地下植食驱动的天敌搜寻策略分化：根系害虫如何改变寄生蜂与捕食性瓢虫对宿主和猎物的定位行为

本研究发现西方玉米根萤叶甲（WCR）幼虫的地下取食行为通过改变玉米地上部挥发物组分，导致寄生性天敌（A. colemani）与捕食性天敌（H. convergens）呈现截然不同的搜寻策略。这种地下-地上互作不仅降低蚜虫种群增长39%，更揭示了多营养级互作中时间动态（24 h vs. 1周）与空间维度（根系vs.地上部）的关键调控作用。

　　

引言：地下植食驱动的生态互作

昆虫在复杂多变的环境中依赖多样化线索进行觅食，其中植物释放的挥发性有机物（VOCs）是关键信息源。这些化合物既可由植物组成性释放，也能被昆虫取食行为所改变。当植物遭受植食性昆虫攻击时，会释放特异性挥发物混合物，影响捕食者、寄生蜂、植食者乃至邻近植物的防御策略。天然敌人可利用植物挥发物线索判断猎物品质与数量，这些混合物具有高度特异性，使天敌能精准识别特定物种甚至特定发育阶段的植食者。

尽管地上部取食更为直观，但地下植食现象在自然和农业生态系统中广泛存在。地下取食引起的挥发物信号变化已证明能向上传导至地上寄生蜂，产生多样化效应。有趣的是，邻近植株的地下植食会改变其挥发物组分，使寄生蜂更易定位宿主昆虫。这可能是由于寄生蜂偏好仅含其宿主的植株，而非同时存在地上宿主与地下根食者的植株，因为多重植食植株挥发物中驱避性化合物含量更高。然而，这些宿主挥发物变化是否干扰广谱捕食者的觅食行为，仍存在研究空白。

研究系统与科学问题

本研究以玉米-西方玉米根萤叶甲（Diabrotica virgifera virgifera，WCR）这一具有生态与经济重要性的模型系统展开研究。虽然多数研究关注咀嚼式地上部植食者，但刺吸式害虫如玉米蚜虫（Rhopalosiphum maidis）同样共存并可通过直接取食和传播病害造成作物损害。

研究通过比较两种天敌——广谱捕食者汇聚瓢虫（Hippodamia convergens）与蚜虫寄生蜂（Aphidius colemani）的行为反应，探讨三个核心问题：1）WCR地下取食如何影响蚜虫种群增长、捕食者消耗和寄生率；2）WCR与蚜虫如何改变蚜虫取食后24小时和1周的玉米地上部挥发物混合物；3）天然敌人对不同植食处理植株的偏好性如何随时间变化。

材料与方法

实验生物与培养条件

研究使用玉米（Zea mays）、玉米蚜虫（R. maidis）、西方玉米根萤叶甲幼虫（WCR）、汇聚瓢虫（H. convergens）和蚜虫寄生蜂（A. colemani）。所有实验在27°C条件下进行，玉米种子在潮湿滤纸上暗培养2-3天后播种。WCR卵来自美国农业部农业研究署（USDA-ARS），瓢虫和寄生蜂购自商业供应商，并在实验前进行适应性训练。

实验设计

植物培养2周后，向地下植食处理组添加10头WCR初孵幼虫。一周后，所有植株通过 clip cage 装置添加10头无翅成年蚜虫。性能实验（2023年和2024年重复两次）评估蚜虫种群增长、捕食者消耗和寄生率；偏好实验通过Y型管嗅觉测定仪分析天敌选择行为；地上部挥发物收集采用推挽式系统吸附收集，经气相色谱-质谱联用（GC-MS）分析。

统计分析

使用R语言（4.3.2版）进行所有统计分析。蚜虫响应数据采用负二项分布的广义线性模型（glmmTMB包），捕食消耗数据使用线性模型，Y型管实验采用χ²检验。挥发物数据经平方根转换后，通过置换多元方差分析（PERMANOVA）、非度量多维标度（NMDS）和相似性百分比（SIMPER）分析处理间差异。

研究结果

性能实验：地下取食对种群动态与天敌效能的影响

经过2周实验，WCR取食使蚜虫总种群数量显著降低39%（χ²=9.79，df=1，p=0.002）。对照组平均每株172头蚜虫（SEM=1.17），而WCR处理组为105头（SEM=1.17）。这种差异主要由若虫数量驱动（χ²=8.82，df=1，p=0.003），无翅成蚜数量无显著差异（χ²=2.76，df=1，p=0.1）。

瓢虫捕食表现存在年度差异：2023年瓢虫在对照组植株上平均消耗136头蚜虫（SEM=19.8），显著高于WCR处理组的60头（SEM=19.8）（F_1,28=7.42，p=0.01）；而2024年对照组消耗40头（SEM=10.52），WCR处理组蚜虫数量反而超过瓢虫取食前水平，表明若虫产生数量超过了被捕食量（F_1,25=15.15，p<0.01）。

与预期相反，寄生蜂处理中每头雌性A. colemani在两种处理间产生的僵蚜数量无差异（χ²<0.01，df=1，p=0.98），表明尽管蚜虫种群数量不同，寄生成功率相当。

偏好实验：天敌选择行为的时间动态

蚜虫取食24小时后，A. colemani在"蚜虫vs.对照"比较中选择蚜虫处理植株的频率是对照组的两倍（χ²=3.90，df=1，p=0.048）。但寄生蜂未能区分其他配对组合，包括当蚜虫宿主仅存在于一株植物但存在地下取食的情况（蚜虫vs.WCR+蚜虫：χ²=0.93，df=1，p=0.34；WCR vs.WCR+蚜虫：χ²=1.2，df=1，p=0.27）。1周后，寄生蜂未显示任何偏好性。

与之相反，H. convergens在24小时后未区分任何处理组合，但1周后表现出对"WCR+蚜虫"植株相对于"仅WCR"植株的选择趋势（WCR：12次选择；WCR+A：23次选择），尽管差异仅边缘显著（χ²=3.46，df=1，p=0.06）。

地上部挥发物：植食组合与时间效应的交互作用

蚜虫取食24小时后，植食处理解释了29%的地上部挥发物组成变异（F_3,23=2.71，p=0.048，R²=0.290）。两两比较显示对照与WCR植株（F=7.33，p=0.01）以及对照与蚜虫植株（F=7.86，p=0.02）间挥发物组成显著不同，但其他组合间相似。蚜虫与WCR的互作显著降低了挥发物丰富度（F_1,20=26.04，p=0.02），但均匀度无变化。

1周后，植食处理仍解释25.2%的挥发物变异（F_3,37=3.82，p=0.004，R²=0.252）。此时蚜虫作为单独解释变量贡献16%变异（F_1,37=7.07，p=0.002），WCR单独贡献8%（F_1,37=3.24，p=0.045）。两两比较中，"蚜虫vs.WCR"（F=8.58，p=0.003）和"WCR vs.WCR+蚜虫"（F=5.79，p=0.007）差异显著。蚜虫存在显著改变了挥发物均匀度（F=6.18，p=0.018），且单独影响化合物丰富度（F=4.28，p=0.05）。

讨论：多营养级互作的时间维度与机制解析

天敌效能与宿主品质的解耦

与预期相反，A. colemani在有无地下植食处理间产生同等数量的僵蚜。先前研究表明地下植食会降低天敌幼虫体型大小和发育速率等性能指标，但这些研究多关注鳞翅目宿主而非蚜虫。可能解释是：尽管总蚜虫数量不同，但适合寄生的宿主池可能相当。A. colemani偏好选择较大体型蚜虫产卵，且在大型宿主中表现更好。高速繁殖率可能是对照组与WCR感染植株间蚜虫种群差异的主因，因为若虫数量存在巨大差异而无翅成蚜数量相当。因此，A. colemani的实际（或偏好）宿主池在两种处理间可能相当。

挥发物介导的搜寻策略分化

天然敌人对猎物的偏好随时间点和处理比较而变化。寄生蜂在24小时后偏好仅含蚜虫植株而非对照，但平均而言未能区分"仅蚜虫"与"蚜虫+地下损害"植株。更重要的是，寄生蜂无法在兩株均有地下损害的情况下持续选择含蚜虫植株，表明WCR干扰了寄生蜂成功定位宿主的能力。这暗示在遭受地下损害的田块或斑块中，寄生蜂搜索效率降低，可能导致蚜虫侵染早期阶段的寄生率下降，而此时种群最易控制。

化学生态学机制：挥发物组成的时空动态

研究发现蚜虫与WCR幼虫的互作使经历多重植食的植株挥发物丰富度降低，相较于单一植食处理。这种挥发物排放减少可能解释为何广谱捕食者H. convergens在24小时后的选择试验中无反应，而A. colemani仅在区分"仅蚜虫"与"无植食"植株时表现反应。虽然蚜虫取食相较于对照总体降低丰富度且许多化合物减少，但某些化合物如TMTT（24小时后）和吲哚（1周后）增加。

值得注意的是，贡献于"蚜虫-对照"差异的化合物在数量和质量上均发生变化：从24小时的7种化合物（均三甲苯、枯烯、石竹烯、TMTT、α-依兰烯、柠檬烯和(E)-β-法尼烯）变为1周后的4种（乙酸苄酯、水杨酸甲酯、(E)-β-法尼烯和吲哚）。唯一重叠化合物是蚜虫报警信息素(E)-β-法尼烯，其对寄生蜂和瓢虫均有吸引力，但在某些瓢虫中可能受石竹烯调节——石竹烯在24小时贡献于蚜虫与对照植株的混合差异，而(E)-β-法尼烯未贡献。

生态学意义与农业应用前景

通过对比具有不同觅食策略的两种天然敌人 over 蚜虫种群增长的生物学相关时间尺度，本研究提示：在具有斑块状地下取食分布的田间，蚜虫种群动态及害虫相对控制效果将因周围天敌群落组成而异。具有多样化捕食者组合的生态系统可能经历营养级联效应减弱，而将捕食或寄生集中在无地下植食的植株上可能增强集团内捕食。

相反，通过猎物体型或龄期的生态位分配可减少种间竞争，这两者均可通过地下植食对植食者体型大小和发育时间的植物介导效应所影响。本研究结果表明，定殖后不久，无地下植食植株上的蚜虫将面临来自如A. colemani等寄生蜂的最大风险。这可能延迟那些种群的增长速率，特别是因为A. colemani对较大龄期的偏好将最具繁殖价值的个体从种群中移除。

相比之下，先前研究表明瓢虫基于蚜虫密度定位猎物。这暗示瓢虫将在季节早期被吸引至对照组植株因其种群增长更快，但随着季节推进基于种群密度相对均衡地取食，且可能更容易在种群建立后定位有地下损害斑块中的蚜虫。此外，与移除更多繁殖个体的寄生蜂相比，瓢虫对总体种群增长速率的影响可能较小。

结论：地下-地上互作的生态级联效应

WCR地下取食的影响向上级联至第三营养层，以对比方式影响蚜虫专性寄生蜂和广谱瓢虫捕食者。这些变化通过影响蚜虫种群增长和改变植物挥发物混合物介导。地下植食的存在干扰了寄生蜂在早期关键搜索窗口对含宿主植株的偏好，此时蚜虫取食初始化引起的地上部挥发物变化最为强烈。相比之下，瓢虫基于密度捕食猎物，而在无地下损害植株上密度更高。综上所述，地下损害可能为蚜虫提供早期寄生避难所，代价是种群建立后对捕食者的更高显露性。

研究结果证明了在多重植食系统中考虑广谱捕食者与寄生蜂的重要性，并表明地下植食者的损害可通过生物学相关时间尺度向上级联影响复杂多营养级互作。这些发现对农业生态系统中害虫综合治理策略制定具有重要指导意义，特别是在针对地下与地上害虫协同管理的实践应用中。