预先损伤即可在未熟和成熟果实上产卵并成功发育。观察发现，Z. indianus善于利用这些浆果的形态结构，例如将卵产在较软的单个小核果（drupelet）上或小核果之间的缝隙中（图2）。在黑莓中，D. suzukii损伤的果实上的产卵量和羽化量反而低于机械损伤和无损伤果实，原因尚不清楚。在树莓中，仅成熟度影响产卵量，成熟果实中卵量最高。这些结果表明，对于果皮相对较软或结构特殊的黑莓和树莓，Z. indianus可能具备作为初级害虫（primary pest）直接侵染健康成熟果实的能力，而不完全依赖于D. suzukii的促进作用。
  

实验2：测试产卵后的促进和竞争作用

该实验通过将特定密度和物种比例（纯D. suzukii、纯Z. indianus、两者各半混合）的卵粒人工接种到果实中，重点研究幼虫发育阶段的相互作用。

• •
  卵至成虫存活率：存活率主要受果实种类和成熟度影响。在蓝莓中，Z. indianus的存活率极低，但在高密度且两种物种混合的情况下，其存活率显著高于低密度纯Z. indianus处理，提示混合物种环境可能对其有积极影响（图3e）。D. suzukii在蓝莓中的存活率不受实验因素显著影响（图3b）。在黑莓中，两种果蝇在过熟果实中的存活率均较低（图3a, d）。在树莓中，D. suzukii在过熟果实中的存活率低于成熟果实（图3c），而Z. indianus的存活率则无显著差异（图3f）。
  
• •
  发育时间：两种果蝇在蓝莓中发育最慢，在黑莓中最快，且D. suzukii的发育始终快于Z. indianus。高幼虫密度通常延迟发育。值得注意的是，在三种浆果中，当与D. suzukii共存时，Z. indianus的发育时间显著缩短（图4d, e, f），这再次表明了D. suzukii对Z. indianus发育的促进作用。对于D. suzukii，其发育时间主要受成熟度和密度影响，物种组成的影响较小（图4a, b, c）。
  
• •
  翅长（体型大小）：Z. indianus的体型在黑莓中最大，树莓次之，蓝莓最小。高幼虫密度是导致两种果蝇体型变小的最关键因素，体现了资源竞争的强度。对于Z. indianus，在黑莓（未熟果实）和树莓中，与D. suzukii共存时其体型更大（图5f, h），这符合促进效应的表现。而对于D. suzukii，在蓝莓中，与Z. indianus共存显著降低了其体型大小（图5d），这是本研究中最明确的 interspecific competition（种间竞争）证据。在其他条件下，竞争主要表现为密度依赖性的种内竞争（图5c, e）。
  

结论与讨论

本研究揭示了D. suzukii和Z. indianus之间相互作用的复杂性和情境依赖性。主要结论可归纳为以下几点：

1. 1.
   促进作用的寄主特异性：D. suzukii对Z. indianus的促进作用在果皮坚硬的蓝莓中最为明显，Z. indianus几乎完全依赖预先损伤才能成功侵染。而在果皮较软或结构特殊的黑莓和树莓中，Z. indianus表现出独立侵染成熟果实的能力，促进并非必需。
2. 2.
   竞争的存在与形式：两种害虫共存时确实存在竞争压力，但其强度和表现形式因果实类型和密度而异。竞争效应主要通过影响发育时间和体型大小来体现，而非直接导致高死亡率。高幼虫密度是导致体型变小和发育延迟的主要驱动因素。明确的种间竞争证据主要体现在D. suzukii在蓝莓中的体型因Z. indianus的存在而减小。
3. 3.
   相互作用的净效应：总体而言，Z. indianus似乎从与D. suzukii的共存中获益更多（例如更短的发育时间和在某些情况下更大的体型），而D. suzukii则可能在某些条件下承受竞争成本。这种不对称的相互作用关系可能会影响两者在共享生境中的种群动态。
4. 4.
   对入侵崩溃和管理的影响：本研究支持了入侵崩溃理论中关于正相互作用（促进）的观点，但同时强调了负相互作用（竞争）的调节作用。研究结果指出，Z. indianus在某些作物中可能成为独立的初级害虫，而不仅仅是被D. suzukii促进的次要害虫。因此，害虫综合治理（IPM）策略需要考虑到这两种害虫的生物学特性及其相互作用的复杂性。例如，针对D. suzukii的现有措施（如细网隔离、果园卫生）可能对Z. indianus同样有效，但需警惕Z. indianus可能表现出的更强适应性和潜在抗药性。

综上所述，这项发表在《Biological Invasions》上的研究深刻阐明，入侵物种间的相互作用并非简单的促进或竞争，而是一个受资源特性（如果实种类、成熟度）和种群压力（如密度）调控的动态连续体。该研究不仅增进了我们对入侵生物学中种间相互作用的理解，也为预测和管理多种入侵害虫共存的农业生态系统提供了重要的科学依据。未来的研究需要在田间条件下验证这些实验室发现，并进一步探索微生物组、物种季节性动态等因素对这些相互作用的影响。