森林覆盖与海拔高度是巴西大西洋森林中黑额柽柳猴（Callicebus nigrifrons）生存的关键因素

本研究系统评估了景观结构（森林覆盖与功能连通性）、植被质量与结构（EVI与冠层高度）、火灾干扰历史及海拔对黑额柽柳猴（Callicebus nigrifrons）分布的影响。通过模型选择分析发现，250米半径内的森林覆盖量与海拔是决定物种出现的最关键因子，凸显了在中海拔区域（500–1200米）加强森林保护与恢复的紧迫性，为该近危物种的保护提供科学依据。

　　

1 引言

人类活动如城市化和自然生境转变成农业与牧区，显著改变了原生景观，减少了生物多样性维持所需的关键资源数量与质量。栖息地丧失是这些活动最严重的后果之一，影响生态系统及多种生态响应，包括动物移动、种间相互作用和生态功能。物种在破碎化景观中获取资源和扩散的能力——即功能连通性——在栖息地丧失损害潜在移动走廊时尤其受到威胁。

热带森林，尤其是美洲的热带森林，因森林砍伐和退化而成为受威胁最严重的生境之一。许多动物物种被限制在人类改造的景观中，其中残留的森林区域常被牧场、农地、林地和城市区域包围。对于依赖森林的动物而言，在这种人类改造的景观中种群的存续不仅取决于栖息地数量，还取决于功能连通性及在矩阵中获取补充资源的能力。灵长类动物中约94%依赖森林，约66%被IUCN列为濒危，主要原因是农业和伐木导致的栖息地丧失。

灵长类在景观中的存续受多种因素影响，包括景观结构、栖息地质量、资源可用性和环境条件。这些因素塑造食物资源的分布和营养价值，改变微气候，并改变植被结构。最近研究表明，栖息地质量参数如冠层覆盖、树高和植被指数（如增强植被指数EVI）可预测灵长类出现，补充空间度量并平衡减少的栖息地面积效应。

非生物因素如气候、地形和土壤特性也强烈影响灵长类分布。例如，海拔梯度创造独特的生态条件，影响植物区系组成、植被结构和初级生产力——这些因素直接影响灵长类群落。海拔升高处植物群落组成的变化改变食物资源可用性，较高海拔处较冷的温度对食叶物种影响尤为显著。在大西洋森林的一些区域，较高海拔（>920米）表现出更大的森林覆盖和增强的冠层连通性，因这些区域原始森林覆盖损失比例较小。这些条件通过（1）提供连续的树栖路径、（2）缓冲极端温度和（3）维持跨海拔异步物候模式的资源可用性来支持灵长类存续。

此外，火灾历史可能影响人类改造景观中灵长类的出现，因为在农业景观中，火被广泛用于清理土地、更新牧场和控制害虫。然而，这些火灾常蔓延到附近森林，损害原生植被和野生动物。大西洋森林尤其脆弱，因为火灾破坏生态过程并威胁不适应此类干扰的物种。在该生物群系中，火灾可通过减少种群丰度 drastically改变哺乳动物群落。

植被质量，在资源可用性假设下，是另一个可影响森林片段中灵长类出现的关键因素。例如，黑额柽柳猴（Callicebus nigrifrons）尽管表现出一定的食性灵活性，但偏好高营养价值的食物项，这些通常在结构复杂、高质量的栖息地中更丰富。作为中层栖息者，这些灵长类可能对森林结构敏感，其中树高和垂直复杂性等因素可能限制它们的出现。

柽柳猴（Callicebus spp.）栖息于巴西人口密集和高度开发的区域，原被大西洋森林——世界上受威胁最严重的生物多样性热点之一——所主导。黑额柽柳猴（Callicebus nigrifrons）是该生物群系的特有种，是评估跨景观变化梯度灵长类存续的优秀模型。当前被IUCN红色名录列为近危，物种种群正在下降。这种小型灵长类（成体体重<1.5千克）以2-6只的家庭群生活，主要以水果为食，也消耗一些树叶。该物种还表现出复杂的发声 repertoire，具有由多个交替叫声组成的二重唱，这使得它对回放调查高度响应，类似于其他同属物种。

鉴于栖息地丧失是platyrrhine灵长类种群下降的主要驱动因素，我们提出整合与景观结构、非生物条件、植被质量与结构以及火灾干扰历史相关的变量将提供更准确的人类改造景观中黑额柽柳猴出现的估计。因此，本研究评估这些因素对黑额柽柳猴出现的影响。

我们测试了四个非互斥的假说来评估灵长类出现模式。第一，资源可用性假说预测森林覆盖、植被质量与结构——量化为森林覆盖百分比、EVI和冠层高度——通过增加食物和庇护所可用性而积极影响出现。据此，我们预测黑额柽柳猴出现与森林覆盖和植被质量与结构正相关。第二，干扰敏感性假说表明火灾历史因物种依赖稳定冠层结构而负面影响出现。我们因此预测火灾干扰与物种出现负相关。第三，海拔避难所假说陈述较高海拔（>920米）增强物种存续，可能由于减少的人类压力和改善的植被质量。基于此，我们预测物种出现与海拔正相关。第四，景观连通性假说提出功能连通性通过促进移动和基因流而促进出现。我们因此预测功能连通性与物种出现正相关。鉴于物种对森林栖息地的强烈依赖，我们预期景观结构——尤其是森林覆盖——是影响黑额柽柳猴分布的主要因素，超越植被质量与结构、火灾干扰历史和海拔的影响。

2 方法

2.1 伦理声明

本项目被环境研究所科学委员会批准，符合审议CC/IPA号001/2022。我们的研究遵循美国灵长类学家协会建立的灵长类待遇伦理原则。

2.2 研究区域

研究在Cantareira-Mantiqueira走廊（CCM）进行，位于大西洋森林生物群系，在圣保罗州西北部和米纳斯吉拉斯州南部。该区域主持了一个长期生态研究（LTER-CCM）项目。CCM覆盖约727,000公顷，跨42个市政区，包含大西洋森林中两个最大的原生植被连续块：Cantareira山脉和Mantiqueira山脉。景观由保护地、不同大小的森林斑块、牧场、林地、农地、城市区域和再生区组成。原生植被占总面积的35%，大部分由19世纪末广泛咖啡种植后再生的次生植被组成。其余土地以人为矩阵主导：农业和牧场（43%）、城市区域（11%）和桉树种植（6%）。

该区域具有中温湿润气候，夏季多雨冬季干燥（柯本气候分类中的Cwa）。平均温度在1月至2月达到约23°C，在6月至7月降至约16.6°C。该区域为亚山地到山地，海拔范围600至2000米。年平均降雨约1500毫米。

2.3 研究设计

我们选择了72个站点，每个站点最小间隔1千米以减少重复检测相同灵长类群的可能性。采用景观尺度研究方法，我们战略性地将站点分布在森林覆盖梯度上以捕捉景观变异性的全范围并确保分析的景观度量的全面代表。

2.4 灵长类调查

我们使用回放刺激记录森林区域中黑额柽柳猴的出现。调查从2022年3月至2023年11月进行，总计59个野外日和133次访问72个采样站点。一些站点被重访以确认存在或缺失。回放会话在日出后约1小时（~06:00 AM）开始并持续5小时，与C. nigrifrons的发声活动高峰重合。每个会话持续9分钟并由两个回放期分隔以静默间隔。采样点定位在至少离森林边缘100米以最小化边缘效应同时保持可访问性。会话在不利天气条件如强风和雨时暂停。

我们使用连接音频播放器的MiniVox便携扬声器。扬声器频率响应100–15,000 Hz，输出功率30 W，最大声压级109 dB，模仿物种自然发声并允许检测响应达350米。音量校准以类似人类听觉感知的自然叫声并在整个研究中保持一致。

遵循Gestich等人程序，每个回放会话由1分钟黑额柽柳猴发声回放，随后2分钟静默，然后第二次1分钟回放和5分钟观察期。如果物种未检测，站点在至少15天后重访，间隔15–170天。返回访问间隔以避免对回放刺激的习惯并确认物种缺失。如果物种在第一次或第二次访问检测，则该站点不再进一步调查。

物种存在通过发声响应或直接目击确认。站点仅当发声源自包含采样点的区域时才被分类为存在点。为确保此，我们三角测量发声方向并与映射的森林边界交叉参考。在连续森林区域，我们仅当发声发生在观察者附近时确认存在。除回放检测外，我们还通过视觉观察和LTER-CCM团队记录确定物种存在。

2.5 景观分析

我们使用来自MapBiomas Collection BETA的土地覆盖数据计算景观度量，像素分辨率10米。我们将土地覆盖分类为两个类别：“非森林”和“森林”。“森林”类别包括树植被和自然再生超过10年的区域。土地覆盖数据对应2022年。

为确定解释黑额柽柳猴出现的最佳空间尺度，我们进行了多尺度分析遵循 established方法。从每个点，我们计算了250、500、750和1000米半径圆形缓冲区内的森林覆盖百分比。选择这些距离以确保尺度独立性并反映生态有意义的距离，特别是考虑物种最小记录家庭范围。然后我们执行了物种出现与每个尺度森林覆盖的线性回归，并基于最高决定系数（R2）选择最优尺度。分析在R版本4.2.3中使用landscapemetrics包进行。

为评估功能连通性，我们采用了由Martensen等人开发的图论方法，结合物种特定移动能力，包括斑块间走廊使用和矩阵穿越。我们应用了100米间隙跨越阈值，合并相邻森林片段分隔≤100米以反映Callicebus物种穿越牧场主导矩阵的已知能力。我们计算了由走廊连接的总森林面积，排除出现森林斑块但包括走廊和连接森林斑块。该度量还包含任何可从出现森林斑块通过跨越100米间隙访问的总森林面积。连通性度量使用GRASS GIS中的LSMetrics包计算。

2.6 局部变量

2.6.1 火灾干扰历史与海拔

火灾干扰历史和EVI被视为局部环境变量，因为它们反映直接影响资源可用性、植被结构和微气候的条件，在猴子日常活动经历的尺度上。我们使用MapBiomas Fire Collection 2.0数据评估火灾干扰历史，像素分辨率30米。对于每个采样点，我们计算了2003至2022年间250米缓冲区内的总燃烧面积，并使用RStudio将该值在20年期间平均。我们还使用30米分辨率数字高程模型计算了250米缓冲区内的平均海拔。生态过程如觅食、移动和领域使用在小体型灵长类如黑额柽柳猴中通常发生在几百米内，使得250米缓冲区具有生物意义。此外，该缓冲区大小减少了与个体像素相关的细尺度变异性，并确保估计准确代表每个采样站点的立即环境，最小化极端局部异质性的影响同时保留生态相关性。

2.6.2 植被质量与结构

我们使用两个结构度量估计植被质量与结构：平均增强植被指数（EVI）和平均冠层高度。这些指标提供关于植被结构和栖息地质量关键方面的互补信息，并捕捉与黑额柽柳猴相关的栖息地质量的关键水平和垂直维度。EVI被用作栖息地生产力和复杂性的代理。我们使用10米分辨率Sentinel-2卫星图像计算每个采样点周围250米缓冲区内的平均EVI值。数据从2022年3月至2023年11月每月收集。遥感衍生的植被质量代理，如EVI，可捕捉结构和营养栖息地属性，是灵长类出现的有用预测因子。EVI间接反映植被质量并被设计用于热带森林。它在重气溶胶和生物质燃烧条件下保持稳健，并与总初级生产指标（如叶面积指数LAI）、叶绿素含量和冠层密度相关——这些是树栖灵长类包括黑额柽柳猴的合适栖息地的关键属性。较高EVI值通常反映成熟、原始林具有复杂结构，而较低值指示早期演替或受干扰森林。

平均冠层高度，第二个度量，被用作垂直森林结构的直接测量。我们从全球冠层高度图获取了250米缓冲区内的平均冠层高度值，分辨率1米。较高冠层与成熟森林相关，提供丰富资源、复杂垂直 strata和更大微气候稳定性，而较短冠层常反映次生或退化森林。全球冠层高度图数据集提供对全球树冠层高度的全面洞察，提供分析期间（2009–2020）树冠层存在和高度的概览，80%数据从2018至2020年获取的影像获得。

2.7 数据分析

我们使用广义线性模型（GLMs）与二项分布评估景观结构（即森林量和功能连通性）和植被质量与结构、地形和火灾干扰对黑额柽柳猴出现的影响。物种存在和缺失（未检测）分别编码为1和0。我们采用多模型平均方法评估预测变量的单变量和组合效应。

为评估每个预测变量的相对重要性，我们拟合了一个包含所有预测变量及其组合的完整模型。这在R中使用glmulti包实现，该包执行基于Akaike信息准则（AIC）的自动化模型选择。候选模型集包括以下预测变量：森林覆盖（%）、功能连通性、EVI、火灾干扰历史和海拔。该方法使我们能够识别最有影响力的预测变量，同时考虑潜在多重共线性并提高我们关于灵长类出现驱动因素推断的稳健性。

所有连续预测变量在分析前标准化（均值=0，SD=1）以允许跨变量直接比较效应大小。模型性能使用AIC评估。ΔAIC<2的模型被认为同等合理，模型权重（wAIC）用于模型平均和评估预测变量的相对重要性。

使用Pearson相关系数（阈值|r|>0.7）和方差膨胀因子（VIF>3）评估多重共线性。森林覆盖与冠层高度之间发现强相关（r=0.85），导致包括冠层高度的模型从进一步分析中排除。所有剩余预测变量显示可接受的共线性水平（VIF<2，r<0.7）。

使用DHARMa包进行模型诊断，包括残差检查和过度离散、异方差性及偏离假设分布的测试。尽管残差略微偏离正态性（Shapiro–Wilk p<0.05），这对GLMs不是问题，GLMs假设响应变量为二项——而非正态——分布。未检测到异方差性或系统偏差的证据。

为评估模型残差中的空间自相关，我们使用pgirmess、spdep和sp包通过蒙特卡洛模拟计算全局Moran's I。结果（Moran's I=0.18，p=0.058）指示低且不显著的空间自相关，支持采样站点间空间独立性的假设。

3 结果

3.1 黑额柽柳猴出现

黑额柽柳猴在72个采样站点中的50个检测（69.4%），在剩余22个站点未检测（30.6%）。

3.2 出现建模与模型选择

我们使用模型选择框架通过拟合所有预测变量组合在GLMs中评估全面假说集，包括包含所有变量的完整模型。解释黑额柽柳猴出现的最合理模型包括森林覆盖（250米缓冲区内）和海拔。这些变量分别贡献98.4%和92%到我们的模型，两者显示与物种出现正相关。这表明栖息地范围和地形变异是黑额柽柳猴分布的关键驱动因素。

为可视化预测出现的空间模式，我们基于该顶级模型生成了概率表面。该地图突出显示具有较高物种出现概率的区域，特别是那些以高海拔高森林覆盖为特征的区域。

4 讨论

大西洋森林中黑额柽柳猴（Callicebus nigrifrons）的出现最好由森林覆盖和海拔的组合效应解释。如预期，更多森林区域有利于物种存在，强化了栖息地可用性对树栖灵长类的核心作用。该预测与Estrada等人一致，他们发现土地利用变化，尤其是畜牧业，通过森林丧失和连通性破坏负面影响59%的platyrrhine灵长类物种。然而，与海拔的正相关表明历史保护在较高海拔也可能扮演重要角色。

森林覆盖与黑额柽柳猴出现之间的强正相关与Callicebinae和其他灵长类中观察到的更广泛模式一致，支持资源可用性假说。甚至中度森林丧失（10%）也与Callicebinae种群下降相关，森林砍伐对几种柽柳猴物种构成主要威胁，包括Plecturocebus vieirai。然而，最近研究揭示物种特定对栖息地丧失的耐受性。一些柽柳猴如果植被结构保持合适则持续存在于小片段中。例如，Callicebus coimbrai依赖结构连通性进行扩散，其密度更多受下层复杂性而非景观尺度度量影响，而Plecturocebus olallae依赖植物区系多样森林。这些模式，与先前研究一起，表明虽然栖息地数量——尤其是较高海拔的森林覆盖——是我们研究区域黑额柽柳猴出现的关键驱动因素，但其他因素如植被结构（如冠层连通性、树直径）和植物区系组成可能在其他区域或其他Callicebinae物种中仍扮演重要角色。我们区域的保护努力应优先维护和恢复森林覆盖，特别是在可行种群持续存在的较高海拔。虽然栖息地质量在我们的模型中不是关键预测因子，其在其他背景下的作用值得进一步调查。

物种对较高海拔的偏好可能反映生态和历史过程的组合。尽管大西洋森林中中到高海拔区域通常与较老、结构复杂森林和更大被子植物多样性相关，这可支持Callicebus饮食通过多肉水果生产，我们的发现未揭示海拔与植被结构或质量之间的强相关。这表明其他因素——如历史土地利用模式和崎岖地形中较低森林砍伐压力——可能更好解释物种的海拔分布。C. nigrifrons的果食-叶食饮食可能反映生态灵活性，使其能够在各种栖息地条件中存续。集体，这些发现强调亚山地森林的保护重要性——特别是那些在500至1200米海拔之间的——这些可能在面对持续环境变化时充当避难所。

功能连通性在预测黑额柽柳猴出现中扮演最小角色，即使与森林覆盖结合。尽管连通性促进移动和基因流，其影响似乎弱于森林覆盖或海拔。这可能反映柽柳猴的行为灵活性，它们偶尔显示地面行为以获取食物或穿越间隙。这种灵活性可能缓冲异质景观中隔离的效应。然而，这种潜力受矩阵敌意约束，因为农业、牧场和城市土地利用主导该区域并被柽柳猴避免，尽管它们偶尔使用地面。我们的发现与更广泛证据一致，即配置变量（如连通性）通常对灵长类分布的影响弱于组成变量（如森林覆盖）。

植被质量与结构，由EVI和平均冠层高度测量，也在预测黑额柽柳猴出现中扮演次要角色。植被质量与灵长类出现之间的关系复杂，可能由于卫星衍生代理的粗糙分辨率，可能 overlook关键局部属性如食物植物丰富度、结果物候或微生境多样性。虽然一项研究报告植被指数与灵长类生物量之间的相关，细尺度评估强调变量如树大小、植物区系组成和水果可用性是灵长类存在的更好预测因子。栖息地质量度量与物种出现之间缺乏强关联，凸显了单独使用遥感代理捕捉细尺度生态过程的局限性。未来研究结合遥感与基于野外的植被评估可能提供对C. nigrifrons栖息地适宜性的更全面理解。

火灾干扰历史对黑额柽柳猴出现的有限影响可能由研究区域火灾事件稀有性解释。超过88%的调查站点在过去20年250米半径内无记录火灾。尽管火不是大西洋森林自然干扰机制的一部分，增加干旱频率可能提高未来火灾风险。黑额柽柳猴显示生态可塑性，在次生林中茁壮成长并调整饮食在稀缺期间。然而，防止火灾相关退化对森林依赖灵长类的长期保护仍然关键。

总体，我们的发现证明森林覆盖和海拔是大西洋森林中黑额柽柳猴出现的主要决定因素。尽管物种显示对受干扰栖息地的适应性，其长期存续关键取决于森林保护，特别是在中海拔范围（500–1200米），这些区域低于联邦永久保护区的1800米阈值 under巴西森林法典。这些海拔区域，尽管未被联邦保护，应通过补充国家立法的区域保护策略优先。实际措施应优先保护和扩展中到高海拔区域（>500米）的森林覆盖，那里C. nigrifrons出现更高。这些方法与人类改造景观中成功灵长类保护框架一致，并可通过生态系统服务支付项目、社区基于森林管理倡议和市政栖息地保护条例实施。尽管我们的研究评估存在-缺失模式而非详细栖息地使用，结果提供清晰保护规划指导，强调需要保护现有森林覆盖和恢复该脆弱海拔范围内的连通性。未来研究应结合这些景观尺度发现与移动生态学数据以识别最优走廊位置并定义最小可行栖息地阈值，以确保人类改造景观中物种的长期生存。