气候变化下溪流温度升高与非本地褐鳟对黄石割喉鳟生长与存活的协同威胁

本研究通过10年标志重捕数据分析，揭示黄石割喉鳟（YCT）面临的双重威胁：升温的溪流温度直接抑制其生长与存活（跨体型等级），而外来褐鳟（Salmo trutta）的存在进一步加剧YCT的生存危机。研究强调在气候变化背景下，需关注水文气候条件与非本地物种的交互作用，为鲑科鱼类（salmonids）保护提供关键科学依据。

　　

Abstract

全球河流变暖与非本地物种的相互作用正持续影响鲑科鱼类。理解水文气候条件如何协同或独立地与非本地物种相互作用，对未来有效管理鲑科鱼类至关重要。本研究利用长达10年的标志重捕数据集，评估了原生黄石割喉鳟（Yellowstone cutthroat trout, YCT）Oncorhynchus virginalis bouvieri 和非本地褐鳟（brown trout）Salmo trutta 的生长速率和表观存活率如何受到水文气候条件的影响，以及（对YCT而言）褐鳟存在的影响。研究发现在一支流 tributary 中，YCT的生长和两个物种各体型等级的存活均与溪流温度升高呈负相关。褐鳟的生长与日流量变异性（streamflow variability，流量的一个代理指标）的增加呈正相关，但该变量未进入YCT的最佳生长模型。密度依赖效应似乎不存在（生长）或呈微弱正相关（存活）。当与褐鳟同域分布（sympatric）时，YCT在各种环境条件下的存活率均低于其独域分布（allopatric）的种群。广泛而言，研究发现本地和非本地鳟鱼对随气候条件变化而改变的不同水文气候条件做出响应，褐鳟对YCT的生存构成了额外威胁。

Introduction

淡水鱼类因其文化、生态和经济重要性而在全球受到高度重视。然而，许多此类物种及其生态系统也面临来自气候条件、栖息地退化、改变的流态、过度捕捞和入侵物种传播等多重威胁，处境岌岌可危。鉴于存在多种压力因素，研究并发的威胁并建立对生物响应机制的机理性理解，对于未来有效管理具有保护意义的物种至关重要。鲑科鱼类是一类主要局限于冷水的鱼类，加之其生活史与水文情势紧密相连，使得该群体在变化的气候中高度脆弱。溪流温度对生理过程（如代谢率和心脏性能）有强烈影响。因此，溪流温度通过多种机制在个体、种群和河流景观尺度上限制着鲑科鱼类。流态影响产卵时间、补充成功率、能量需求、季节性生长和存活以及整体分布。许多水文气候效应常常因与非本地物种的负面相互作用而加剧，包括对食物和（或）空间的竞争（在可变温度下生长效率曲线的物种特异性差异可能加剧此竞争）、捕食和杂交。因此，即使在溪流变暖可能通过范围扩张和（或）生长速率增加使本地物种受益的地方，变暖也可能促进非本地物种的入侵，从而抵消本地物种获得的部分或全部益处。

黄石割喉鳟（YCT）是落基山割喉鳟的一个亚种，在整个大黄石地区具有重要的生态和文化意义，但其原生种群数量在整个原生范围内均呈下降趋势，被多个州和联邦机构列为关注物种。与其他鲑科鱼类类似，YCT面临的主要威胁是非本地物种、栖息地退化和破碎化以及气候变化。割喉鳟特别容易受到非本地物种（包括非本地褐鳟）的负面影响。

褐鳟原产于欧洲、亚洲和北非，并作为游钓鱼种被广泛引入世界各地，因其对本地物种的有害影响而被列为世界30种最恶劣的入侵者之一。褐鳟可通过多种机制影响本地鱼类，包括捕食、资源竞争以及作为疾病传播的载体。通过广泛的放养和随后的范围扩张，褐鳟现已出现在北美的大部分地区，引发了关于其对本地鲑科鱼类影响的担忧，特别是在多变的气候条件下。

关于气候变异如何改变褐鳟与水文气候条件对北美本土鲑科鱼类的综合影响，仍存在不确定性。在整个北美西部，积雪减少和春季径流提前延长了基流状况，同时伴随的变暖增加了干旱的频率和严重程度。美国西北部的溪流温度已经以平均每十年0.27°C的速度变暖，未来的变暖幅度可能在1至3°C之间，这可能会放大代谢需求。这些环境变化可能正在改变觅食机会（即在低流量下河流大型无脊椎动物减少）和鲑科鱼类的能量需求，表明种间和种内竞争相互作用将会加剧，生长和适应度很可能下降。几项研究调查了季节性天气模式和变化的水文气候条件对鳟鱼生长和存活的影响。然而，仍然缺乏描述水文气候变异如何调节非本地物种（如褐鳟）影响的数据，随着气候迅速变暖，这对于渔业管理和保护工作将变得尤为重要。此外，物种对原位条件变化的响应通常是非线性的，这强调了理解驱动这些响应机制的重要性，尤其是在多重压力（如非本地物种和变暖）下。

为了解决这些不确定性，我们研究了水文气候变异和非本地褐鳟对本地YCT的影响。具体来说，我们的分析集中在生长和存活的季节性测量上，这些通常用于评估个体和种群的健康和状况，并且是终身适应度的相关指标。我们将YCT和褐鳟跨季节和年份的个体标志重捕数据与溪流温度和流量数据相结合，以量化气候驱动因素对适应度指标（即生长、存活）的重要性。我们的预测遵循先前描述割喉鳟-褐鳟相互作用、密度依赖性对鲑科鱼类适应度的控制以及相关鱼类-气候文献的研究。我们对水文气候变异和非本地褐鳟的分析利用了较短时间尺度上的自然变异性，以深入了解可能对理解变化气候条件的影响至关重要的机制。

Materials and methods

Study area

研究在Duck Creek流域（98.1 km²）进行，该流域起源于Crazy Mountains南缘，流入美国蒙大拿州西南部的Yellowstone River。我们的野外采样集中在该流域内的两条支流：Henry Creek和Duck Creek的东支流（East Fork），其中Henry Creek是一级支流，汇入二级支流东支流。该地区气候属于山间西部典型气候，大部分降水在冬季以雪的形式落下，夏季则温暖干燥。在我们的重点溪流中，7月至10月记录的平均溪流温度为10.39°C（2SE = 0.02°C），2013年至2022年的平均流量为0.0618 m³·s^?1（2SE = 0.0004 m³·s^?1）。研究区域海拔范围在1622至1760米之间。历史上，YCT是该流域唯一存在的本地鲑科鱼类。然而，蒙大拿州鱼类、野生动物和公园局（Montana Fish, Wildlife & Parks, FWP）在1932年至1955年间在Yellowstone River广泛放养了褐鳟作为游憩 sport fish。这些努力导致该流域形成了一个繁荣的野生褐鳟种群。1980年代的采样表明褐鳟存在于Duck Creek东支流，但YCT仍然是数量上占优势的物种。然而，到2000年代末，褐鳟取代YCT成为优势物种。这一转变促使FWP于2009年和2010年在Henry Creek的一个天然瀑布屏障上方投放了野生YCT鱼卵，此举在褐鳟分布范围之外创建了一个YCT的独域分布种群。由于两组YCT（独域分布和与褐鳟同域分布）地理上非常接近，它们所经历的环境条件非常相似。该系统位于私人土地上，因此该研究区域的钓鱼和 cattle grazing 活动非常有限。

Field sampling

所有采样均在蒙大拿州立大学研究合规办公室IACUC/AACUC项目（#109）和蒙大拿FWP的年度科学采集许可证下进行。从2013年到2022年，我们在研究区域内进行了标志重捕采样，测量了捕获的YCT和褐鳟的体重和体长，同时测量了温度和流量。我们的野外方法主要遵循Al-Chokhachy and Sepulveda (2019)概述的方法。简而言之，我们采用系统采样设计，在溪流区域划定100米的样本河段，河段间相距约450米，这些区域包括Henry Creek屏障上方的独域分布河段和屏障下方Henry Creek及Duck Creek东支流中的同域分布河段（即既有YCT也有褐鳟）。采样工作的持续时间见补充材料。我们每年对每个河段进行两次标志重捕采样，一次在7月中下旬，YCT产卵和鱼苗孵化之后，另一次在10月上旬至中旬，冬季开始生长预期减缓之时。

我们使用适用于可涉水溪流的标准背包式电鱼程序对每个河段中的个体进行采样。采样完成后，我们将捕获的鱼放入一个浸没式的流通暂养箱中，然后使用Aqui-S 20E（AQUI-S New Zealand）对鱼进行麻醉。一旦个体失去平衡，我们测量其总长（TL）和体重，并检查所有鱼是否有先前标记以识别重捕个体。我们将所有未标记的鱼（≥80且<120 mm）用12毫米被动集成应答器（PIT, Biomark, ID, USA）标签（半双工）进行标记，将≥120 mm的鱼用23毫米PIT标签进行标记，方法是用手术刀在胸鳍前部的腹侧做一个略大于标签直径的切口，然后将标签插入切口。标记完成后，我们将鱼放入流通式恢复箱中，直到它们恢复平衡，然后在捕获点附近释放。

Temperature and streamflow metrics

溪流温度和流量是我们分析中的两个主要非生物协变量，因为这两个属性是鲑科鱼类生长和存活的重要驱动因素，并且预计会对变化的气候条件产生显著响应。研究的每一年，我们从5月到10月，使用HOBO pendants、Pro v2温度记录仪和U20 L水位数据记录仪（Onset Computer Corp）组合，在研究区域的三个地点记录每小时水温和流量（有关记录仪放置的更多细节见补充材料）。

用于评估一季内溪流温度和流量的常用指标（例如平均值、最小值、最大值）因平滑了对鱼类具有生物相关性的日变化和季节变化而受到批评。为了解释这一点，我们首先比较了10种不同的溪流温度指标和6种不同的流量指标，以确定 respective 最能指示夏季YCT生长和存活非生物驱动因素的指标。这些指标主要分为三类：量级（magnitude）、变异性（variability）和持续时间（duration）。在蒙大拿州较暖的气候条件下，我们预计溪流温度的量级会增加，夏季基流通常会下降，这些变化的持续时间会变长，极端事件（如变异性评估所捕获的）的频率会增加。因此，我们比较了各种此类指标，以评估哪些对YCT生长和表观存活率（Φ）的影响最大。有关我们指标选择方法的更多细节，请参见补充材料。

Accounting for differences in density

YCT的独域分布种群相对于同域分布种群而言较年轻（野生YCT鱼卵于2009/2010年放养），并且存在于比同域分布种群可接触到的更小的溪流中。因此，我们可能预期在研究早期密度依赖性较弱，然而，我们发现Henry Creek独域分布河段的生物量密度（电鱼第一次捕获的所有鱼的总重量除以河段面积）在2014年之前与同域分布河段相似，然后在2019年至2022年间超过了所有同域分布河段。无论如何，为了解释可能由此产生的密度差异，并探讨密度对生长速率和存活可能产生的影响，我们在分析中加入了生物量密度的测量。我们还考虑了相关交互作用（即密度与溪流温度/流量）与河段类型（即独域分布或与褐鳟同域分布）的交互，以评估YCT在褐鳟存在的情况下，其生长或表观存活是否因密度效应而加剧，或者有利的温度/流量条件是否可以缓解密度效应。

Growth analyses

我们使用模型选择框架，在正态分布下评估候选线性混合效应模型（lme4包），研究了变化的环境条件和非本地物种对YCT夏季生长速率的影响。我们的模型评估了初始捕获时的TL、初始捕获时的相对条件（Kn）、溪流温度、流量和生物量密度对夏季生长速率的相对影响。我们计算Kn为混合效应体长-体重回归的残差，其中个体（即PIT标签识别号）作为YCT和褐鳟的随机截距分别纳入，其中体长和体重均进行了自然对数转换。我们总结了夏季（7月下旬）和秋季（10月上旬）捕获日期之间的温度和流量指标。我们根据捕获每条鱼的河段，使用最具代表性的溪流记录仪的数据（例如，在Henry Creek任何河段捕获的鱼的流量和温度数据均来自Henry Creek记录仪）。我们计算了每年每个河段夏季和秋季捕获期之间生物量密度估计值的平均值。我们还在候选模型中考虑了包含溪流温度、流量、生物量密度和河段类型（即独域分布或与褐鳟同域分布）指标之间交互作用的模型作为固定效应。在分析之前，我们评估了所有预测变量（即体长、相对身体状况、温度、流量和生物量密度指标 together）的多重共线性，发现没有高度共线性（Pearson’s r ≤ |0.29|, alpha = 0.05; ggcorrplot包），尽管一些变量显著相关（p < 0.05）。为了确定变量之间的显著相关性是否导致多重共线性，我们还计算了 top models 的方差膨胀因子（VIFs）。

为了解释同一个个体的重复测量之间的非独立性以及个体间因标记和捕获效应可能导致的生长差异，我们将个体鱼作为随机截距纳入。我们分别对YCT和褐鳟应用此模型选择框架，以确定哪些环境因素对每个物种的影响最大。我们通过用10月份测量的体长减去7月份测量的体长，再除以这两个采样日期之间的天数来计算生长速率。每年，我们只包括在7月和10月捕获期在同一河段捕获的鱼的生长速率估计值。

我们根据最低的Akaike信息准则（AIC）评估模型。当?AIC ≤ 2时，我们认为模型具有相似的支持度，当?AIC ≤ 4时，认为模型是合理的。我们首先通过比较两个全局模型来测试河段类型是否包含在我们的基础模型中，这两个全局模型由所有环境因素作为加性预测因子组成，区别在于是否包含河段类型。