城市化对四种本土植物传粉服务的混合效应：景观异质性与植物性状的交互作用

本研究通过植物计(phytometer)实验揭示多伦多社区花园中城市化与破碎化对传粉服务的物种特异性影响。研究发现高度城市化花园的传粉服务未显著下降，蓝花山梗菜(Lobelia siphilitica)在城市化梯度中表现出传粉者α多样性(α-diversity)和单粒种子质量的提升，而边缘密度(edge density)对不同物种的繁殖结果产生截然相反的影响，表明植物性状与景观异质性的交互作用主导传粉服务格局。

　　

引言

传粉服务通过维持残留栖息地的生态系统功能，为城市绿地提供文化、经济和教育性生态系统服务。城市景观可作为传粉者库，其中设计的城市绿地（如社区花园、公园和私人草坪）为传粉者提供了充足的觅食和巢址资源。传粉服务通常定义为植物繁殖结果与传粉者丰度或多样性之间的正相关关系，在虫媒植物中尤为显著。尽管传粉者群落结构的多个方面（包括传粉者丰度和α多样性）影响植物繁殖结果，但城市传粉者多样性与传粉服务在景观背景下的关系尚未充分探索。

多数研究发现，沿乡村到城市的梯度，传粉服务增加，因为城市环境释放了传粉者在贫乏农业和城郊景观中的资源限制。然而，传粉服务在城市内部梯度上的研究较少，因此高度城市化景观与低度城市化景观中传粉服务的比较尚不明确。随着城市化加剧和城市绿地破碎化，传粉服务可能下降，但绿地排列方式也可能独立影响服务。例如，绿地边缘密度增加可能通过增强连通性促进传粉者溢出，但道路也可能作为昆虫移动的屏障。

局部斑块质量（如花卉丰富度）可能比景观背景更重要，因为传粉者丰度和多样性与花卉资源可用性相关。高质量斑块可能支持本地昆虫种群，或导致传粉者在高质量斑块中的聚集效应。因此，传粉服务应随局部斑块质量增加，独立于城市化和破碎化效应。

材料与方法

研究于2019年夏季和秋季在加拿大多伦多市的10个社区花园进行。花园选择基于不相关的城市化和破碎化梯度，平均面积779.8 m²。城市覆盖率和城市绿地边缘密度使用2018年森林和土地覆盖数据集量化，在500 m缓冲半径内评估，覆盖蜜蜂的典型觅食范围。

四种原生开花植物被选为植物计：Penstemon hirsutus（ Plantaginaceae）、Desmodium canadense（ Fabaceae）、Lobelia siphilitica（ Campanulaceae）和Symphyotrichum novae-angliae（ Asteraceae）。它们在形态、自交不亲和性、传粉者泛化程度和开花时间上变异较大。植物从本地供应商获取，开花时放置在花园形成临时开花斑块。每个站点部署6株P. hirsutus和5株其他物种，排列成两行。部署时间平均20天，与自然花期同步。

定时观察期间，使用手持昆虫吸虫器收集接触花药和/或柱头的潜在传粉者。观察时长因物种而异，P. hirsutus为1小时，其他物种为30分钟。记录开放花单位数量，仅当部署阵列中至少5个花单位时进行观察。昆虫标本鉴定到最低分类单元，使用形态键和文献来源。

局部条件通过计算花园中开花植物属的丰富度来表征，在整个研究期间进行三次测量。使用最接近植物计部署时间的测量进行统计分析。

数据分析在R中完成。线性回归模型用于独立测试每个植物计物种的假设。植物繁殖结果（每果种子数、每果种子质量和每粒种子质量）与开花大小、访问者率和估计传粉者物种丰富度回归。使用广义线性模型（GLM）处理计数数据，负二项分布处理过度离散。方差膨胀因子（VIFs）评估多重共线性。Bonferroni校正用于p值。

结果

研究完成了98次定时观察，总计62小时30分钟，收集595只访问昆虫。膜翅目占89.6%，其中96.6%是蜜蜂，其余为黄蜂。蜜蜂科和Halictidae科相对丰度较高，分别占41%和35.1%。西方蜜蜂（Apis mellifera）比例较低（7%），表明访问主要由野生传粉者完成。双翅目 moderately丰富，食蚜蝇占9.8%。

访问者分类组成因植物计物种而异。P. hirsutus的主要访问者是食蚜蝇属Toxomerus（38.2%）和小木蜂Ceratina calcarata（21.4%）。D. canadense的主要访问者是Lasioglossum属（27.8%）和A. mellifera（13.9%）。L. siphilitica的主要访问者是Bombus impatiens（22.1%）、C. calcarata（19.1%）和Anthophora terminalis（12.1%）。S. novae-angliae的访问以Agapostemon属为主（51.7%），特别是A. virescens（43.9%），其次是B. impatiens（12.6%）。

传粉者访问率、物种丰富度（⁰D）和Simpson多样性（²D）通常与花园开花植物属丰富度、城市覆盖率和城市绿地边缘密度无关。例外是L. siphilitica的访问者群落结构，城市覆盖率与物种丰富度（β = 0.382, p = 0.027）和Simpson多样性（β = 0.162, p = 0.025）正相关，但与访问率无关（β = 0.002, p = 1）。类似地，传粉者群落结构通常与植物繁殖结果无关，但L. siphilitica的传粉者物种丰富度与每粒种子质量正相关（β = 0.692, p = 0.038），与每果种子数（β = 0.017, p = 0.516）或每果种子质量（β = 0.068, p = 0.575）无关。

城市覆盖率与D. canadense的每粒种子质量负相关（β = -0.025, p = 0.037）。城市绿地边缘密度对两个植物计物种的每果种子数有显著影响，对P. hirsutus正相关（β = 12.488, p < 0.001），对L. siphilitica负相关（β = -11.529, p = 0.016）。局部斑块质量仅对P. hirsutus的繁殖结果有显著影响，每果种子数与花园丰富度正相关（β = 0.011, p < 0.001）。

讨论

across四种原生植物计物种，结果 generally不支持传粉服务沿城市内部梯度下降的假设。虽然城市覆盖率与D. canadense种子质量负相关，但传粉者访问率和多样性与城市覆盖率和繁殖结果无关，表明繁殖损害不一定与动物介导的花粉限制相关。相反，L. siphilitica表现出城市化与传粉者访问率正相关，进而与每粒种子质量正相关，这与乡村到城市梯度研究一致。

破碎化效应 mixed，边缘密度对P. hirsutus和L. siphilitica的每果种子数产生相反影响，表明效应方向可能因物种而异。尽管边缘密度与任何植物计物种的传粉者丰度和多样性无关，这一发现需谨慎解读。局部斑块质量对传粉服务的增强作用支持较弱，仅D. canadense检测到花园丰富度与较重种子生产相关。但社区花园是高质量城市绿地，因此 habitat质量变异可能不足以在多数案例中检测显著效应。

每个植物计物种的主要访问类群根据以往研究是有效传粉者。主导访问属包括能在城市环境中维持招募的代表物种。蜂蜜蜜蜂访问比例低，表明传粉服务 likely由野生传粉者驱动。总体表明城市物种库拥有能有效传粉多种植物的花访昆虫。

局部和景观对传粉者群落结构的影响 generally未发现。例外是L. siphilitica，当暴露于更高访问者物种丰富度的城市绿地斑块时，产生更重种子。多样性对传粉的正效应在生物多样性-功能实验和农业环境中常见，α-diversity可独立于丰度产生效应。这一发现补充了文献，表明此类多样性效应也存在于城市环境，并由野生传粉者驱动。

Among测试植物计，L. siphilitica的结果提供最强推论景观修改涉及城市绿地传粉服务。因为传粉者群落结构与植物繁殖结果相关，进而与城市化相关。尽管城市化对L. siphilitica的传粉服务效应 apparently正，D. canadense繁殖结果检测到负相关。但由于城市覆盖率与D. canadense访问者群落结构无关，负相关可能由独立于花粉限制的因素驱动，如热应力对植物-传粉者互作的影响（如城市热岛效应）。

高度城市化位置的 urban绿地通常 receive更大经济投入和管理强度。城市绿地管理强度（如美学和栖息地 benefit的植物多样性）可能解释城市化强度与传粉服务正相关。设计的 urban绿地（如公园、社区花园和家庭花园）常 feature物种丰富和 abundant的花卉群落，以观赏植物为主。局部站点特征（如开花植物丰富度和多样性）有时与访问率和α-diversity相关。因此，景观中大量设计和维护良好的 urban绿地可能对传粉服务交付产生正 outcomes。然而， urban绿地管理强度不一定 yield正 outcomes for传粉者。例如，自发植被的定期维护（如视为杂草的草和草本）可能导致 cavity-nesting昆虫死亡率 due to巢址移除。而且，杂草 often提供更高质量觅食资源，并在城市植物-传粉者网络中优先于观赏植物。

替代解释是城市化强度可能限制传粉者在景观中的移动，从而导致监测社区花园中的聚集效应。例如，道路可能作为花粉传递的屏障，限制昆虫移动。因此，附近巢址的昆虫可能集中觅食于社区花园，以避免与日益破碎化栖息地斑块间增加觅食距离相关的能量成本。监测社区花园全部 feature高花卉多样性 throughout研究。而且，花园花卉丰富度 typically不是传粉者群落结构或植物繁殖结果的显著预测因子，表明监测花园是高质量 urban绿地。这一推论的推论是高质量 urban绿地（如社区花园）可能稀释景观中其他 urban绿地的传粉服务。然而， urban绿地边缘密度直接与L. siphilitica每果种子数负相关，矛盾这一解读。而且，总种子生产是L. siphilitica花粉限制的更好指标 than每粒种子质量。这表明破碎化导致的传粉者功能连通性减少削弱了未测量或低估的传粉者群落结构组件，随后引起繁殖损害。

城市绿地边缘密度与传粉者群落结构和植物繁殖的结果 mixed，因此支持关于破碎化的两种假设。植物性状调节景观修改与植物繁殖结果之间的关系，自交亲和物种比自交不亲和物种对破碎化效应更敏感。而且， Liang et al. (2023)在元分析中发现，径向对称植物对城市化的响应相对于非径向对称植物更正。然而，景观异质性效应的幅度和方向不符合文献报道的性状相关模式。因此，需要更多评估不同传粉依赖植物物种的城市梯度研究以确定植物性状如何调节传粉服务对景观修改方面的敏感性。

作者贡献

Nicholas Sookhan：概念化；方法论；数据管理；调查；验证；形式分析；可视化；项目管理；写作-原稿；写作-审阅编辑。Thomas M. Onuferko：数据管理；写作-原稿；写作-审阅编辑；资金获取。J. Scott MacIvor：概念化；方法论；数据管理；调查；验证；监督；资金获取；项目管理；资源；写作-原稿；写作-审阅编辑。

致谢

感谢社区花园和园丁允许收集数据。感谢通过TD本科生研究机会奖学金资助的两名本科生：Tim Lee和Taegan Perez。感谢Ryan Chen、Phoebe Edwards、Stephen Grabinsky、Praveen Jayarajan、Yu-Hsing Koo、Antonio Lorenzo、Adriano Roberto、Krishan Sivanathan和Shannon Underwood协助实验室和田野工作。感谢Iain Ching协助田野工作和Kent Nguyen协助实验室工作。

资金信息

感谢授予J. Scott MacIvor的资金（NSERC Discovery：RGPIN-2018-05660和NSERC CREATE：#401276521）。Thomas M. Onuferko由多伦多大学士嘉堡分校的CERA博士后奖学金支持。

利益冲突声明

作者声明无利益冲突。