春季觅食与繁殖期野生北极熊能量平衡的显著个体差异及其生理生态学意义

本刊推荐：本研究首次系统揭示春季繁殖与觅食季野生北极熊（Ursus maritimus）个体间能量平衡的剧烈波动（-61至33 kg）。通过31只个体的重复捕获数据，发现年龄增长与初始体重分别正向/负向调节体重变化，平均摄食率达57 MJ/天。研究颠覆了传统对大型食肉动物季节性体重稳定性的认知，为理解气候变化下北极熊能量适应策略提供关键生理学依据（BCI、SLBL、DIC模型）。

　　

Abstract

大型食肉动物能够消耗大量生物量，导致其在短期内体重和身体状况发生显著变化。本研究通过分析两个亚种群31只北极熊（Ursus maritimus Phipps, 1774）春季体重、能量摄入和身体状况的季内变化，发现个体体重变化范围达-61至33 kg（平均-2 kg）。体重增长与年龄呈正相关，与初始体重呈负相关。平均估计摄入量为57 MJ/天，其质量特异性日变化幅度远超既往北极熊或棕熊（U. arctos Linnaeus, 1758）的测量值。尽管体重增减显著，所有个体的身体状况指标在两次捕获间保持稳定。这种质量变化的显著差异反映了春季关键生活史事件（繁殖与超摄食期）叠加时，行为与生理限制对顶级捕食者觅食成功率的综合影响。

Introduction

栖息于食物不可预测环境中的动物通常在高食物可获得期积累以脂肪组织为主的体重，以应对食物匮乏期。因此，这些动物的体重会随食物可得性和能量需求发生显著年度波动。例如成年哺乳动物因资本繁殖策略（capital breeding）可实现年体重变化>40%。但针对身体状况年际趋势的研究通常假设季内状况不受短期体重变化影响，或通过将测量值标准化到特定日期来校正。这种假设可能不适用于能消耗大量生物量的大型脊椎动物。目前多数研究聚焦年际或季节间尺度，对大型脊椎动物季内体重变化，特别是在猎物可得期间体重趋势可能不可预测的阶段，研究仍较为有限。

北极熊作为现存最大的四足食肉动物之一，其胃容量可达体重15%–20%，能在30分钟内摄入体重10%的食物。春末夏初期间，北极熊可获取全年能量需求的三分之二。此时个体（尤其无幼崽的成年雌性）通过捕食环斑海豹（Pusa hispida Schreber, 1775）和髯海豹（Erignathus barbatus Erxleben, 1777）可使体重近乎翻倍。但春季同时也是北极熊的交配季，导致雌性在主要猎物最易得时期呈现"盛宴或饥荒"模式：后者常发生于交配活动中。类似地，成年雄性常为寻找发情雌性而放弃捕食。研究表明三个亚种群中34%–66%的成年雄性在春季处于禁食状态（即≥7天未进食）。因此个体体重可能随猎物可及性和繁殖投入而变化。

既有研究多关注北极熊在陆上缺乏主要猎物时期的体重变化，但与陆上期体重单向下降不同，我们对春季成年北极熊体重季内变异的了解仍不足。这种变异对长期身体状况趋势研究具有重要影响。此外，前一年夏秋季的营养状况对次年存活率和身体状况存在滞后效应，表明北极熊无法在后续春季超摄食期补偿前一年的不良觅食结果。

本研究通过31只同春季重复捕获北极熊的数据评估春季体重变异程度及来源，利用体重变化估算能量摄入率。假设成年雄性因交配需求更易体重下降，而随着环斑海豹及幼崽可及性增加，捕获间隔延长和春季后期捕获应增加增重概率。同时检验年龄、初始体重、近期繁殖证据、摄食痕迹、亚种群划分（南波弗特海与兰开斯特海峡）及捕获点距离对体重变化的影响，并比较两次捕获间的身体状况指标。若发现身体状况定向变化，则需在分析中对春季身体状况进行日期标准化。最后将北极熊春季日体重变化率与陆上禁食期、冬眠期及棕熊超摄食期、冬眠期的数据进行对比，以评估季节间及近缘种间的变化一致性。

Materials and methods

研究于1986-2016年春季在南波弗特海海冰（20只）和1993-1997年兰开斯特海峡海冰（11只）捕获无幼崽的亚成年和成年北极熊，重捕间隔2-39天。所有个体经直升机定位后使用含唑拉西泮-替来他明（Telazol?）的飞镖麻醉，通过电子称重传感器测量体重，并采集体长（SLBL）数据。未标记个体通过 vestigial premolar 的牙骨质层析确定年龄。通过直接观察或GPS摄像项圈记录判断繁殖状态，根据胃触诊或38小时内摄食记录判定近期摄食情况。

使用Wilcoxon符号秩检验分析两次捕获间体重差异，通过简化能量预算模型估算能量摄入率：ΔE/Δt = F_IE - (F_EM + F_EA)。其中E为能量储备（MJ），F_IE为摄食与同化能量摄入率，F_EM和F_EA分别为维持和活动能耗率（MJ/day）。排除能量摄入为负值的个体及缺乏能量密度方程亚成年雌性。使用环斑海豹能量当量换算摄食量。

身体状况采用Cattet等（2002）的残差身体条件指数（BCI = (lnTBM – 3.07 × lnSLBL + 10.76) ÷ (0.17 + 0.009 × lnSLBL)）及Molnár等（2009, 2020）的能量密度模型评估。使用贝叶斯线性模型分析体重比例变化的影响因素，变量包括性别、年龄、地理位置、初始体重、繁殖状态（二元及分类变量）、肠道填充度（分类及序数变量）等。通过DIC准则排序模型，采用MCMC算法拟合，回归系数使用模糊先验正态分布。链收敛通过Gelman-Rubin诊断评估，参数显著性依据95%置信区间是否包含零判断。

Results

31只北极熊（南波弗特海13只成年雌性、5只成年雄性、2只亚成年雌性；兰开斯特海峡4只成年雌性、6只成年雄性、1只亚成年雄性）的重捕间隔为2-39天（平均16天）。南波弗特海个体最大日增重8.3 kg/天，最大日减重2.6 kg/天（平均0.7±0.6 kg/天）；兰开斯特海峡个体最大日增重1.3 kg/天，最大日减重1.8 kg/天（平均-0.4±0.3 kg/天）。整体体重变化范围-60.8至33.1 kg（平均-1.8±3.9 kg），两次捕获间体重无统计学差异（P=0.92）。成年雌性日变化率最高（0.5±0.4 kg/天），53%个体增重；成年雄性变化率较低（0.4±0.9 kg/天），45%个体增重；两只亚成年雌性均减重（-1.7±0.4 kg/天），一只亚成年雄性增重0.2 kg/天。兰开斯特海峡成年雄性83%减重（-1.0±0.4 kg/天），而南波弗特海仅20%减重（2.2±1.8 kg/天）。

能量摄入率南波弗特海为75.9±15.7 MJ/天（相当于每8.1天消耗1只成年环斑海豹），兰开斯特海峡为27.5±7.1 MJ/天（每22.4天1只海豹）。整体平均56.5±10.8 MJ/天（每10.9天1只海豹），成年雌性（56.1±11.6 MJ/天）略低于雄性（59.9±22.3 MJ/天）。

残差BCI初始捕获平均-0.96±0.13，重捕平均-0.87±0.13，无统计学差异（P=0.47）。能量密度初始捕获12.81±0.72 MJ/kg，重捕13.47±0.71 MJ/kg，无显著差异（P=0.26）。

最优模型显示体重比例变化与性别（β=0.109）、年龄（β=0.106）、地理位置（β=-0.103）及初始体重（β=-0.233）相关。南波弗特海个体变化大于兰开斯特海峡，雄性大于雌性，比例变化随年龄增长而增加，随初始体重增加而下降。

春季日体重变化率较北极熊陆上禁食（20-88天）、冬眠（149-208天）及棕熊超摄食期（12-169天）、冬眠期（197-263天）呈现更大变异。最大质量特异性日变化（143.4 g/kg^0.75/天）是棕熊超摄食期最大值（44.8 g/kg^0.75/天）的3.2倍，最小变化（-49.2 g/kg^0.75/天）比北极熊陆上禁食最小值（-25.4 g/kg^0.75/天）低1.9倍。

Discussion

尽管重捕间隔较短（平均16天），部分北极熊春季体重变化超过棕熊及其他季节北极熊。最大日增重记录为成年雄性3天增重25 kg，最大日减重为成年雌性9天减重23 kg。这种变化印证了其"盛宴或饥荒"生活方式，以及在高能量需求、大体型、能量密集猎物最易得时期短期质量剧烈波动的潜力。同时反映了北极熊生活史中春季交配与超摄食期重叠带来的行为生理限制。

南波弗特海个体（尤其成年雄性）增重率更高，可能反映纬度相关的物候差异、海洋生产力或雄性繁殖投入差异。虽然两亚种群主要猎物均为环斑海豹和髯海豹，但兰开斯特海峡个体还捕食格陵兰海豹（Pagophilus groenlandicus）和白鲸（Delphinapterus leucas），南波弗特海个体则捕食白鲸和弓头鲸（Balaena mysticetus）。兰开斯特海峡北极熊密度高出四倍以上，且大陆架（≤300米）栖息比例更高（海豹更易获取），这些因素共同影响摄食率与体重变化。

年长个体更可能增重，反映其狩猎能力增强。研究显示西哈德逊湾带崽成年雌性春季体重随年龄增长至17岁，此后下降；年长雄性消耗更多髯海豹（更高生物量）。这种能力使年长个体能在短期重捕间隔内成功捕猎。尽管北极熊活动水平在捕获后需2-5天恢复，但模型未支持重捕间隔作为体重变化驱动因子。两只2-3天内重捕个体分别增重9 kg和25 kg，表明其短期内恢复狩猎。但此类短期变化可能受消化管内食物影响（估计可达16-19 kg），尤其大体型个体偏差更大。虽然近期摄食变量未达显著性，但消化管内容物可能贡献了较短重捕间隔个体的较大质量变异。需注意此类偏差野生动物体重测量中固有存在，且食物最终会同化为组织增益。

较低初始体重个体更可能增重，可能反映大型雄性为交配放弃觅食，或能量储存密度高的个体更能耐受饥饿。与假设相反，繁殖状态未成为显著预测因子，可能因除9只佩戴摄像项圈个体外，繁殖判断依赖捕获时配偶存在与否，不能可靠反映繁殖活动对摄食机会的影响。

尽管繁殖状态未获支持，成年雌性增重比例（53%）高于雄性（45%），与假设一致。减重成年雌性中50%为非繁殖个体，亚成年雌性均减重，表明除繁殖外，海豹可及性、狩猎技能等因素也影响春季摄食成功。

与假设相反，重捕日期未成为体重变化预测因子。北极熊超摄食期通常认为在4-7月，但体重增长主要来自5-6月新生环斑海豹幼崽及成年海豹换毛期。本研究时段（3月末-5月中）可能未覆盖最大摄食成功阶段。后期海冰条件不允许安全捕获，但活动传感器数据显示5-7月活动率峰值反映觅食成功增加。表明南波弗特海与兰开斯特海峡群体的超摄食期可能仅限于5-7月。

变异的质量动态导致个体、性别及种群间能量摄入率差异显著：从最低（25天消耗0.06只成年海豹）到最高（3天消耗1.1只海豹）。南波弗特海平均摄入率（约3-4只成年海豹/月）与摄像项圈记录及加拿大高北极捕杀频率（4月每月2只成年海豹、2只亚成年、6只幼崽）一致。兰开斯特海峡估计值较低（1.3只海豹/月），表明该群体尚未进入超摄食期。需注意本研究摄入估计偏保守：未计入守卫配偶、游泳等高能耗活动（可能增加能量支出从而提高摄入估计）。4只个体摄入估计为负值，表明其实际代谢需求高于模型估算。其中3只为年轻成年熊，可能反映年龄相关代谢成本（如肌肉发育或行为模式改变）。缺乏运动数据可能影响能量摄入估计，且基于两个时间点的恒定摄入率假设可能无法捕捉期间能量需求与消耗的波动。需进一步研究个体与种群间代谢差异，以解析摄食与代谢成本在质量变化中的相对作用。

尽管部分个体体重变化显著（最高±16%），整体体重与身体状况无统计学差异。表明身体状况指标在评估年际趋势时能可靠反映季节状况。但三个个体BCI正负转换，提示个体短期摄食成功与否可能影响身体状况评估。

大型顶级捕食者能否噬大量生物量并耐受长期饥饿，导致体重与身体状况显著变化。年长个体更易增重反映其狩猎技能优势，而年轻个体（尤其亚成年）即使在猎物最易得期仍面临较高饥饿风险。既有研究多关注北极熊陆上禁食能力，本研究揭示各年龄性别群体在全年周期中均经历"盛宴或饥荒"，且春季觅食成功率受繁殖活动、海豹可及性、狩猎技能等因素的短期扰动会显著影响其整体体重。