美国市场濒危鲨鱼肉销售：DNA条形码揭示物种误标与保护挑战

本研究通过DNA条形码技术（COI、CytB、ND2基因）分析美国市售鲨鱼肉产品，发现93%样本存在模糊标签或误标，并检出IUCN极危物种（如双髻鲨），凸显海鲜标签监管缺失对物种保护及人体健康（汞暴露风险）的严重影响。

　　

Introduction

全球捕捞活动导致鲨鱼种群数量急剧下降，三分之一鲨鱼物种被国际自然保护联盟（IUCN）列为极危（Critically Endangered）、濒危（Endangered）或易危（Vulnerable）物种。尽管国际社会持续开展保护努力，鲨鱼的渔业死亡率仍在快速上升。鲨鱼制品贸易是全球性市场，其中鱼肉贸易自21世纪初持续扩张，其体积和价值已超过鱼翅贸易。这种增长源于多种因素：海鲜消费需求增加、其他鱼类资源过度捕捞、以及反鱼翅法规的意外副作用（促使全鲨利用）。

鲨鱼产品标签存在广泛的不准确或模糊现象。例如，在南美和欧洲地区，非受胁物种常被合法销售，但标签常错误标注物种（如将尖吻鲭鲨标为黑边鳍真鲨）或仅模糊标注为“鲨鱼”。模糊标签在海鲜市场极为常见，且研究表明此类标签的误标率高于物种级标注产品。鲨鱼肉在不同地区使用地方性俗称销售（如巴西的"ca??o"、澳大利亚的"flake"），这掩盖了其真实物种身份，误导消费者。在美国，"dogfish"（泛指角鲨科物种）等名称可能使消费者误以为购买普通鱼类而非鲨鱼。

模糊标签混淆消费者认知。研究显示，巴西61%消费者声称食用"ca??o"但不吃鲨鱼；秘鲁77.5%消费者因俗称"tollo"而不知自己消费鲨鱼。英国常见将鲨鱼（主要是白斑角鲨）用于炸鱼薯条，甚至销售IUCN极危物种如双髻鲨。墨西哥也将锤头鲨等濒危物种泛称为"cazon"销售。这种泛化术语使受《濒危野生动植物种国际贸易公约》（CITES）贸易限制的物种可能未经检测进入市场，同时阻碍物种特异性种群监测与管理，破坏种群评估、可持续捕捞配额及国际履约，导致易危物种的衰退被忽视。

尽管鲨鱼产品在全球食品系统中广泛交易，但其贸易频率、地理范围、物种身份等信息仍存在巨大空白。有限的信息制约了我们评估鲨鱼消费对人类健康（如重金属暴露）和海洋生物多样性保护影响的能力。改进物种特异性市场标签和贸易数据对准确评估这些风险及指导政策至关重要。在美国，2010–2023年间17.1%商业海鲜样本存在不可接受的市场名称，但仅四项研究使用分子技术（如DNA条形码）量化鲨鱼产品标签准确性，因鲨鱼产品销售时通常去除鉴别性形态特征，使视觉识别极度困难。

Methods

Sample collection

本研究由北卡罗来纳大学教堂山分校的海鲜法医学课程（BIOL 221）的学生与指导教师（包括本科助教）完成。2021年9月至2022年9月期间，共收集30个鲨鱼产品，包括19个生鲨鱼排和11包鲨鱼肉干，采购自美国的海鲜市场、 grocery stores、亚洲市场和在线供应商。所有生鲨鱼排均购自美国东海岸（北卡罗来纳州13个、佛罗里达州3个、乔治亚州2个、华盛顿特区1个）。记录每个样本的卖家标签（如“鲨鱼排”、“mako shark”、“jerky”等）和价格。排样本保存于-20°C冷冻，肉干样本室温保存于未开封原包装直至DNA提取。

DNA laboratory procedures

使用Qiagen DNeasy Blood and Tissue Kit进行DNA提取，遵循制造商协议但采用55°C一小时消化，并用25μl分子级水洗脱。通过聚合酶链反应（PCR）扩增三个线粒体DNA基因片段：细胞色素c氧化酶亚基I（COI）610bp、细胞色素B（CytB）464bp、和NADH脱氢酶亚基2（ND2）990bp。每个样本均进行三组引物的独立PCR反应，共90个反应。使用三组引物（COI、ND2、CytB）是因为COI区域在某些近缘物种（如黑边鳍真鲨与旋转真鲨）间缺乏分辨率。采用改良的PCR协议，每管加入1.3μl浓度为10μM的引物和20–100ng DNA，最终体积调至25μl（COI为18.8μl，CytB或ND2为21.4μl）。设置无DNA对照管。使用Bio-Rad T100 Thermal Cycler运行以下热循环程序：95°C 5分钟初始变性；94°C 30秒变性、50°C 45秒退火、72°C 45秒延伸（35循环）；72°C 10分钟最终延伸。通过凝胶电泳评估PCR扩增结果，产物送Eton Bioscience（Durham, NC）进行纯化和Sanger测序（正向）。COI扩增子使用带M13F-21标签的引物测序，ND2和CytB使用各自正向引物测序。

Sequencing analysis

在Geneious Prime (v.2024.0.3)中对每个扩增子的正向序列进行修剪，去除引物和错误率>1%/碱基的碱基，允许引物结合区最多3个错配。保留长度>100bp的序列用于进一步分析。使用Geneious Prime中的BLAST megablast算法，以98%最小序列相似度阈值将序列分配至物种或属。每个序列的top 100 BLAST结果可公开获取。当CytB与ND2结果不一致时（如样本1），优先采用ND2分配，因该基因在本研究中总体鉴定成功率更高。

BLAST相似性分析后，评估每个查询序列与其top five BLAST匹配间的系统发育关系。下载top five BLAST登录号，并为每个对齐中仅有一个登录号的物种补充最多四个额外登录号。对于每个最佳BLAST匹配，添加两个同属物种（各三个登录号）。使用Geneious assembler算法将样本序列和参考序列与Mobula alfredi（沿海蝠鲼；NC068734）的线粒体基因组对齐以标准化读取方向。使用Clustal Omega (v.1.2.3)进行多序列对齐，提取目标基因区域最大查询序列覆盖区（COI=161bp, ND2=100bp, CytB=310bp）。用Clustal Omega创建修剪后序列的新多序列对齐。基于对齐使用RAXML构建最大似然树（GTR Gamma模型，含快速自举和搜索最佳树）。以Mobula alfredi (NC068734)作为外群根植。

所有样本被分类为模糊标签（如仅标“鲨鱼”无物种级识别）、误标（标为特定物种但遗传鉴定为不同物种）或正确标签（标签物种与遗传鉴定匹配）。标为“mako shark”或“thresher shark”的样本也被视为模糊标签，因这些俗名指代多个物种（两种mako鲨、三种thresher鲨）。使用IUCN红色名录确定每个物种的保护状态。

Results

30个样本中29个成功通过至少一个基因鉴定到物种 level。27个被模糊标为“鲨鱼”：所有10个肉干样本和17个鱼排样本。两个物种级标注样本中，一个误标（如尖吻鲭鲨标为黑边鳍真鲨），仅一个正确标注（黑边鳍真鲨）。29个样本鉴定为11个鲨鱼物种，包括三个IUCN极危物种：无沟双髻鲨、锤头双髻鲨和翅鲨（Galeorhinus galeus）。新鲜鲨鱼肉的平均价格为6.30美元/磅±2.88（13.86美元/公斤±6.51），范围2.99–11.99美元/磅（6.59–26.41美元/公斤）。鲨鱼肉干的平均价格为5.08美元/盎司±0.99（207.37美元/公斤±37.21）。

Discussion

总体发现高比例的鲨鱼产品标签模糊或不正确，并检测到IUCN濒危物种进入美国食品供应。31%样本为IUCN濒危或极危物种，且这九个样本均被模糊或错误标注。29个样本中仅一个正确标注（黑边鳍真鲨）。尽管样本量较小（n=29），仍检测到多个极危和CITES附录II物种在美国市场销售。此结果与美国和加拿大的类似研究一致。例如，Hellberg et al. (2019)在加州收集的35个鲨鱼产品（肉干、鱼翅汤、软骨丸、生或烤鱼排）全部为模糊标签。

模糊和不准确标签通过隐藏濒危物种销售极大影响海洋捕食者保护。尽管消费者确实购买到“鲨鱼”，但至少存在536个鲨鱼物种，其大小、食性、栖息地和保护状态各异。例如，锤头双髻鲨为极危物种，全球种群持续衰退。锤头鲨生活史的多个方面使其特别易受捕捞影响。尽管其 status，锤头双髻鲨在本研究中被模糊标为“鲨鱼”销售。确保透明度和可追溯性对维持合法、可持续的鲨鱼贸易及防止受保护物种销售至关重要。在美国，食品药品监督管理局（FDA）发布了海鲜清单，规定商业贸易所需的可接受俗名、市场名和科学名。但截至2025年，所有列出的鲨鱼物种的可接受市场名均为“鲨鱼”，降低了物种特异性标签的监管效力。相比之下，欧盟通过《法规(EU) 1379/2013》实施了更全面的标签要求，强制海鲜标签包含科学名、捕捞或生产方法、捕捞区域、原产国、渔具等信息。美国卖家应被要求提供物种特异性名称，且当鲨鱼肉非食品安全必需品时，消费者应避免购买缺乏物种级标签或可追溯来源的产品。

鲨鱼鳍在亚洲是备受追捧的产品，尤其用于鱼翅汤。锤头鲨（Sphyrna spp.）的尾鳍下叶和尖吻鲭鲨（Isurus oxyrinchus）的鳍针被认为质量最佳，导致对这些物种的高需求。Carde?osa et al. (2022)发现锤头双髻鲨是香港鱼翅市场第三常见物种，尖吻鲭鲨为第六常见。Almerón-Souza et al. (2018)也发现锤头双髻鲨是巴西市售鲨鱼肉中最丰富的物种。这些及其他濒危鲨鱼物种在全球众多国家的食品供应中常见至普遍存在。

本研究中8个样本标为“mako shark”（n=7）或“shortfin mako”（n=1）。对mako鲨鳍和肉的更高需求可能是多数误标肉产品被标为mako的原因。Mako鲨（尖吻鲭鲨和长鳍鲭鲨）、thresher鲨（Alopias spp.）、较大锤头鲨（锤头双髻鲨、无沟双髻鲨和平滑双髻鲨）及所有真鲨科物种（如黑边鳍真鲨、柠檬鲨、Carcharhinus limbatus和Rhizoprionodon terraenovae）均列入CITES附录II，需要出口许可 due to their extreme vulnerability if trade is not strictly controlled。本研究中58%样本为CITES附录II物种。仅4/30样本提供捕捞地点信息，三个标为“美国捕捞”，一个标为“夏威夷捕捞”。因此无法确定多数样本鲨鱼肉是否本地采购。所有鉴定物种均在美国和国际常见捕捞，这可能导致潜在的CITES违规。误标有时用于掩饰CITES限制或濒危物种（如锤头双髻鲨、无沟双髻鲨和尖吻鲭鲨）被捕捞用于鱼翅贸易，因不同物种的鲨鱼肉在切片或制成肉干后外观 identical。

2010年鲨鱼保护法要求美国所有鲨鱼（Mustelus canis除外）上岸时鳍自然附着。该法迫使渔民登陆全鲨而非仅取鳍弃体，从而可能增加作为副产品的鲨鱼肉销售。鲨鱼肉常被视为“垃圾肉”，因其 unpleasant气味和味道（源于组织中高浓度尿素）。在欧洲和北美， few countries restrict the sale of species categorized as Critically Endangered by the IUCN。本研究中多数样本的市场成本远低于其他鱼类，尤其在 grocery stores。例如，锤头双髻鲨鱼排仅4.99美元/磅（10.99美元/公斤），而红 snapper（Lutjanus campechanus）常售高达27美元/磅（59.4美元/公斤）。鉴于捕捞如此重要、稀有、长寿的捕食者（如锤头双髻鲨）的巨大生态成本，其市场价格之低令人瞩目。

鲨鱼产品可能含重金属包括砷和汞，最高浓度存在于肌肉组织。消费这些重金属对人类健康有负面影响。例如，García Barcia et al. (2022)发现大型锤头鲨物种（无沟双髻鲨、平滑双髻鲨和锤头双髻鲨）的肉和鳍产品中汞含量高，建议消费者避免这些物种。他们还建议“对大洋白鳍鲨（Carcharhinus longimanus）和 dusky smooth-hound sharks（Mustelus canis）的肉和鳍产品发布物种特异性 advisory，育龄妇女应避免食用 due to high mercury levels”。本研究中销售了这五个物种中的三个（锤头双髻鲨、无沟双髻鲨和 dusky smooth-hound），均被模糊标为“鲨鱼”。汞消费可导致大脑和中枢神经系统损伤，砷可引发皮肤、膀胱和肺癌。这些金属消费与胎儿认知发育并发症和婴儿死亡相关。鲨鱼肉的模糊标签可能危害人类健康。当消费者购买模糊标注或误标的鲨鱼肉时，他们无从知晓消费的物种及 associated health risks。

本研究的鲨鱼排误标采样和推断偏向北卡罗来纳州。但肉干样本购自全国供应商（均基于美国），因此这些样本的推断具有地理代表性。 Due to our limited sample size，未来工作应包括更大、更地理广泛采样以更好表征鲨鱼产品销售。美国及世界其他地区销售的鲨鱼肉物种组成仍 largely unknown。鉴于本小样本中极高比例的濒危物种，增加监测及准确、经验证的鲨鱼肉产品标签 necessary。Fields et al. (2020)最近使用遗传种群识别鉴定香港鱼翅贸易中锤头双髻鲨的来源种群。此方法也可用于 decipher鲨鱼肉来源的具体种群或区域（如东太平洋的锤头双髻鲨）。凭借美国鲨鱼种群的全面遗传数据库，以及对脆弱种群的数据，此法可提供 better understanding of whether these CITES listed species are being imported illegally and if these sharks are being fished from overexploited regions.