量化ENSO介导的大豆锈病影响：巴西产量损失动态与管理启示

本综述深入探讨了厄尔尼诺-南方振荡（ENSO）不同相位如何调控大豆锈病（SBR）的严重程度及产量损失，基于2005–2020年间巴西73个地点417个田间试验的荟萃分析。研究发现，在厄尔尼诺（El Ni?o）暖相位下，病害损害系数（即每单位病害严重度造成的产量损失百分比）显著升高，同严重度下产量损失更大；而管理措施在暖相位时保护效果最佳，冷相位（La Ni?a）效果最差。研究强调了将ENSO预报整合入病害前季展望，以优化杀菌剂使用及资源分配，提升不同气候条件下的生产效益。

　　

1 引言

大豆锈病（Soybean Rust, SBR）是由真菌病原体Phakopsora pachyrhizi引起的病害，对巴西大豆（Glycine max）生产构成严重经济威胁。若不及时干预，SBR可导致显著产量损失，危及农场利润和国家粮食供应链。其管理主要依赖杀菌剂应用，需精准把握施药时机，这不仅增加生产成本，也引发环境担忧。

鉴于病害发展与环境因子密切相关，多个基于田间气象预测因子（如降雨、温度和相对湿度）的病害模型被开发出来，用于评估病害发生的适宜性或构建预警系统。尤其值得注意的是，先前研究已表明SBR季末严重度与厄尔尼诺-南方振荡（ENSO）相位之间存在关联，提示ENSO可作为季前风险信息，辅助更明智的管理决策。

厄尔尼诺是一种周期性气候现象，其特征是赤道太平洋海表温度升高。它的发生扰乱全球天气模式，常深刻影响区域气候。在巴西，厄尔尼诺通常与南部地区降雨增加相关，常导致洪水、作物播种延迟及病害压力加剧；而北部和东北部地区则经历干旱条件，可能使作物受胁迫并降低产量。这种气候变率为农业带来复杂挑战，直接影响播种计划、作物发育、病虫害动态以及大豆等关键作物的整体生产力。

厄尔尼诺事件有可能加剧有利于SBR流行的条件。在厄尔尼诺年，巴西南部常经历降雨增多且提前，这可能为病害提早发生创造有利环境。作物受P. pachyrhizi侵染的时机对决定其产量影响至关重要。早期发生的SBR使大豆植株面临更长的病害压力，允许病原体在关键发育阶段（如开花和鼓粒期）侵染。早期侵染与相对产量损失显著较高相关，这是因为病原体在更长时间内破坏光合作用活性，最终导致提早落叶。此外，类似 prolonged rainfall 的湿润条件可能阻碍及时杀菌剂应用，使病害管理复杂化。

本研究假设厄尔尼诺的不同相位以不同方式影响巴西的产量-病害关系。具体地，我们推测在厄尔尼诺暖相位期间，改变的降雨模式和增加的湿度为侵染和病害进展提供了更长的窗口期，尤其是在南部大豆产区。本研究目标是通过整合长期海洋尼诺指数（ONI）数据与历史病害记录和产量损失评估，确定ENSO相位对巴西多样化农业气候区域大豆锈病危害的影响。

2 材料与方法

2.1 数据来源

关于季末SBR严重度百分比和产量的数据来自2005至2020年间在巴西12个州的73个地点进行的417个均匀杀菌剂试验（UFTs）。为纳入分析，试验需满足记录的最小和最大严重度之间差异至少为5个百分点（p.p.）。所有数据均公开于存储库中。UFTs遵循标准方案，包括相同的实验设计（广义随机区组设计）、一套共同的处理措施以及在当地种植的感病品种。

2.2 ENSO相位

生长季（2005–2020）根据10月–11月–12月（OND） trimester记录的ONI进行分类。使用OND作为分类窗口可捕获影响SBR发展的早期环境信号，并提供跨区域的一致、面向预报的框架，从而及时且可操作地评估ENSO对病害动态和潜在流行的影响。因此，ONI高于75百分位数的季节被分类为“暖”年，低于25百分位数的为“冷”年，ONI介于25和75百分位数之间的为“中性”年。这些百分位数被用作分类相位的参考值以避免弱暖或冷期。先前研究已采用此分类标准。2005–2020年OND-ONI值分布的25和75百分位数分别为?0.725和0.75。基于这些阈值，4年被分类为冷（2008、2011、2012、2018），4年为暖（2007、2010、2016、2019），其余8年为中性。

2.3 ENSO相位对产量和严重度的影响

我们评估了ENSO相位是否影响季末SBR严重度和存在SBR时的大豆产量。为此，使用ENSO相位作为协变量，分别对SBR严重度和大豆产量拟合线性混合效应模型；一个模型针对SBR严重度，另一个针对产量。由于病害严重度以比例形式表示（介于0和1之间），我们应用logit转换以稳定方差并满足残差的正态性假设。相反，大豆产量近似正态分布，基于残差诊断没有强偏态或异方差性的证据。因此，产量未进行转换。在各自的混合效应模型中，ENSO相位向量用作固定效应调节变量。而年份和研究向量作为嵌套结构（研究 within 生长季）的随机截距纳入。混合效应模型的一般规范如下式（1）所示。

2.4 产量损失-严重度关系的荟萃分析

百分比相对产量损失与SBR严重度（X）之间的关系根据先前描述的方法获得。简要来说，对每个研究进行大豆产量与X的线性回归。在每个研究（试验）内，百分比相对产量损失（Y_L）通过计算产量与每个研究的估计截距之间的差异得到。然后进行Y_L与X的第二次回归（对每个试验），截距项限制为零。这些线性模型的估计斜率给出研究水平的单位病害严重度增加导致的产量减少百分比（%/p.p），也称为损害系数。ENSO对估计斜率的影响使用荟萃分析混合效应模型建模。ENSO相位向量用作固定调节变量，估计研究水平损害系数的方差向量用作抽样方差。随机效应结构包括年份和研究向量作为分层（研究 within 年份）的随机截距。荟萃分析在R v. 4.2.1中使用metafor包版本3.0-2的函数‘rma.uni()’进行。

2.5 产量保护

产量保护指通过有效病害管理保留的作物产量部分，代表处理与未处理条件之间的生产力差异。在本研究中，通过控制SBR获得的产量保护使用估计的ENSO水平损害系数作为因变量进行计算。产量保护（Y_P）通过处理田块（Y_T）和未处理田块（Y_NT）的产量差异计算：Y_P = Y_T - Y_NT。此外，每个田块的实际产量（Y）可以根据严重度从式（2）估计。进而，Y_P可以使用处理（X_T）和未处理（X_NT）情景下的病害严重度作为函数计算，如式（3）所示。此外，Y_P可以使用相对于X_NT的病害严重度减少百分比来计算，该数量称为防治效果（λ）。因此，Y_P可以计算为式（4）。通过重写方程（2）并用方程（4）替换X_T，我们得到Y_P的一个公式，其中它成为X_NT、Y_a、β和λ的函数，如式（5）所示。

使用方程（5），获得Y_P的响应面，使用为三个ENSO相位估计的三个损害系数和三个防治效果值（λ = 30%, 50%, 70%），对应三个病害防治有效性水平。这些值的选择基于田间试验中报告的杀菌剂效果，其防治效果范围约为50%–80%。每个响应面是500个等间距的X_NT和Y_a值的函数，分别从0%到100%和2500到4000 kg/ha变化。

2.6 分析可重复性

本研究中进行的分析使用R v. 4.2.1编写脚本。R代码使用R Quarto (.qmd) 脚本记录，并存储于指定GitHub仓库。那些有兴趣重现本研究中呈现的分析的人应参考该处提供的说明。

3 结果

3.1 ENSO相位、大豆产量和SBR严重度

最终数据集包括中性年进行的215个试验，暖年124个，冷年78个。这些试验在中性年期间在10个州的60个市进行，暖年期间在12个州的52个市进行，冷年期间在11个州的45个市进行。所有年份（2005–2020）的SBR严重度总体平均值估计为62.6%。然而，存在显著的年内变异，在大多数年份中，严重度范围从低于10%到高于90%；在研究的16年中，我们观察到10年的严重度值达到100%。三个ENSO相位之间的严重度没有统计差异。严重度值在所有相位间可比，组间数据分布或方差无显著偏差。大豆平均产量估计为2145.8 kg/ha，产量在单个年份内显示相当大的变异。总体而言，产量值范围从低于115 kg/ha到高于5200 kg/ha。同样，三个ENSO相位之间的大豆产量没有显著差异，因为这些类别间的产量大致一致，分布或方差没有显著变化。

3.2 产量损失-严重度关系的荟萃分析

研究水平的大豆产量作为SBR严重度函数的回归线如图2a所示。平均截距估计为中性年3200 kg/ha，暖年3377 kg/ha，冷年3583 kg/ha。类似地，平均斜率估计为中性相位-19.2 kg/p.p.，暖相位-23.3 kg/p.p.，冷相位-17.7 kg/p.p.。总体而言，估计截距和斜率存在相当大的变异性，95%分位数区间对于截距差异超过3200 kg/ha，对于斜率差异超过37 kg/p.p.（图2d）。观测水平的百分比相对产量损失Y_L（图2b）用于拟合每个研究的零截距回归线（图2c）。它们各自的估计斜率（研究水平损害系数）和方差可在图2e中可视化。平均斜率冷相位为0.50%/p.p.，中性相位为0.61%/p.p.，暖相位为0.70%/p.p.。这些估计斜率的多数方差值（直至95百分位）分别低于0.02 (%/p.p.)²、0.13 (%/p.p.)² 和 0.03 (%/p.p.)²。

暖ENSO相位的群体水平损害系数显著高于中性相位（p = 0.0011）（图3a），而冷相位的损害系数与中性相位相比无显著差异（p = 0.1545）。具体而言，暖相位期间的损害系数为0.69%/p.p.，95%置信区间（95% CI）范围从0.63%/p.p. 到 0.75%/p.p.。该估计值比中性年观察到的值高0.12%/p.p.。冷和中性相位的估计值分别为0.50%/p.p. 和 0.56%/p.p.。利用这些结果，我们可以估计相对于可达到产量的百分比大豆产量（图3b）。作为损害系数的直接效应，大豆产量损失率对SBR严重度的响应在暖相位更高，在50%严重度下，给出可达到产量的65.5%（95% CI范围从62.4%到68.4%），平均比中性年少6.2%，比冷年少9.4%。

3.3 产量保护

在所有相位中，产量保护随着更高的可达到产量和更大的防治效果而增加，暖相位始终显示最高值（图S2）。冷相位期间的产量保护通常低于中性相位，如热图的主要负值所示（图4）。这种产量保护的减少在更高的SBR严重度和更高的可达到产量水平下更为明显，无论防治效果如何。相反，暖相位表现出比中性相位更高的产量保护，差异在更高的可达到产量和增加的SBR严重度下变得更加突出（图4）。这些正差异在防治效果中等至高（50%和70%）时尤其明显。在低防治效果水平（30%）下，暖相位和中性相位之间的产量保护差异对于大多数情景较小（<50 kg/ha），但在高产量和高SBR严重度条件下出现高于50 kg/ha的差异。随着防治效果增加，暖相位持续提供更大的产量保护优势，强调了在暖相位相关的有利环境条件下管理策略在减轻产量损失方面的潜在作用。

4 讨论

我们的荟萃分析表明，ENSO相位强烈调节巴西SBR对产量的影响。特别是，代表单位病害严重度产量损失百分比的损害系数在暖（厄尔尼诺）相位最大。这一发现表明，厄尔尼诺在巴西大豆种植区域促进的环境变化影响SBR流行， consequently 对作物产量造成更大损害。这一见解证实了先前关于厄尔尼诺事件期间病害压力加剧的观察，并通过直接将ENSO动态与产量损失指标联系起来扩展了我们的理解。我们分析的另一个重要新颖见解是管理实践（杀菌剂和其他控制措施）在ENSO相位间表现出相反的有效性模式。我们发现管理干预在暖ENSO年提供最大的产量效益，但在冷ENSO年效果最差。这些表明种植者可以在厄尔尼诺季节从强化SBR管理中期望最大回报，而当预计为拉尼娜季节时，更保守的策略可能就足够了。因此，需要考虑基于ENSO预报的自适应管理策略，从而在不同气候条件下实现资源优化，同时选择和规划杀菌剂喷洒计划或选择大豆品种。

一项先前研究使用基于模拟的方法，将SBR严重度的病害发展模型与基于过程的作物模型相结合，以估计31年间（1988–2018）巴西三个超大区域24个地点的产量损失。该研究量化了由SBR导致的绝对和百分比产量损失，并证明ENSO事件影响病害严重度，厄尔尼诺对巴西南部州的影响最大。相比之下，我们的研究通过估计损害系数侧重于SBR严重度变化对产量的边际影响，捕捉了在国家尺度上增量病害与产量损失之间的关系。虽然两项研究都表明ENSO加剧SBR并降低产量，但我们的工作通过提供可推广的损害系数补充了前人的研究，而前者量化了区域和绝对产量损失。这种区别突出了我们的方法对国家尺度情景分析的附加价值，同时承认区域变异性仍然重要。

ENSO与SBR动态之间的相互作用突出了ENSO相位对产量损失的显著影响。ENSO驱动的降雨和温度变化直接影响致病病原体的侵染循环和整体病害压力。厄尔尼诺年期间长时间的 high humidity 和 moderate temperatures 为孢子萌发和 dispersal 创造了有利条件，增加了严重流行的可能性。这些发现强调了将基于ENSO的气候变率整合到季前和早期季节预测病害模型中的关键需求，这些模型可以预测不同情景下的产量损失。此类预测工具将实现更精确的资源分配和主动病害管理，最终提高大豆生产系统面对气候变率的韧性。然而，为了将ENSO驱动信息转化为可操作的管理决策，可靠的季节预报必须在生长季开始前很久就可获得。定期的ENSO预报可以可靠地提前几个月预测厄尔尼诺/拉尼娜趋势，这些可以在公共数据门户中找到。

巴西是一个大陆国家，大豆生产区分散在多样的纬度气候中；因此，ENSO效应在全国范围内 vary。例如，厄尔尼诺异常主要促进南部州（如巴拉那、南里奥格兰德）更湿润的生长季，而拉尼娜的干旱对这些相同地区打击最严重。在巴西中西部（马托格罗索、戈亚斯等），厄尔尼诺可能诱发干旱样条件。这种空间对比意味着厄尔尼诺年可能在一个子区域改善病原体（从而SBR严重度）的条件，同时在另一个子区域抑制它们。尽管暖ENSO在巴西中西部的后果可能不利于SBR流行，但巴西南部SBR流行的提早发生可能通过长距离传播事件促进病原体提早到达该区域。这种潜在的空间变异性凸显了我们研究的一个局限性，并表明需要未来进行区域特定分析以改进预测并更好地捕捉ENSO对巴西SBR的局部影响。

虽然平均损害系数在ENSO相位间不同，但在研究水平估计中观察到 substantial variability。这种异质性很可能反映了当地小气候条件、管理实践和试验中使用的大豆品种遗传变异的差异。例如，在旱地种植的早熟大豆品种可能避开 inoculum 高峰，而晚熟品种在湿润小气候（如灌溉或高降雨区）则在开花和鼓粒期持续暴露于 inoculum 高峰，导致更高的产量损失。此外，当地农艺实践的变化，如播种日期和灌溉制度，可以改变冠层小气候，进一步影响SBR发展。尽管如此，这种变异性 underscores 了荟萃分析方法在捕捉（相对）大型历史数据集中广泛模式的价值。

展望未来，气候变化可能放大SBR对大豆产量的长期损害。气候预测表明全球变暖将改变ENSO行为。特别是，有研究 suggest 强厄尔尼诺事件在中等变暖下将变得更频繁或更强烈。另一项研究预测到22世纪将出现 quasi-permanent 厄尔尼诺样状态，这意味着许多地区将持续温暖湿润条件。如果这种趋势实现，巴西可能面临更多年有利于SBR影响的条件。如果是这样， already heavy 的病害负担可能会增长：更频繁的厄尔尼诺样季节将反复使大豆面临流行压力，可能侵蚀产量并增加杀菌剂使用。因此，育种计划应优先考虑定量抗性并将其与耐热和耐旱性状结合。在厄尔尼诺驱动的胁迫下保持产量并抵抗SBR的气候韧性品种应减轻我们在变暖气候下预测的更大损失。

我们的分析存在荟萃分析方法和可用数据固有的局限性。首先，数据集反映了各种田间试验（73个地点的417个试验），每个试验具有不同的品种、播种日期和环境。这种异质性意味着未观察到的因素（如土壤类型、小气候和潜在其他病害）可能 contribute 到损害系数中观察到的变异性（如上所述）。其次，我们简单地按ENSO相位（冷/中性/暖）对年份进行分类，这可能掩盖更精细尺度的季节天气差异。实际的SBR流行发展取决于作物季节期间的当地温度和湿度；ENSO只是这些条件的代理。第三，本研究中使用的数据来自研究条件下的试验试验。商业田地的SBR流行可能不同。未来的工作可以使用当前季节预报以及病害模型来预测SBR结果，然后将发现与季末观察进行比较，从而解决这些 gaps。这将测试基于ENSO的指导在多大程度上改善管理。最后，我们的分析是回顾性和相关性的：虽然我们看到ENSO与SBR驱动的产量损失之间存在强关联，但需要受控实验来确认因果关系。

总之，本研究阐明了气候变率、病害动态和管理有效性之间复杂的相互作用。ENSO相位对SBR严重度和产量损失施加了清晰的影响，强化了季前气候信息为针对性管理策略提供信息的潜力。这里开发的模型不仅增强了我们对不同气候情景下SBR损害的理解，而且为改进大豆生产中的决策和资源分配提供了工具。除了SBR，这些发现应对气候-病害相互作用提供有价值的见解，对面对气候变率的可持续和再生农业具有更广泛的意义。