一粪引众甲：多物种草食动物牧场中粪食性金龟子的粪便吸引力研究

本文通过动物园多物种草食动物系统，探究不同粪便类型对粪食性金龟子（Dung beetles）的吸引差异。研究发现马科（Equidae）粪便显著更受青睐，揭示了消化代谢与微生物群落对粪便吸引力的关键作用，为理解粪金龟群落构建和生态系统服务（如有机质降解）提供了新视角。

　　

引言

粪食性金龟子（Dung beetles）属于金龟子总科（Scarabaeoidea），在生命各阶段以哺乳动物粪便为食，是放牧生态系统中有机物降解的关键物种。它们提供的生态系统服务经济价值巨大，例如在北美牛牧场每年超过3.8亿美元。然而，粪金龟种群正在衰退，威胁其生态功能，而功能完整性依赖于包括多种处理行为、体型大小和资源专化性的完整群落。

大型草食动物与节肢动物之间的关系复杂。粪金龟的存在依赖于可用营养资源的类型，尽管有些物种表现出更泛化的行为。哺乳动物组成的变化可能影响粪金龟群落，例如当资源类型突然转变或某些哺乳动物消失时，物种多样性和丰度会下降。相反，新营养资源的引入会导致能利用该资源的粪金龟物种丰度增加。

megafauna 的食性类型（如食肉、食草或杂食）可能导致粪金龟吸引力的差异。即使相同食性类型的动物，其粪便吸引力也存在异质性。地中海地区的研究表明，牛粪比马、羊或鹿粪更具吸引力。更精细尺度上，同一物种个体因饮食不同，其粪便排放的气味信号也不同，导致吸引力差异。尽管研究增多，但长期多物种组合中粪金龟取食偏好的研究仍较少。

材料与方法

研究区域与粪金龟采样设计

研究在法国地中海地区的非洲野生动物园（La Réserve Africaine de Sigean）进行，该地是粪金龟生物多样性热点。动物园位于盐池旁，属地中海气候，运营超过50年。2021年月均温1月8°C至7月26°C，年降水量426.8 mm，低于平均水平。2022年干旱尤为严重。

动物园饲养约30种外来有蹄类和40种鸟类。实验在三个游猎围栏（A、B、C）进行，容纳13种草食动物和1种鸟类。围栏植被稀疏，主要为短草和裸地。所有脊椎动物饲喂相同标准饮食：颗粒饲料、蔬菜和干草，自由采食青草和饮水。

粪金龟使用非破坏性诱饵陷阱捕获，放置24小时。选择六个诱捕点，每围栏两个：一个距水源20-50米，另一个超过100米。诱捕点间距至少170米以确保独立性。选择开放区域，海拔0-10米，以最小化环境变异。每诱捕点不同诱饵陷阱间距10米以最大化干扰。陷阱在诱捕前至少1天无饵放置，让圈养动物适应。

围栏内动物分为四个分类类别：马科（Equidae，单胃）、牛科（Bovinae）和羚羊亚科（Antilopinae）（牛科Bovidae，反刍动物）以及鸵鸟科（Struthionidae，单胃，鸟类）。所有诱饵为300克粪便，以控制重量对吸引力的影响。诱饵来自每围栏 respective 分类类别的代表物种：格氏斑马（Equus grevyi）、格氏斑马（Equus quagga bohemi）、瓦图西牛（Bos taurus primigenius）、水牛（Syncerus caffer nanus）、角马（Connochaetes taurinus）、黑马羚（Hippotragus niger）和鸵鸟（Struthio camelus）。相同分类类别物种体重相近，粪便相似（羚羊亚科粪便较小）。

粪便在排泄后立即收集，+4°C气密塑料袋储存1周，诱捕前1天 homogenised，分成300克诱饵，诱捕前24小时环境温度气密袋储存。所有粪便无驱虫药，以免影响吸引力。

粪金龟多样性评估在2022年春季进行，此时地中海地区物种丰富度峰值。诱捕在4月（温度10-15°C）、5月初（温度13-25°C，雨后2天）和6月初（温度17-25°C）进行。所有捕获粪金龟鉴定到种，使用法国粪金龟分类键，然后释放回原围栏，以最小化对种群的 impact。

资源可用性

研究由单一观察者进行。估计每个脊椎动物分类类别每小时排泄的新鲜粪便平均重量。使用格氏斑马代表马科、瓦图西牛代表牛科、角马代表羚羊亚科、鸵鸟代表鸵鸟科。首先评估每类别一个粪便的平均重量（Wd），每类别10个新鲜粪便立即称重（精度10克）。仅选择成年粪便，因幼体饮食可能随年龄和哺乳变化。其次估计每小时平均排粪频率（f）。排粪频率在09:00-12:30和14:30-16:30记录4天每分类类别。专注白天排泄行为，因草食物种夜间排粪较少，且地中海粪金龟多为昼行性。假设每分类类别个体排粪率均匀。观察者能同时观看同类别所有个体，它们自然靠近。因此，四头瓦图西牛（牛科）、或四头角马（羚羊亚科）、或两匹斑马（马科）、或两只鸵鸟（鸵鸟科）被并发观察。最后使用公式评估每围栏每分类类别每小时排泄新鲜粪便平均重量：W = Wdfn。其中(Wd)为一个粪便平均重量；(f)为每小时观察排泄行为数；(n)为围栏内同类别个体数。

统计分析

所有统计分析使用R软件。显著性alpha阈值0.05。丰度和物种丰富度以均值和标准误表示。诱捕 area 视为独立，因最小间距100米，诱捕 session 也独立，因最小间隔25天。由于采样努力不等，比较每围栏内每诱饵平均丰度或物种丰富度。因此，所有分析独立使用非参数Mann-Whitney检验（围栏B，两模态）和Kruskal-Wallis检验后Dunn检验（围栏A和C，分别4和3模态）。每围栏样本覆盖度分析使用iNEXT包。粪金龟物种与粪便类型关联使用IndVal指数评估，由indicspecies包的multipatt函数给出。IndVal结合特异性和保真度，当物种仅见于特定生境类型且存在于给定生境类型所有站点时，两者均增加。IndVal值0到1，越高表示关联越强。

结果

共捕获411只粪金龟，属于16种。最优势种为Onthophagus vacca。马科粪便显著比牛科、羚羊亚科或鸵鸟科粪便更吸引粪金龟。

粪金龟物种丰富度在围栏A、B、C的不同诱饵陷阱间相似。围栏A和C中，马科诱饵陷阱比牛科、羚羊亚科或鸵鸟科吸引显著更多粪金龟。围栏B中，牛科和羚羊亚科诱饵陷阱吸引力相等。整体，马科诱饵捕获了三分之一昆虫，尽管仅占陷阱的22%。

一些粪金龟物种显示依赖诱饵类型的吸引力差异。四种物种见于所有诱饵：A. foetidus、O. ruficapillus、O. taurus和O. vacca。其中O. vacca最优势（40%），其次O. ruficapillus（20%）和A. foetidus（10%）。两种物种仅见一次，仅在斑马诱饵：A. constans和E. merdarius；两种仅见一次在角马诱饵：C. erraticus和L. lividus；一种仅见一次在瓦图西牛诱饵：O. opacicollis。唯一显著关联在水牛诱饵陷阱和A. luridus之间（IndVal=0.577, p=0.031）。

讨论

对马科粪便的营养偏好

马科粪便更吸引粪金龟，尽管并非最可用资源。估计显示羚羊亚科粪便始终最 predominent，其次马科。但羚羊亚科粪便小且干涸快，而马科独特行为是在旧粪上排泄，形成大 stud-piles，持续覆盖新旧粪便。此行为不见于牛科、羚羊亚科或鸵鸟科。在研究区干燥环境中，新鲜湿润粪便的规律沉积可能创造特别适合内 coprids 和 paracoprids 发育的微环境。两者分别产卵 within 或 underneath 粪便，而 telecoprids 滚粪球远离源。因此假设马科粪便高吸引力可能是50多代适应高竞争环境的结果，其中马科粪便是最可用资源。

局部环境背景效应假设

人类活动数千年前已影响生态景观，农业实践。研究区以葡萄园和军事活动闻名，自古代，两者均有利马科种群发展。中世纪考古发现证实马科存在。结果获非洲两项研究支持。Sitters等（2014）显示非反刍动物粪便，尤其斑马，比反刍动物（包括角马和水牛）粪便更吸引。Sands等（2021）表明粪金龟吸引力是营养摄入和资源可用性权衡的结果。该研究显示斑马粪便对昼行粪金龟物种吸引力低于牛粪，但对夜行物种更吸引。与自由放养斑马相比，驯化牛可能因农民补充饮食产生更丰富大量粪便，但夜间 confinement 使资源对夜行粪金龟不可用。因此，昼行和夜行物种面临不同选择压力，导致不同取食行为。

常见粪金龟营养偏好研究：O. vacca

O. vacca是本研究最优势种，先前显示偏好牛粪 over 马粪。2010年以来，O. vacca被描述为与O. medius复合体的一部分。本研究确保区分两种，仅见O. vacca。研究在低海拔（0-10米）开放区域进行，高温干燥，更适合O. vacca发育。因此不能排除Dormont等测试个体为O. medius，因它们捕获于更高海拔且在该区分前。此外，O. vacca控制条件饲养用斑马和瓦图西牛粪便显示，斑马粪便制作的育雏团较小。同量下，斑马粪便因此允许生产更多后代。而且，来自斑马粪便育雏团的昆虫存活率更高（83%对比瓦图西牛53%）。这些初步结果 tend 显示O. vacca在斑马粪便上适合度更好。考虑其他粪金龟物种将有趣。

结论

在均匀（围栏内草坪伴少量边缘树木，草食动物相同饲喂）和稳定（50年未变管理）环境中进行，易于接近动物（因此 access 新鲜粪便），本研究允许评估草食动物物种性质对生境中粪金龟种群结构的作用。研究初考虑三假设：(a) 昆虫能用所有粪便，吸引力无差；(b) 昆虫能通过排放挥发性有机化合物区分不同粪便，出现限制种间竞争的不同营养偏好；(c) 可用粪便中，一类整体吸引力更高，暗示种间营养竞争对粪金龟群落不结构。可能因这些粪便营养质量更好（有利适合度）或继承特征。结果建议第三假设适用于研究区。斑马粪便通常更吸引，类似Sitters等（2014）在非洲结果，尽管该资源类型在动物园内对昆虫不可用量更大。这些结果特别有趣，因非反刍动物代表大型草食动物（野生和驯养）的小部分（丰度和多样性），粪金龟依赖它们。