农业集约化通过蜜蜂功能性状过滤间接重塑蜂-植物互作网络：机制与缓解策略

本研究揭示了农业集约化通过功能性状过滤（如体型大小ITD和巢居习性）间接影响蜂-植物互作网络结构的机制，发现高强度草本覆盖管理会筛选掉大型蜜蜂（ITD较大），而景观复杂性（SNH比例）则通过改变巢居群系组成影响网络稳定性。研究强调局部花卉斑块（高花卉覆盖度）和半自然生境（SNH）可作为关键缓冲策略，为农业景观中传粉网络保护提供了理论依据和实践方向。

　　

引言

农业集约化是全球土地利用变化的主要驱动因素，通过栖息地丧失、景观退化和农药使用加剧传粉昆虫的减少，进而降低花卉和巢居资源的丰富度与多样性。这些变化对传粉者构成生态过滤，可能扰乱群落组成并通过生物同质化损害传粉功能。传粉群落功能性状的身份和多样性在决定这一过滤过程中起关键作用。例如，较小且低移动性的蜜蜂（即较短觅食距离）在破碎化景观中受到更大负面影响，而较大蜜蜂对农药暴露更敏感。此外，某些表型（如长喙）可能赋予在花卉稀缺田地中获取花卉资源的优势。巢居模式（包括巢居位置和类型）也是与栖息地干扰相关的关键功能性状。

功能性状影响植物与传粉者如何相互作用（例如性状匹配），同时在构建互作网络结构中发挥重要作用。对于传粉者，体型大小是一个关键性状，因为较大的个体和物种可以获取更多花卉资源，潜在地增强互作多样性和传粉者与植物的生态位重叠，这与维持网络稳定性和恢复力相关。类似地，传粉昆虫较长的喙与更大的饮食宽度相关，通过访问更高多样性的花卉资源，表明喙长也可以影响互作网络的性质。在群落水平，其物种组成和物种功能性状也塑造互作网络的结构特性。这些效应背后的主要机制可能是相互作用伙伴选择的变化以及蜜蜂之间营养生态位分配的方式。具有高功能多样性的传粉者组合将塑造具有更大花卉资源分配程度的互作网络，从而导致互作网络更高程度的专业化。此外，巢居资源的可用性和多样性影响蜜蜂组合的组成，表明巢居群系组成的变化可能影响互作网络的结构。

材料与方法

研究在西班牙安达卢西亚的24对橄榄农场进行，每对农场包括高强度草本覆盖管理和低强度草本覆盖管理。低强度管理涉及在一年大部分时间维持草本覆盖，仅在4月至5月后通过机械割草或牲畜移除，并使用少量或不使用农药。相反，高强度草本覆盖管理包括通过使用除草剂或反转犁耕几乎永久移除草本覆盖，并使用高水平杀虫剂。在每个橄榄农场内，调查了两个位于橄榄农场栽培区域内的多花斑块，避免边缘和农场内的半自然斑块。选择了大而花多样的斑块以覆盖尽可能多的蜜蜂物种和独特相互作用。

考虑了多个预测因子来表征橄榄农场周围的景观复杂性和农场内斑块的质量。在景观水平，测量了每个橄榄农场质心周围1公里半径缓冲区中半自然栖息地（包括田地边缘、林地、灌丛地、永久草地、树篱和路缘）的比例作为景观复杂性的描述符。在斑块内，通过视觉检查测量了每个10平方米采样区域内的草本丰富度和总花卉覆盖度作为斑块质量的描述符。

调查在3月至6月进行，分为三个采样回合。每个斑块在上午和下午各采样15分钟，总计每个多花斑块90分钟采样时间。记录了植物-蜜蜂相互作用和每种蜜蜂物种的丰度。蜜蜂功能性状选择了可能响应农业集约化并与网络指标相关的性状。使用了 inter-tegular distance（ITD，毫米）和相对喙长（毫米）作为定量性状。ITD是指 tegulae 内边缘之间的直线距离，用作体型大小的代理并与觅食范围相关。相对喙长估计为估计喙长与ITD的比率。此外，选择了巢居群系作为定性性状，每个分类单元根据其巢居地点分类。

为了功能表征每个橄榄农场的蜜蜂群落，使用了三个互补指标：巢居群系组成，通过基于布雷-柯蒂斯相异性的主坐标分析（PCoA）定义；群落加权平均（CWM），代表蜜蜂群落中的平均性状值，按物种丰度加权；RaoQ指数，一个多性状功能多样性指标，测量物种之间的成对功能发散，考虑它们的相对丰度。

为每个橄榄农场构建了一个蜜蜂-植物互作网络，汇集所有斑块和采样回合中观察到的相互作用。为每个网络计算了以下网络指标：蜜蜂丰富度、相互作用多样性（香农指数）、相互作用专业化（H₂′）以及蜜蜂和植物的生态位重叠（霍恩指数）。

使用多级混合贝叶斯模型通过马尔可夫链蒙特卡罗（MCMC）拟合了三组模型，以评估（1）农业集约化对蜜蜂群落功能多样性的直接影响，（2）蜜蜂群落功能多样性如何影响蜜蜂-植物网络拓扑，以及（3）农业集约化对网络拓扑的直接影响。通过检测这三组模型中的显著效应，推断农业集约化对网络特性的间接影响，这些影响通过其对蜜蜂组合功能性状的影响介导。

结果

记录了4,869只蜜蜂个体，属于5科、36属和166种/形态种。在丰度方面，短喙蜜蜂（即Andrenidae、Colletidae和Halictidae）比长喙蜜蜂（即Apidae和Megachilidae）更具代表性（66.18%对33.82%）。关于巢居群系，最丰富的群体是地面挖掘者和地上洞穴租户（分别为80.63%和15.52%），少数群体是死茎租户、窃寄生者以及地下洞穴和蜗牛壳租户（分别为1.77%、0.98%、0.74%和0.33%）。它们与108种开花草本植物进行了总共599次独特相互作用。

检测到农场尺度草本覆盖管理与斑块尺度花卉覆盖度对CWM-ITD的交互效应。CWM-ITD在低强度管理的橄榄农场中较高。然而，当存在高质量花卉斑块时，这种效应被缓解，即在花卉覆盖度高的斑块中，高强度管理的性状过滤效应被取消。拟合RaoQ指数的模型显示蜜蜂组合的功能多样性与斑块尺度花卉覆盖度呈正相关。景观尺度半自然栖息地的比例和低强度草本覆盖管理负面影响了地面挖掘蜜蜂的发生，这些蜜蜂与PCoA-1正相关。半自然栖息地的比例对PCoA-2有正面影响，这与死茎和地上及地下洞穴中巢居蜜蜂比例较高相关。

发现死茎和地上及地下洞穴中巢居蜜蜂的比例（即PCoA-2）与互作网络中的蜜蜂丰富度（即访问花卉的蜜蜂物种节点数量）呈正相关。CWM-ITD显示与网络中蜜蜂的生态位重叠呈正相关。随着死茎和地上及地下洞穴中巢居蜜蜂比例（PCoA-2）的增加，蜜蜂生态位重叠也增加。相反，随着蜜蜂组合RaoQ指数的增加，植物生态位重叠减少。相互作用多样性和专业化（H₂′）不受任何评估的功能指标影响。

蜜蜂物种丰富度显示与斑块中花卉覆盖度的增加呈正相关。蜜蜂生态位重叠受到大尺度半自然栖息地比例的正面影响。相互作用多样性和H₂′的最佳拟合模型等同于零模型，而植物生态位重叠的最佳模型是零模型，因此不能将农业集约化变量对这些网络指标的任何影响归因于此。

发现了四条从橄榄园中农业集约化到互作网络特性的间接影响路径。首先，农场尺度草本覆盖管理强度通过降低组合的CWM-ITD间接降低了蜜蜂的生态位重叠。其次，发现了斑块尺度花卉覆盖度通过蜜蜂组合功能多样性（即RaoQ指数的增加）对植物生态位重叠的负面间接影响。最后，半自然栖息地比例的增加通过改变蜜蜂组合的巢居群系组成，间接正面影响了互作网络中的蜜蜂丰富度（第三条间接路径）和蜜蜂生态位重叠（第四条间接路径），特别是向需要除裸土外额外资源用于巢居的蜜蜂群系更高代表性。

讨论

结果提供了一些首批经验证据，表明农业集约化如何通过功能过滤过程间接影响蜜蜂-植物互作网络的特性。此外，结果揭示，高强度管理农场中蜜蜂群落的部分功能过滤，特别是与觅食性状相关的过滤，可以通过维持具有丰富多样花卉资源的高质量花卉斑块来缓解。此外，保护较高比例的半自然栖息地也有助于防止景观简化引起的巢居群系组成功能异质性的预期减少。尽管农业集约化对网络特性有直接影响，但它们不如由蜜蜂群落功能特性变化介导的影响普遍，如间接路径数量与直接路径相比所示。

高强度草本覆盖管理通过减少具有较大ITD的蜜蜂比例间接降低了蜜蜂的生态位重叠，表明较大蜜蜂倾向于避免高强度管理的橄榄园。斑块中花卉资源可用性较高的缓冲效应，增加蜜蜂组合的ITD，可以通过它们对传粉昆虫的强大吸引力来解释。蜜蜂生态位重叠的增加应该导致这些互作网络中泛化和功能冗余的增加，这与当功能冗余发生时针对干扰的恢复力增加相关。因此，这些发现具有重要 implications，因为它们提供了关于低强度管理促进的条件如何支持更稳定和更有恢复力的蜜蜂群落的信息。

斑块水平的花卉覆盖度通过增加蜜蜂功能多样性（即RaoQ指数）降低了植物生态位重叠，这可能主要由当地丰富花卉资源的强大吸引力驱动。这表明随着斑块吸引力的增加，蜜蜂组合变得功能上更加异质。此外，它表明每种蜜蜂物种极大地促进了组合内的功能多样性。花卉覆盖度与蜜蜂功能多样性之间的正相关关系最终导致植物组合生态位重叠程度的降低。从草本植物组合的角度来看，降低它们的生态位重叠可能是有益的，因为它增加了植物生态位互补性，这可能潜在地增强其开花草本物种的传粉服务。

具有较高半自然栖息地比例的景观区域与橄榄田花卉斑块中互作网络的蜜蜂丰富度和蜜蜂生态位重叠增加相关，主要是通过改变蜜蜂巢居群系组成。蜜蜂丰富度和生态位重叠的增加表明更稳定和更有恢复力的互作网络。周围橄榄农场的半自然区域对访问橄榄田花卉斑块的蜜蜂巢居群系组成的影响符合预期，因为较高比例的半自然残余提供更广泛的特定巢居资源和巢居地点，对某些蜜蜂群系至关重要。因此，更复杂的农业景观中资源可用性和巢居地点的可变性增加为蜜蜂创造了新的生态位（广义上），支持蜜蜂群落内的物种丰富度及其营养生态位重叠。更具体地说，结果告知，复杂景观中农场巢居群系更高多样性可能由于地面挖掘者过度主导（对PCoA-1贡献主要群体）的减少而发生。因此，进一步发现了地面挖掘者与半自然栖息地覆盖之间的负相关（尽管微弱），而其与草本覆盖管理强度的关系是正相关的。因此，它表明更集约化的农业景观和橄榄农场可能有利于地面挖掘者的过度主导和访问橄榄田花卉斑块的蜜蜂组合的同质化。

农业集约化也直接影响蜜蜂-植物互作网络。与其他研究一致，观察到斑块尺度更大的花卉丰度丰富了蜜蜂组合。此外，蜜蜂生态位重叠随着景观尺度半自然栖息地比例的增加而增加。这可能由半自然栖息地比例增加时蜜蜂在斑块中的稀释效应介导，这导致蜜蜂物种营养生态位的扩展，从而增加它们的生态位重叠。与专注于特定蜜蜂群系或传粉者完整群落的研究不同，没有发现草本覆盖管理对相互作用多样性或H₂′的直接影响，推测是由于蜜蜂表现出的灵活和泛化觅食行为。

结论

结果揭示，地面草本覆盖管理强度（持续移除地面覆盖导致裸土与留下地面覆盖）和橄榄农场周围景观简化（通过半自然栖息地覆盖估计）负面影响了花卉斑块中蜜蜂-植物互作网络的特性。这主要间接发生，由与觅食和巢居行为相关的蜜蜂组合功能性状过滤介导。促进密集花卉斑块和景观尺度更高比例的半自然栖息地有助于塑造具有更大蜜蜂丰富度和蜜蜂生态位重叠的蜜蜂-植物互作网络，同时降低植物的生态位重叠。这支持健康和有恢复力的植物群落，有利于蜜蜂，潜在地确保橄榄农场草本覆盖植物物种的传粉服务。特别值得注意的是，在橄榄园中维持一些高质量密集花卉斑块对于缓冲农业实践集约化对较大体型和较长喙长蜜蜂的负面影响的关键作用。同时，在更大景观尺度促进半自然栖息地减轻了蜜蜂巢居群系组成的同质化。