地下型水鼾选择性占据并过度消耗高质生境阻碍再定殖：基于山地草甸蒲公英-水鼾相互作用的无人机监测证据

本研究通过无人机遥感技术揭示地下型水鼾（Arvicola amphibius）在扩散定居过程中优先选择蒲公英（Taraxacum officinale）高密度生境，但过度采食导致资源快速耗竭（IDD模型），形成"定殖-资源衰减-生境废弃"的负反馈循环，为理解植物-草食动物互作及其对种群波动（如5-6年周期）的驱动机制提供了新视角。

　　

引言

物种的生态需求由生物和非生物条件共同决定。为满足这些需求，动物会选择最能满足其需求的生境进行利用。生境质量定义为满足这些需求的程度，显著影响个体的生存和繁殖成功，进而影响个体适合度。因此，生境质量选择策略预期是由进化过程塑造的。此外，由于生境异质性，个体的空间分布预期是非随机的。这突显了生境选择与种群水平个体空间分布之间的直接联系。

生境选择是一个复杂的过程，涉及多个因素，可以通过理论框架来理解。理想自由分布（Ideal Free Distribution, IFD）理论假设个体评估所有可用生境斑块的食物质量，并优先占据质量更高的斑块。然而，当食物是限制性资源时，高同种密度可能会对生境的营养质量产生负面影响，从而导致密度根据生境质量达到平衡。相比之下，领地性物种遵循理想专制分布（Ideal Despotic Distribution, IDD），其中优势个体垄断高质量资源，迫使某些个体选择食物质量较低的生境，即使更高质量的斑块仍未饱和。捕食的直接和间接影响也可能限制对某些生境的访问，并影响扩散能力，特别是在猎物物种中。

啮齿动物面临几个重要的限制因素，这些因素塑造了它们的生境选择。作为许多捕食者的猎物，它们的生境必须提供有效躲避捕食者的机会。此外，由于消化系统的能量效率低（以及体型小），它们需要具有高营养质量的生境。然而，在某些情况下，田鼠也能够殖民贫瘠的环境。它们随后能够改变其生活史特征。这种需求在冬季尤为关键，因为较低的温度和植物中较高的纤维含量增加了能量需求。它们还需要减少或停止繁殖，并可能改变其代谢或形态特征。此外，它们有限的扩散能力，加上随着距离增加而增加的捕食风险，以及相对较短的寿命，对生境选择施加了进一步的限制。因此，啮齿动物在选择生境时必须平衡这些权衡。正确评估生境质量并选择最合适生境的能力很可能受到自然选择的青睐。

本研究聚焦于水鼾（Arvicola amphibius）在选择领地时是否评估生境食物质量。该物种广泛分布于各种生态型中，在永久性中海拔草地（海拔750米以上）中给农民带来挑战，其种群爆发（以5至6年为周期发生）可导致密度超过每公顷500-600只成年个体，在研究区域有时甚至超过每公顷1500只。这些爆发导致植被的显著变化，因为它们的挖掘活动将土壤带到地表，对草地产量和饲料保存产生负面影响。理解生境选择的机制对于预测物种分布和种群动态至关重要。

水鼾由于其生物学和生态行为，是研究基于食物质量的生境选择的理想对象。在群落尺度上具有高度领地性，它们在整个生命周期中维持小而稳定的领地，这些群落在空间和时间上都是可识别的。它们强大的反捕食者适应能力（严格地下生活）使我们能够专注于与食物相关的生境偏好，而无需考虑反捕食者生境结构。在中海拔地区，它们的冬季生存严重依赖于储存食物的能力。蒲公英（Taraxacum officinale）被确定为基于多种方法研究（包括行为测试）的关键食物资源。蒲公英的密度在仅几平方米的尺度上变化，表明在潜在领地内食物质量存在小尺度变异。鉴于水鼾只有一次扩散事件，定居选择至关重要。

我们的研究侧重于生境的“功能”而非“结构”方面，旨在解决以下问题：

Q1：新领地的殖民是否取决于其食物质量？

Q2：旧领地的再利用是否取决于其食物质量？

Q3：领地殖民后是否能观察到资源的减少？

材料与方法

研究模型与监测尺度

研究聚焦于水鼾（Arvicola amphibius）的地下型，该物种常见于大陆性气候下的草地。在永久性开阔草地中，水鼾表现出种群周期。在增长阶段，种群密度可在2年内从每公顷几只个体增加到超过一百只。然而，很明显，在高峰期，田鼠并非随机分布，在相似生境的相邻田地块中观察到密度的显著变化。

水鼾过着地下生活，其洞穴系统较短（<120米）并以巢穴为中心。洞穴领地相对稳定，覆盖约50平方米，由1-3只成年个体占据。田鼠通过在地下挖掘在洞穴内觅食，并以土丘的形式将土壤释放到地表。这些地表土丘的密度（称为地表指数）与种群密度高度相关，这使得地表指数成为田鼠密度的可靠指标。

水鼾在地表行进的最长距离是在其出生扩散以建立自己的洞穴期间。这发生在水鼾6至8周大时，之后它们停止在地表移动。野外观察表明，田鼠能够占据空洞穴，特别是在其生长阶段占据鼹鼠的洞穴。

研究区域与周期阶段

本研究聚焦于法国两个自1970年代以来反复发生田鼠爆发的地区：中央高原和汝拉山脉。在这两个地区，畜牧业农业专业化导致了有利于田鼠爆发的简化景观镶嵌体。两地的气候均为大陆性气候。在中央高原（CM），研究地点位于普伊山西部高原，海拔介于850至1200米之间。当地，农业用地占土地用途的64%，其中2021年永久性草地占95%。根据田鼠的公共监测数据（arvicola obs），我们能够在周期早期增长阶段选择一个子区域进行研究。这将增加高质量领地可用于基于食物的生境选择的可能性。根据IDD模型，我们进一步预期种群密度的增加（例如，在高峰期）会降低田鼠对高质量生境的选择性。

在汝拉山脉，研究地点位于海拔400至900米之间。当地农业用地占土地用途的56%，2021年永久性草地占80%。奶牛养殖是两地的主要农业活动，拥有著名的奶酪产区。

采样设计

在研究区域，2020年和2021年在MC监测了35个样地，2021年在汝拉监测了19个样地。监测使用80米×60米（4800平方米）的样方进行，每个田地块一个样方。样方放置的位置距离最近的树篱超过50米，距离最近的田地块超过20米，以避免边缘效应。相邻样方之间的最小距离为100米。样方在该区域内的确切位置是随机选择的。显示有鼹鼠或野猪活动证据的样地被排除，以避免干扰地表田鼠指数的检测。所有田地块每年都进行刈割（春季）和放牧（秋季）。2021年5月，CM样方的植物种类组成以禾本科植物为主（主要是早熟禾、黑麦草、鸭茅、黄花茅、绒毛草），也有高比例的豆科植物（17%，主要是白三叶）和药用蒲公英（13%）。对每个候选田地块进行了快速的蒲公英记录（覆盖指数从0%到5%，5%到10%，10%到25%，大于25%）。然后，选择样地以代表广泛的蒲公英密度范围。

使用无人机监测田鼠和蒲公英

样方每年通过无人机监测3次，从航空照片绘制水鼾和蒲公英的位置。在3月，目标是绘制在样地上越冬的田鼠分布图。在5月，目标是绘制蒲公英分布图，重点关注由气候条件同步的开花盛期。蒲公英花的密度与根的生物量相关。在10月，目标是绘制繁殖季节结束时被田鼠新殖民的区域。对于每次田鼠拍摄（即3月和10月），这些季节的低植被高度使得土丘可以从无人机清晰观察到。使用Pix4D Capture编程飞行任务，每个样地拍摄约50张图像。这些图像使用Pix4D Field组装成一张地理参考图片。所有任务均在10天内完成。

无人机的飞行高度设置为实现1平方厘米的像素分辨率。该分辨率使我们能够正确检测蒲公英花（约每朵头状花序7平方厘米），同时过滤掉也是黄色的毛茛花（约每朵花2平方厘米）。这也允许良好地检测土丘。我们使用了具有三个波段R：红、G：绿、B：蓝（称为RGB传感器）的传感器。

遥感

为了检测蒲公英密度，我们将5月图像中的每个像素分类为黄色或非黄色。黄色像素被识别为R波段>0.9、G波段>0.9且B波段<0.1的像素。为了估计田鼠密度，我们将每个像素分类为棕色或非棕色。由于土壤颜色随湿度变化很大，对应于棕色土壤的RGB窗口是针对每张图像确定的。

大尺度指数—数据集1

数据集1将信息汇总到2米×2米的瓦片中，每个样方总共1200个瓦片。瓦片尺寸选择得远小于田鼠洞穴（例如，洞穴系统覆盖面积在20至60平方米之间）。我们记录了每个瓦片中土丘和蒲公英的覆盖度。田鼠土丘的大小各不相同（从几平方厘米到半平方米），取决于洞穴系统的位置。较小的通常半径为5厘米。如果土丘覆盖超过2.5%的表面（相当于10个半径为5厘米的土丘），则认为一个瓦片被田鼠殖民。花的数量仅根据黄色像素的比例估算。由于像素大小与花的比较，毛茛（也是黄色但小得多）没有出现在无人机拍摄的照片中。蒲公英和毛茛花的大小非常一致，没有大小重叠。蒲公英密度通过计算花的数量来评估，根据黄色像素的面积估算，假设每个头状花序的平均表面积为7平方厘米（直径3厘米）。

我们将每个瓦片中的蒲公英花密度与样方中的平均蒲公英密度进行比较，以计算蒲公英异常指数。为了标准化蒲公英异常的分布，应用了四次方根变换。随后，变换后的值以0而不是1为中心，以便于识别负异常和正异常。

精细尺度分析—数据集2

数据集2由46个20米×20米的子样方组成，这些子样方以一个群落为中心。群落是手动识别的，定义为由15-30个土丘组成的组，表现出独特的空间结构和形状（易于与鼹鼠制造的区分开）。每个群落被选择为与相邻群落隔离，并随机分布在样方中。选择400平方米的面积是为了显著大于田鼠领地。这些子样方中，16个来自2021年在CM拍摄的图像，15个来自2022年在CM拍摄的图像，15个来自2022年在汝拉山脉拍摄的图像。使用GIS算法，我们在这些子样方内绘制了每个土丘和每个蒲公英花。

统计分析

所有分析均在R环境（版本4.2.2）中进行。使用前向逐步选择程序来选择具有最低Akaike信息准则（AIC）的模型。除点模式分析外，所有模型都将样方标识符作为定性解释变量包括在内。线性模型的拟合优度通过残差的图形分析、解释方差的计算以及方差膨胀因子的共线性指标来估计。gam模型通过MGCV包的gam.check函数和残差分析进行测试。

回答Q1的数据集、变量和模型（新领地的殖民是否取决于其食物质量？）

为了评估蒲公英密度对新群落选址的影响，我们通过比较3月和10月（2021年和2022年在CM，仅在2022年在汝拉）拍摄的图像分析了新田鼠群落的位置。如果在10月存在土丘而3月不存在，则认为一个群落是新的。我们使用了一个数据子集，该子集仅包括3月未被殖民的瓦片（n=64,537）。我们定义了一个二元响应变量，其中0表示未被殖民的瓦片，1表示在10月图片中被殖民的瓦片。蒲公英异常、瓦片中的蒲公英密度和样方中的蒲公英密度被用作逻辑回归中的解释变量，以解释瓦片殖民概率。

回答Q2的数据集、变量和模型（旧领地的再利用是否取决于其食物质量？）

我们通过比较2021年10月和2022年10月（仅在中央高原）拍摄的图像调查了旧群落的再利用。由于农业实践，土丘每年至少被平整三次（割草和耙地）。如果在10月（田鼠存活几个月）都有土丘，则认为一个群落被再利用；如果在次年10月不再有土丘，则认为被废弃。我们使用了数据集1的一个子集，该子集仅包括在2021年10月和2022年3月被殖民的瓦片（n=7851）。我们为群落再利用定义了一个二元响应变量，其中0表示被废弃的瓦片，1表示在2022年10月仍然被殖民的瓦片。在逻辑回归模型中测试的解释变量包括2022年5月瓦片中的本地蒲公英密度、2022年5月样方内的平均蒲公英密度以及蒲公英瓦片异常。

回答Q3的数据集、变量和模型（领地殖民后是否能观察到资源的减少？）

大尺度模式

为了评估田鼠密度对每个瓦片中蒲公英密度变化的影响，我们使用了对数变换的蒲公英种群增长率（DPGR = ln[第2年平均花数/第1年平均花数]） between May 2021 and May 2022 (仅在CM) 作为响应变量。DPGR考虑了每株植物的平均头状花序数量，以解释2021年和2022年间开花阶段的差异。我们使用了数据集1的一个子集，该子集仅包括2021年5月未被殖民的瓦片（n=27,852）。在线性回归中测试的解释变量是2022年3月土丘表面的百分比（越冬田鼠群落的地表指数覆盖度）。

精细尺度模式

该统计分析旨在评估蒲公英耗竭作为距离土丘距离的函数。我们在数据集2（20×20米）上使用了点模式分析。

使用从5厘米到5米的对数范围分布的20个连续缓冲区计算土丘和蒲公英之间的距离。计算每个缓冲区内蒲公英头状花序的数量。为了估算蒲公英耗竭，我们计算了每个缓冲区中的头状花序数量与子样方中平均头状花序数量的比率。

我们使用广义加性模型（GAM，正态分布）来预测蒲公英密度（DD）随距离土丘距离（DM）的变化。由于预期的距离非线性效应，GAM优于线性模型。将群落添加为随机效应，以解释缓冲区之间的依赖性。

研究中使用的所有假设和模型总结在图中。

结果

数据集概述

在2021年和2022年的3月，对地表土丘进行了92次测量。在这个月，样方内土丘的表面积在0.09%到40.04%之间。中位数为2.01%，这代表了大约615个直径为10厘米的田鼠土丘。在监测的35个样方中，有23个在2021年3月至2022年3月期间土壤覆盖度增加，表明田鼠密度增加。每个样方的平均蒲公英覆盖度范围从0到58朵蒲公英花每平方米。总体而言，2021年蒲公英的丰度高于2022年，这两年间蒲公英增长率的中位数为0.321。

Q1：新领地的殖民是否取决于其食物质量？

数据集中有64,537个瓦片在3月未被殖民。到10月，这些瓦片中有11,734个（18.2%）被殖民，而剩余的52,803个仍然未被殖民。最优模型确定蒲公英密度、蒲公英异常及其交互作用是影响田鼠选址的显著因素（AIC比较，表1A）。

一个瓦片的殖民概率显著依赖于样方中蒲公英的平均密度（系数=0.0115±0.0008，p<2e-16）和本地蒲公英异常（系数=1.803±0.065，p<2e-16）。然而，蒲公英异常与蒲公英平均密度之间的交互作用显著为负（系数=?0.0195±0.0026，p=2.57e-14）。这种交互作用意味着蒲公英异常与殖民之间的关系取决于田地块中蒲公英的平均数量。当田地块中有大量蒲公英时，局部添加或移除它们不会显著影响殖民率。相反，当蒲公英密度较低或中等时，异常很重要（图4a）。在每平方米蒲公英花头数少于4个的样方中（对应于瓦片蒲公英密度的10%分位数），殖民概率从没有蒲公英的瓦片的0.01增加到异常值为0.5（即样方平均值的5倍）的瓦片的0.13。然而，在蒲公英密度高的样方中（每平方米64.2个花头，对应于瓦片蒲公英密度的90%分位数），当异常在?0.5和0.5之间变化时，殖民概率仅从0.08变化到0.14。

Q2：旧领地的再利用是否取决于其食物质量？

在我们的研究中，2021年10月和2022年3月有7851个瓦片被殖民，但只有2785个瓦片在2022年10月仍然被殖民（即35%的洞穴被再利用）。具有最低AIC的模型包括瓦片内的蒲公英密度及其与平均蒲公英密度的交互作用，当（固定的）样方效应被考虑时（表1B）。

根据该模型，田鼠群落再利用的概率显著依赖于瓦片内的蒲公英密度（系数=?0.0263±0.0088，p=0.002621）。然而，瓦片蒲公英密度与平均蒲公英密度之间的交互作用高度显著（p=1.12e-06），表明本地蒲公英密度的影响强烈依赖于样方水平的平均蒲公英密度（图4b）。该效应仅在蒲公英密度高的样方中（对应于样方蒲公英密度的90%分位数）为正，当密度约为每平方米28个花头时为零。

Q3：领地殖民后是否能观察到资源的减少？

大尺度模式

解释DPGR的最佳模型选择了3月田鼠密度的对数变换的显著负效应（表1C）。在田鼠土丘密度较高的区域观察到蒲公英密度显著下降（系数=?0.3074±0.0124，p=2 10^?16）（图5a）。GAM模型的拟合优度检验表明拟合充分（K检验的P=0.29）。

精细尺度模式

将蒲公英密度作为距离土丘距离的函数进行分析。到土丘距离的对数变换被选为最佳模型中的强固定效应（p=2×10^?16），该模型将群落标识符作为随机效应包括在内（表1D）。结果表明，蒲公英密度在土丘附近较低，并随着距离的增加而增加（示例见附录S5）。这种效应在土丘周围可达4米（图5b）。

讨论

方法论：使用无人机研究植物-田鼠相互作用

许多科学家已经开发出使用无人机摄影检测动物密度的方法，前提是动物从空中看不是隐蔽的。无人机已被用于检测湿地鸟类，如火烈鸟、海鸥或鹅。关于啮齿动物，研究表明各种穴居物种，如土拨鼠、草原犬鼠和地松鼠，也可以使用无人机追踪。因此，从土丘检测水鼾密度并不是一个重大的新颖之处，尽管它对于量化种群或评估损害很有用。许多研究也专注于检测特定植物物种，如濒危的矮罂粟、栽培水稻或观赏植物。无人机的巨大优势是能够随时间调查大面积区域，从而进行详细的时间分析。因此，我们的研究具有创新性，因为它展示了检测两个不同物种并通过时间上这两个物种的空间结构推断它们关系的可能性。

我们方法的一个关键点是田鼠定居地点不可预测，这使得监测大面积区域变得至关重要。将研究置于种群动态的有利背景（即增长阶段）也大大提高了观察殖民的概率。

无人机摄影需要特定的环境条件，这些条件可能难以满足。必须无风无雨，光照至少需要校准。在我们的案例中，无风无雨的平静天气条件在山地气候中尤其稀少。用无人机拍摄蒲公英增加了进一步的复杂性，因为它们短暂且同步的开花期（5-10天）受气象因素影响（蒲公英花的开放依赖于温度，需要至少13°C）和海拔高度。这些限制限制了我们监测的区域。此外，无人机图像的后期处理和解释耗时，需要大量的数据存储容量。在我们的案例中，由于我们检测的对象（在均匀绿色海洋中的棕色斑点和黄色圆点）相对简单，我们使用了简单的检测算法。然而，对于更复杂的对象，可以开发更技术性的方法，如深度学习。

我们还认为，这种技术可以为啮齿动物的生境选择提供有用信息。一些候选物种，如普通田鼠，生活在植被较短的区域，其隧道口可以被发现，似乎比其他物种更现实，例如田鼠、树松鼠或旅鼠，它们更隐蔽，生活在更复杂的环境中，从航空照片上看也是如此。

基于食物可用性的生境选择

在这项研究中，我们感兴趣的是水鼾如何感知和选择一种生境类型（草地）的质量。为了实现这一点，我们专注于对比度非常低的环境，并避免了不同的生境类型，如树篱、森林和湿地。我们专注于该物种偏好的生境，在那里我们观察到了最高的密度。我们还避免了监测区域之间草高的变化，因为已知该因素会调节田鼠的捕食风险。这种方法使我们能够建立一个准实验框架，其中食物可用性是我们研究中唯一的变量。然而，我们的方法学非常适用于发生水鼾爆发的区域，通常是几乎没有树木的大片开阔草地。

众所周知，啮齿动物具有生境偏好或在选定的斑块中觅食。高质量的食物已被证明在个体尺度上为田鼠带来显著益处，并允许高种群密度或防止冬季种群崩溃。此外，许多研究表明，田鼠在某些情况下能够过度放牧。尽管一些研究关注出发生境对扩散的影响，但很少有研究检查到达生境，可能是由于方法学问题。然而，实验证据表明，与我们的发现一致，田鼠优先定居在食物质量更高的生境中， among other selection criteria。

我们研究的独创性在于证明了食物质量是自然环境中水鼾生境选择的强大驱动因素，可能将捕食降级为次要角色，至少在增长阶段是如此。水鼾具有高度的反捕食行为（参见模型物种段落），表明捕食一直是一个重要的选择力量。然而，在增长阶段，高质量生境很常见，可能很容易找到。扩散距离也可能很短，即使是为了定位高质量生境，从而消除了食物质量和捕食风险之间的权衡。最后，殖民后生境质量的退化可能对个体替代产生重大影响，从而影响种群动态。

对种群动态和周期理论的潜在影响

在这项研究中，我们主要关注田鼠群落的尺度。通过多次监测大面积区域超过2年时间，我们能够回顾性地描述殖民前田鼠领地的特征。我们认为蒲公英由于其冬季储存行为是水鼾生境营养质量的重要组成部分。在领地尺度上，我们观察到蒲公英密度是一个吸引力因素。我们还测量到，一旦一个领地被占据，蒲公英密度就会下降，使得该领地被重新殖民的可能性降低。生境的质量及其吸引力只有在蒲公英种群充分再生时才能恢复，这预计需要相当长的时间。

在样地水平上，我们观察到如果蒲公英密度高，田鼠增长率更高。因此，我们预期蒲公英密度会存在延迟的负反馈，使样地吸引力降低。如果蒲公英密度在低田鼠密度阶段同步达到高水平，这个过程理论上可以转移到景观尺度。

年轻田鼠扩散率的变化必然影响种群结构和遗传学。研究表明，在衰退期间，田鼠继续繁殖，但年轻个体数量存在赤字。观察到扩散距离在增长阶段开始时相对较短，强调就近殖民，并在高峰期增加。最后，观察到爆发始于中心区，然后以行波现象移动。整个景观中这些大规模密度移动只能通过广泛的扩散来解释。在可比条件下对同一物种模型获得的这三个结果，在不同尺度上，都与由年轻田鼠扩散介导的强大的相互依赖的植物-食草动物关系一致。

四种主要的啮齿动物-植物相互作用可能负责周期性波动：（1）植物内在的周期性质量/数量，（2）通过过度放牧减少可用资源量，（3）植物对放牧的防御反应导致偏好植物质量下降，（4）通过转向较低质量元素的饮食变化导致质量下降。我们的结果可能与第二种假设以及第四种假设一致。这取决于生境选择如何随密度变化，我们在本研究中没有测量这一点。然而，为了确定蒲公英是否是水鼾周期的基本参数，我们需要测量整个周期中田鼠和蒲公英密度是否协同变化。总之，我们的研究表明，田鼠根据其食物质量选择生境。它还表明，一旦田鼠殖民一个区域，那里的食物质量就会下降，使其不适合新的田鼠定居。这种反馈循环存在是因为地下型水鼾严重依赖特定资源。即使它可能看起来显而易见，它也突显了在研究植物假说时彻底了解研究区域田鼠饮食的重要性。