气候变化对熊蜂蜂王适应性的复杂影响：资源获取与越冬代谢的关键作用

本研究通过长期数据揭示了气候变异对欧洲关键传粉者Bombus terrestris蜂王健康的深层机制。研究发现湿润年份会持续降低蜂王适应性，而温度变化则呈现双向作用。特别揭示了夏末资源获取期和越冬代谢过程对蜂王春季繁殖成功的决定性影响，为制定气候变化 mitigation 策略（如优化晚花期蜜源植物配置）提供了关键科学依据。

　　

摘要

气候变化正成为全球生物多样性的重大威胁。为理解气候如何影响个体适应性，需明确气候变异与个体生活史特征（如生长、生存和繁殖）的关联。本研究以欧洲关键传粉者—— Buff-tailed熊蜂（Bombus terrestris）为模式生物，通过分析2000-2014年间野外采集的发育蜂王与其在恒定实验室条件下测定的适应性特征，揭示了气候变异的复杂效应。研究表明，湿润年份会持续降低蜂王适应性，而温度变化则呈现正负双向作用。这些年度效应背后存在强烈的季节性规律，特别是年轻蜂王在觅食、交配和进入滞育期间经历的气候条件，成为决定其次年春季繁殖成功的关键因素。结果表明，降低蜂王滞育前资源获取或加速冬季资源损失的气候驱动因素对春季蜂王适应性尤为不利。这提示了一种缓解气候变化对熊蜂负面影响的有效策略：确保蜂王进入滞育前（夏末）提供高质量蜜源植物。

1 引言

全球众多昆虫物种正面临衰退危机，这种衰退由多重因素驱动，其中气候变化作为全球性威胁正持续加剧。理解物种如何响应气候变异、阐明其响应机制，对于识别易危物种和制定保护策略至关重要。这一科学难题的核心在于解析气候对个体生活史特征的影响模式，因为个体生长、繁殖和生存会直接影响种群大小和 demographics，进而决定种群动态。反之，物种的生活史策略也影响其对气候变化的脆弱性和灭绝风险。

气候与生活史的关联具有高度复杂性：气候效应可能存在时间（如季节性效应）和空间（如种群间差异）变异，并对特定 demographic 群体产生 contrasting 影响。不同气候变量之间或与其他因素（如食物可用性、种群密度）的交互作用更增加了这种复杂性。这意味着气候变异对个体的影响往往取决于所研究的种群、性状或生命周期阶段。然而，绝大多数物种缺乏能够捕捉这种复杂性的长期高分辨率数据，这种情况在野生蜜蜂研究中尤为明显。

蜜蜂为野生花卉和农作物提供传粉服务，对维持半自然生境完整性、保障粮食安全和公共健康具有重要意义。但许多野生蜂种正在衰退，近四分之一的熊蜂物种被IUCN红色名录列为易危或濒危等级。熊蜂衰退由多重互作因素驱动，包括气候变化。特征性地，熊蜂多适应凉爽或寒冷气候，当温度超过物种 thermal limits 时，其栖息地占用率会显著下降，且它们似乎无法通过迁移分布区来缓解气候变化影响。这导致预测显示在全球变暖情景下熊蜂分布范围将大幅缩减。相反，适度升温可能在部分分布区内对蜜蜂产生积极影响，例如通过改善低温条件下的飞行性能。降水模式改变同样会导致局部熊蜂灭绝。

为深入阐明气候变异影响熊蜂的精确机制，本研究利用野外捕获的Bombus terrestris蜂王数据，探索气候变异（相对于历史条件的温度和降水差异）与四个健康指标的关联：体重、寄生虫感染状态、繁殖能力和生存率。通过混合模型分析年度尺度关系，并结合滑动窗口分析探索季节性效应，研究重点关注蜂王阶段——因其生命周期中大部分时间处于 solitary 状态而对气候变异特别脆弱，同时作为繁殖阶层，蜂王负责产生标志群落成功的后代蜂王和雄蜂。

2 材料与方法

2.1 数据收集

研究数据来自苏黎世联邦理工学院Schmid-Hempel研究组为建立实验室群落而采集的蜂王。蜂王在标准化条件下被捕获并建立群落，最终用于夏季实验。4640只春季蜂王于2000-2014年间从瑞士北部两个地点（Aesch和Neunforn）捕获。采集工作在日间温度持续48小时超过12°C后的24-72小时内启动，携带花粉的蜂王（可能已建立群落）被释放。物种鉴定通过视觉观察完成，后续实验室分析证实误判率仅约1%。

实验室中，蜂王被称重并通过显微镜检查粪便中Crithidia存在/缺失。蜂王在丙烯酸玻璃笼（12.5×7.5×5.5 cm）中饲养，提供充足花粉和糖水，每2-3天监测产卵、工蜂生产（繁殖成功指标）、生存情况和笼条件。

2.2 气象站与气候变量

气象数据来自瑞士联邦气象与气候学办公室（MeteoSchweiz）。Aesch地点数据来自巴塞尔/比宁根气象站（BAS），Neunforn地点降水数据来自最近气象站（Niederneunforn—NIE），温度数据来自附近Aadorf/T?nikon站（TAE）。所有气候变量均相对于MeteoSchweiz计算的历史规范（1991-2020年参考期）进行标准化，包括：

1. 1.

   年度气温（离地2米处年平均温度相对于历史规范的偏差—tre200yv，°C）

2. 2.

   年度降水（年总量相对于历史规范的比例—rre150yv，百分比）

3. 3.

   日气温（日平均温度相对于历史规范的偏差—tre200dv，°C），汇总为周数据用于滑动窗口分析

4. 4.

   月降水（月总量相对于历史规范的偏差—rre150mv，百分比）

气候效应分析在两个时间尺度进行：一是将春季蜂王表型与前历年的平均温湿度关联；二是采用滑动窗口方法将蜂王性状与每周（温度）/每月（降水）气候变异关联，研究时段为每年蜂王采集前12个月（3月1日至次年3月1日）。

2.3 统计分析

使用R 4.0.5进行统计分析，主要软件包包括dplyr、lme4、car、DHARMa、survival、climwin和piecewiseSEM。分析分三步进行：

1. 1.

   通过个体混合模型将各性状与前历年年度气候指标关联

2. 2.

   采用分段结构方程模型（SEM）检验多个 interrelated 变量与年度气候变异的复杂关系

3. 3.

   滑动窗口分析将蜂王采集前12个月（3月1日至次年3月1日）的每周（温度）/每月（降水）数据与蜂王表型关联

混合模型包含研究地点（因子，两个水平）、采集日（连续）和体重（连续）作为协变量，年份（因子）作为随机截距。连续变量通过scale函数标准化以促进模型收敛。Crithidia和繁殖分析使用二项广义线性混合模型，体重分析使用线性混合模型（高斯误差结构），生存分析使用混合 Cox 比例风险模型。

3 结果

3.1 体重

采集日不影响体重，但地点影响显著：Neunforn蜂王比Aesch蜂王重4.1%。温度与降水存在交互作用：当温度相对较低时，降水对体重有积极影响，但随着温度升高，降水效应逐渐转为负面。因此，温暖湿润年份与较低体重相关。分段SEM分析与年度模型结果一致，但该模型对体重的解释率较低（条件R2=0.06）。更精细的时间分辨率显示，5月至11月期间降水增加和11月温暖期会降低体重。

3.2 Crithidia存在/缺失

Neunforn蜂王感染率为7%，Aesch为13%——差异显著。较重蜂王和采集时间较晚的蜂王感染率更高。降水单独或其与温度的交互作用不影响Crithidia流行率，但经历高于平均温暖年份后采集的蜂王感染可能性更高。分段SEM分析表明气候不直接影响Crithidia发病率，而是通过体重介导产生间接影响。

滑动窗口分析显示温度和降水对Crithidia发病率有显著影响：最佳拟合模型表明1月中旬温暖条件降低感染 likelihood，模型平均表明12月下旬至1月中旬温暖期减少感染。降水分析表明，在蜂王 emergence 前一年3月（蜂王母亲 emergence 和建立群落时期）湿润条件降低Crithidia发病率。

3.3 生存

平均17%蜂王在观察期结束前死亡。较重蜂王死亡风险较低，季节后期采集的蜂王和经历湿润年份后的蜂王死亡风险较高。地点和温度单独不影响风险，气候变量间交互作用不影响风险。

滑动窗口分析表明，8月降水增加（相对于历史规范）提高死亡风险，置信集表明5月至10月降水特别不利。温度季节性效应复杂：首次分析提示三个 influential 气候窗口，进一步分析显示：

• •

  10月中旬至次年3月1日期间（蜂王采集年）温暖条件降低死亡风险

• •

  8月下旬至9月初温暖期降低蜂王次年春季繁殖前死亡可能性

• •

  4月至6月中旬高温增加死亡风险

3.4 繁殖

49.5%蜂王产生工蜂，但年间变异显著（35%-82%）。模型拟合通过包含体重二次效应改善：较重蜂王更可能繁殖，但大体型收益存在 diminishing returns。繁殖与地点无关，但季节早期采集的蜂王繁殖率更高。前历年温度（温暖年份增加繁殖可能性）和降水（湿润年份减少繁殖）影响蜂王繁殖，气候变量间交互作用不显著。

分段SEM分析未发现降水对繁殖的直接影响，但降水通过温度交互作用影响体重，进而影响繁殖——即降水对繁殖的影响是通过体重介导的间接效应。滑动窗口分析表明，8月和9月温暖条件特别有影响力，增加后续繁殖；8月和9月明显降水减少后续繁殖。

4 讨论

Bombus terrestris作为重要传粉者，其生存和繁殖受气候影响可能产生远超单一物种健康的连锁效应。本研究显示，经历特别湿润年份后 emergence 的蜂王适应性普遍降低，而温暖年份的 fitness 后果则呈现 mixed 状态。这些年度气候效应主要通过体重介导，且年度尺度的气候-表型关系掩盖了气候效应的季节性变异。

尽管存在这种复杂性，一个清晰的模式浮现：蜂王在夏末（觅食、交配和进入 hibernation 期间）和 hibernation 本身对气候变异最为脆弱。这表明减少夏季资源获取或加剧冬季资源消耗的气候条件是春季蜂王适应性的 vital 决定因素。

湿润年份降低春季蜂王适应性：经历湿润年份后 emergence 的蜂王生存和繁殖可能性降低，温暖-湿润年份减少春季蜂王体重。经历温暖年份后 emergence 的蜂王也更可能携带肠道寄生虫Crithidia。经历温暖年份对生存无影响甚至改善蜂王繁殖。但分段SEM表明气候变异对繁殖和Crithidia感染的影响部分通过气候对体重的 impacts 介导：温暖-湿润年份通过降低体重间接负面影响繁殖，一定程度上抵消了变暖的积极直接效应。

温暖年份导致体重减轻并不意外——许多物种随温度升高体重下降，常归因于变暖减少食物可用性或质量。观察到的某些气候影响可能与资源可用性相关：例如春、夏、秋持续湿润条件降低体重和春季蜂王生存，可能反映降雨限制 foraging 活动和高湿度减少花粉获取。相反，8月和9月温暖干燥条件改善蜂王生存和繁殖——可能通过改善蜜源可用性（某些景观中存在熊蜂花蜜 deficit 时期）或提高 foraging 效率（低温限制 forager 飞行）实现。

越冬的高成本及其气候调节潜力在结果中明显体现：温暖冬季降低春季蜂王体重，可能反映温暖冬季 disturb 蜂王静止状态，从而提高代谢率，加速脂质储备消耗，减少春季 emergence 时可用于繁殖投资的资源。类似模式在早期独居蜂Osmia ribifloris中也观察到。同时，延长滞育持续时间的气候条件也可能不利于蜂王适应性：8月和9月温暖干燥条件改善春季蜂王生存和繁殖，可能通过延迟滞育 onset、缩短其长度和 thus 代谢成本实现。

考虑到温暖冬季的这些负面影响，为何温暖冬季还降低春季蜂王死亡风险和Crithidia发病率？选择性消失可能解决这一 apparent 矛盾：春季 emergence 的蜂王是整个群体的一个小子集，经历特别严冬存活的高质量蜂王可能与更广泛群体不同。Crithidia可能加剧 hibernating 蜂王体重减轻，而体重是越冬生存的重要预测因子，受感染的小型蜂王可能无法耐受这种高代谢成本或存活至出现在这些数据中。

这些结果为了解气候变异如何影响野生蜜蜂提供了 insight，但仍有更多工作待完成。我们分析了野外捕获并在实验室缓冲气候和资源变异的蜂王，这种情况与野外并非完全不同：蜂王产生工蜂后留在巢内，由工蜂供应食物并调节巢温。但随着全球温度进一步上升，巢可能充当 heat traps 放大变暖 impacts。此外，我们研究范围中部的蜜蜂，分析未 capture 极端天气事件（热浪、干旱、洪水）的影响——这些事件频率正在上升，可能同样（或更多）有害。

如果夏季资源获取障碍和冬季资源损失加剧的气候因素确实特别不利，那么气候变化和饲料质量可能 interact 影响熊蜂蜂王适应性。鉴于营养是熊蜂适应性的 central 决定因素，这一结果并不 surprising。这也凸显了气候与土地利用集约化可能产生协同效应，因为土地利用与熊蜂资源获取相关联。这提示了一种缓解策略：虽然气候变化只能通过全球努力解决，但在关键群落发育窗口期提供更多花卉资源可能缓冲蜜蜂免受其有害影响。这可通过优化已部署于农业环境 pollinator 健康计划的种子混合物实现，即包含晚花期花卉。鉴于某些昆虫能快速响应局部生境改善，这提供了通过关键时间点改善熊蜂蜂王营养来缓解气候变化 deleterious 效应的希望。