入侵榕树与其专性传粉者的协同扩张：基因组学揭示隐存种分化与适应性进化机制

本研究针对入侵植物Ficus microcarpa的专性传粉蜂Eupristina verticillata，通过全基因组重测序技术揭示了其隐存种组成、迁移历史及适应性进化机制。研究发现仅其中一个隐存种成功定殖非原生境，约130年前同步扩散至美洲和地中海地区。选择性清除分析鉴定出75个正选择基因，涉及TOR信号通路、多巴胺乙酰化等关键通路，GWAS进一步发现多巴胺N-乙酰转移酶基因（Dat）非同义突变与产卵器长度显著相关。该研究为互惠共生生物入侵的遗传适应机制提供了重要范式。

　　

在全球生物多样性面临严重威胁的背景下，入侵植物通过逃逸天敌竞争和利用新的互惠关系实现生态扩张，成为生态学研究的热点。榕树与榕小蜂形成的专性传粉互惠体系为研究生物入侵提供了理想模型。其中，榕树Ficus microcarpa及其专性传粉蜂Eupristina verticillata的入侵案例尤为典型——当这种原生于亚洲的热带榕树被引入美洲和地中海地区后，竟在缺乏原生天敌的新环境中爆发性生长，甚至破坏城市基础设施。但一个关键科学问题尚未解答：这些高度特化的传粉者如何跨越地理屏障，并快速适应新的气候环境？

以往研究多聚焦于入侵植物本身，而对协同入侵的专性互惠者关注不足。尤其令人困惑的是，榕小蜂作为生命周期与榕树高度绑定的昆虫，其迁移理论上应滞后于宿主植物的引入。历史记录显示，F. microcarpa多通过无性繁殖材料（插条或种子）被引入新环境，本应无法携带传粉蜂。然而上世纪70年代以来，各地陆续发现E. verticillata踪迹，促使榕树产生大量种子，进而借助鸟类传播形成入侵。这种"滞后性定殖"现象暗示着传粉蜂可能存在未知的迁移机制和适应性进化。

为解开这个谜团，华东师范大学王荣团队对全球21个地理种群的127个E. verticillata样本开展全基因组重测序研究。样本覆盖中国、泰国、澳大利亚等原生地，以及美国、以色列、西班牙等入侵地，通过单株榕树单个体采样策略保证遗传独立性。研究采用Illumina HiSeq 4000平台进行PE150测序，以中国种群的E. verticillata参考基因组（GWHALOE00000000）为参照进行序列比对，利用GATK进行SNP Calling，并通过线粒体COI基因系统发育分析、群体遗传结构分析（ADMIXTURE）、群体历史重建（Fastsimcoal2）、选择性清除分析（XP-CLR/F_ST/π ratio/Tajima's D）和全基因组关联分析（GWAS）等多重方法解析其进化历程。

隐存种组成与分布格局

通过COI基因系统发育和全基因组SNP分析，研究证实E. verticillata存在三个隐存种（cryptic species），与早期形态学研究吻合。令人惊讶的是，所有非原生境样本均属于隐存种1（E. verticillata sp.1），而隐存种2（sp.2）仅见于中国广州、肇庆和西双版纳，隐存种3（sp.3）则集中分布于泰国。基因组数据进一步将sp.1划分为三个遗传组群：组群I主导了非原生境种群（美洲和地中海），组群II和III主要分布于菲律宾等原生境。

迁移历史重建

基于复合似然法的人口历史模拟显示，美洲和地中海种群约在520.5代前（95% CI: 482.3-558.7）从亚洲祖先群体并行分化。按榕小蜂年化4代的世代时间计算，这一定殖事件发生于约130年前（1880年代），早于1930年代首次文献记录。有效种群大小分析表明，非原生境种群规模显著小于亚洲种群，支持"奠基者效应"存在。这意味着传粉蜂可能通过国际植物贸易被动携带，而非与宿主同步引入。

适应性进化的分子证据

选择性清除分析鉴定出75个受正选择基因，其中7个与宿主利用和环境适应密切相关：

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  产卵器发育相关基因：spitz（spi）参与昆虫生殖器发育，GATOR复合体基因WDR24（wdr24）和蛋白E(sev)2B（drk）调控TOR信号通路
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  繁殖力相关基因：葡萄糖脱氢酶（Gld）影响果蝇精子储存，章鱼胺受体（OctRs）调控卵巢表型，过氧化物酶体生成因子PEX14（PEX14）促进褐飞虱产卵
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  低温适应基因：离子型受体25a（Ir25a）介导果蝇低温感知，ACOX3、ATPsynO和OSCP1参与脂肪酸代谢和ATP合成

这些基因变异使入侵种群在缺乏天敌的新环境中获得繁殖优势：测量数据显示，非原生境种群的产卵器长度（638.53±12.39 μm）显著长于原生境种群（580.10±12.41 μm），使其能利用更长花柱的胚珠产卵。而在原生境中，长产卵器策略因易遭寄生蜂攻击而受限。

关键性状的遗传基础

GWAS分析发现6个与产卵器长度显著相关的SNP（-log₁₀(P)=5.41），其中最关键的是多巴胺N-乙酰转移酶基因（Dat） exon区的非同义突变。体外酶活实验证实该突变不影响催化功能（仍能生成N-乙酰多巴胺），但可能通过提升酶效率促进产卵器生长。该基因已知功能包括调控昆虫角质层色素沉积和雌性繁殖力。

本研究通过多组学证据链揭示了专性互惠者入侵的三大机制：隐存种间的定殖不对称性、独立多次迁移历史以及预适应（pre-adaptation）主导的快速进化。特别值得注意的是，正选择信号出现在入侵前，说明遗传组群I在原生境已具备适应潜能，而非简单通过入侵后快速进化获得新性状。这一发现挑战了传统入侵生物学强调"快速进化"的范式，提出"预适应-奠基者"协同模型。

该研究的实践意义在于指明入侵防控新路径：通过监测榕果携带的传粉蜂种类，可阻断高入侵潜力遗传组群的扩散。理论层面，首次在互惠共生体系中证实宿主利用效率提升是入侵成功的关键，为研究红火蚁-蚜虫等其它互惠入侵系统提供范例。未来工作需结合基因编辑技术验证正选择基因的功能，并关注气候变暖对入侵轨迹的潜在影响。

论文于2025年发表于《Communications Biology》，华东师范大学为第一完成单位，吴丽华、邹洁、姜玉婷为共同第一作者，王荣教授与陈小勇教授为通讯作者。研究得到国家自然科学基金（32071667, 32261123001）和上海市科技创新行动计划（23DZ1204602, TQ20240210）资助。