对比不同建群种斑块中的物种丰富度：揭示“特殊效应物种”（SUE）影响生物多样性的新框架

本综述系统探讨了特殊效应物种（SUE）——包括关键种（Keystone species）、生态系统工程师（Ecosystem engineers）和建群种（Foundation species）——在群落构建和生态系统功能中的核心作用。研究通过对比长叶松稀树草原中 indigenous bunchgrasses（多样性促进型SUE）与蕨类（Pteridium aquilinum）和灌木（Ilex glabra）（多样性抑制型SUE）斑块的植物与节肢动物群落差异，提出了SUE分类框架，为生态修复和生物多样性保护提供了关键理论依据。

　　

1 引言

物种在群落构建和生态系统功能中发挥着不同程度的影响，其中某些物种具有非同寻常的作用，被归类为特殊效应物种（Species of Unusual Effect, SUE）。这类物种包括关键种（Keystone species）、生态系统工程师（Ecosystem engineers）和建群种（Foundation species）。关键种是指那些尽管相对丰度较低，却能对局部群落产生巨大影响的物种；生态系统工程师通过自身活动（异源工程师）或存在（自源工程师）改变环境材料；而建群种则通过其丰度和结构优势提供群落的主要物理结构。

Harms（2022）将这三类物种统称为SUE，并可用韦恩图展示它们之间的关系（图1）。值得注意的是，一个物种不可能同时是关键种和建群种，因为建群种必然具有高丰度或结构优势，而关键种则必须稀有或只占群落总生物量的极小比例。

SUE通过增强或抑制物种多样性、选择性过滤区域物种库中的物种，或对生态系统功能产生超大影响，在局部生态中扮演特别重要的角色。SUE的概念比Paine（1992）提出的“强相互作用者”或Power等（1996）计算的“群落重要性”更具包容性，其关注的是物种种群整体缺失或存在对局部群落或生态系统的根本性改变，而不考虑其相对丰度或生物量比例。

在自然和人类影响的群落中，不同物种可能作为替代SUE影响群落和生态系统。例如，替代建群种是在更广泛的陆地或海洋景观中可能结构主导局部群落的不同分类群。Angelini等（2011）提出了共存建群种的“嵌套组合”或“相邻组合”分类，其中替代建群种构成了相对离散、局部单优的斑块，每个斑块以自己的替代建群种为优势分类单元。

在欧洲殖民化之前，美国东南部松树稀树草原景观的 discontinuous overstory 主要由松树 Pinus palustris 结构主导，而相对连续的草地地被层则主要由 C₄ 暖季型丛生禾草主导。保存完好和恢复良好的景观片段仍包含这些关键的本土成分。优势丛生禾草，特别是 Aristida stricta，被称为关键种、生态系统工程师和建群种。然而，作为地被层的结构优势成员，这些重要的丛生禾草应单独归类为建群种（或集体作为建群功能群），而不是关键种。

松树稀树草原景观并非由丛生禾草和 P. palustris 的均匀混合组成。在整个景观中斑块状分布着沼泽（通常有高密度的食虫植物）、渗漏区、河岸灌丛和某些形成离散集群或斑块的地被层分类单元，这些斑块中以它们为结构优势元素。在长叶松生态系统分布区的西部（例如路易斯安那州东南部），蕨类 P. aquilinum 和木本灌木 I. glabra 通常在丛生禾草的广阔景观中形成离散克隆斑块。因此，在斑块尺度（即几到几十平方米的小局部尺度，具有相对均匀的物理结构植被），地被层可能交替由丛生禾草物种、P. aquilinum 或 I. glabra 结构主导。

2 方法

研究在路易斯安那州Tangipahoa教区Camp Whispering Pines的恢复长叶松稀树草原进行（30.68°N, 90.47°W）。该地年平均气温19°C，年平均降雨量1626 mm，海拔25-50 m。林下植被共优势种为丛生禾草 Schizachyrium scoparium 和 S. tenerum，包含超过300种维管植物物种库，且在小空间尺度具有高植物物种丰富度（约100种/100 m^-2）。研究时，该地点自1992年以来通过大约两年一次的生长季计划烧除（4-5月）进行恢复和维护。

2.1 地被植物和凋落物采样设计

研究斑块包括四个 P. aquilinum 集群（每个明显以 P. aquilinum 为优势，平均大小25×30 m）和四个 I. glabra 集群（每个明显以 I. glabra 为优势，平均大小10×15 m）。在每个斑块内，以锯齿形模式系统建立五个采样点，覆盖斑块范围。在每个点内，随机放置0.5×0.5 m样方。在每个斑块外（丛生禾草主导区域）同样选择五个采样点，大约均匀分布在斑块周边，随机放置样方约在斑块边缘外1 m。在每个样方内，齐地剪取并收集所有活的地被植物地上部分材料（包括各自的焦点优势种）和植物凋落物。在实验室中烘干并分拣所有初始活的植物材料，计数根连在一起的分株集并鉴定到种。测量物种丰富度和组成、茎密度、地上部干生物量以及凋落物干生物量。样品采集于2018年5月至6月，最近一次计划烧除后约2年。

2.2 节肢动物采样设计

节肢动物采样斑块与植被研究使用的四个 P. aquilinum 斑块相同，另增加一个 P. aquilinum 斑块。于2021年10月，最近一次计划烧除后约一年半，通过扫网法收集昆虫和蜘蛛。在每个斑块中间沿一条直线约25 m transect 进行15次扫网，以恒定步伐行走。在每个斑块外（丛生禾草主导植被）重复此操作，transect 长度与斑块内相同，平行于斑块边缘约1 m外进行。每个相邻丛生禾草区域在同一天紧随其对应的蕨类斑块之后采样，从而避免时间伪重复。

在实验室中，对扫网样品中的节肢动物进行计数，至少鉴定到目，烘干并称重。对于未鉴定到种级的物种，分配一个形态种。从这些收集中测量物种丰富度和组成、丰度（每个扫网transect的个体总数）和干生物量（每个扫网transect的总量）。

3 数据分析

对于 P. aquilinum 和 I. glabra 斑块，分别使用广义线性混合模型（GLMM）比较斑块内外非优势地被植物（即排除各自的焦点优势种）的物种丰富度和茎密度（均报告为数量/0.25 m^-2）。由于丰富度和总茎密度是计数，假设泊松分布。每个模型中，样方作为采样单元，相对于斑块的位置（内部 vs. 外部）作为分类固定因子，而为了解释每个斑块内样方之间的非独立性，将斑块身份作为随机因子。

对于非优势地被植物的总地上部干生物量和总凋落物干生物量（再次分别对 P. aquilinum 和 I. glabra 斑块进行），使用线性混合效应模型并假设这些连续变量为高斯分布。相对于斑块的位置是固定因子，而斑块身份作为随机因子 included。

使用广义线性模型（GLM）比较 P. aquilinum 斑块内外节肢动物的物种丰富度和丰度，假设泊松分布。对于节肢动物干生物量，使用线性模型（lm() R函数）并假设高斯分布。

使用 vegan R包中的函数分析 P. aquilinum 和 I. glabra 斑块与地被植物物种组成的关系，以及 P. aquilinum 与节肢动物物种组成的关系。对于每个分析，首先，使用基于丰度的Bray-Curtis指数创建群落相似性矩阵。其次，使用距离矩阵进行置换多元方差分析（PERMANOVA）以检验 P. aquilinum 和 I. glabra 斑块内外（分别针对地被植物）以及 P. aquilinum 斑块内外（针对节肢动物）组合组成的差异。第三，为了检验组间在多元物种组成空间中的离散度是否不同，进行了多元同质性分析（PERMDISP）。最后，使用非度量多维标度（NMDS）生成二维排序图以可视化 P. aquilinum 和 I. glabra 斑块内外（分别针对地被植物）以及 P. aquilinum 斑块内外（针对节肢动物）组合水平的组成相似性程度。

使用 R iNext 包比较 P. aquilinum 和 I. glabra 斑块内外非优势地被植物的物种累积曲线，以及 P. aquilinum 斑块内外节肢动物的物种累积曲线。物种累积曲线提供了超越样方或transect水平平均值的额外物种丰富度信息，因为它们表征了超越单个样本（例如植被样方或节肢动物扫网transect）平均值的组合的尺度依赖性丰富度。使用样方作为地被植物的样本和扫网transect作为节肢动物的样本，基于存在/缺失数据计算样本为基础的稀化和外推物种累积曲线。

4 结果

4.1 地被植物

平均而言，P. aquilinum 在 P. aquilinum 斑块样方中占地上部干植物生物量的72%；I. glabra 在 I. glabra 斑块中占92%。所选 P. aquilinum 斑块中没有 I. glabra 出现，所选 I. glabra 斑块中没有 P. aquilinum 出现。平均而言，丛生禾草在丛生禾草主导样方中占地上部干植物生物量的58%（丛生禾草生物量的67%是 S. scoparium，11%是 S. tenerum）。虽然一些丛生禾草出现在 P. aquilinum 和 I. glabra 斑块中，但丛生禾草样方中没有出现 P. aquilinum 或 I. glabra。

非优势地被植物的物种丰富度在 P. aquilinum 和 I. glabra 斑块内显著低于丛生禾草主导区域。在 P. aquilinum 斑块内，物种丰富度低27%（GLMM, z=2.842, p=0.004, 图2a）。在 I. glabra 斑块内，物种丰富度低51%（GLMM, z=0.115, p<0.001, 图3a）。

非优势地被植物的茎密度在 P. aquilinum 和 I. glabra 斑块内显著低于丛生禾草主导区域。在 P. aquilinum 斑块内，密度低11%（GLMM, z=2.360, p=0.018, 图2b）。在 I. glabra 斑块内，密度低65%（GLMM, z=20.380, p<0.001, 图3b）。

非优势地被植物的地上部干生物量在 P. aquilinum 斑块内比丛生禾草主导区域高74%（线性混合效应模型, t=-0.261, p=0.013, 图2c）。在 I. glabra 斑块内，非优势地被植物的地上部干生物量与丛生禾草主导区域无显著差异（线性混合效应模型, t=0.077, p=0.939, 图3c）。

凋落物干生物量在 P. aquilinum 和 I. glabra 斑块内显著高于丛生禾草主导区域。在 P. aquilinum 斑块内，凋落物干生物量比丛生禾草主导区域高23%（线性混合效应模型, t=-2.446, p=0.020, 图2d）。在 I. glabra 斑块内，凋落物干生物量比丛生禾草主导区域高42%（线性混合效应模型, t=-4.102, p<0.001, 图3d）。

非优势种的物种组成在 P. aquilinum 斑块内的地被植物组合与丛生禾草主导区域之间存在显著差异（adonis2, p=0.007）。然而，从排序来看，P. aquilinum 斑块内的两个样方被确定为异常值，因为它们具有异常低的物种丰富度，每个样方仅发现一个非优势种。这也得到了 P. aquilinum 斑块比丛生禾草主导区域具有更大离散度的支持（betadisper, p=0.034）。这两个异常值从数据集中移除以更好地解析 P. aquilinum 斑块与丛生禾草主导区域之间的比较。移除异常值后，并进行稀化以考虑样本量的差异，发现 P. aquilinum 斑块与丛生禾草主导区域之间的离散度是同质的（betadisper, p=0.502, 图2e）。此外，没有两个异常样方，P. aquilinum 斑块内的非优势种物种组成与丛生禾草主导区域的地被植物组合无差异（adonis2, p=0.078, 图2e）。在 I. glabra 斑块内，非优势种的物种组成与丛生禾草主导区域的地被植物组合存在显著差异（adonis2, p=0.001, 图3e）。然而，这些结果似乎是由非均匀离散度驱动的（betadisper, p<0.001, 图3e），即 I. glabra 斑块内的物种组成比丛生禾草主导区域更多变。否则，排序中没有明显的聚类模式，这支持离散度是物种组成显著差异的主要驱动因素。

稀化和外推曲线还显示，在采样的空间尺度上，P. aquilinum（图2f）和 I. glabra 斑块（图3f）内非优势地被植物的物种丰富度显著低于丛生禾草主导区域。在这两种情况下，95%置信区间在采样范围内不重叠。

4.2 节肢动物

扫网样本收集的节肢动物物种丰富度在 P. aquilinum 斑块内比丛生禾草主导区域低54%（GLM, z=2.771, p=0.006, 图4a）。节肢动物丰度在 P. aquilinum 斑块内比丛生禾草主导区域低69%（GLM, z=4.707, p<0.001, 图4b）。节肢动物干生物量在 P. aquilinum 斑块与丛生禾草主导区域之间无显著差异（线性模型, t=-0.778, p=0.459, 图4c）。

节肢动物物种组成在 P. aquilinum 斑块与丛生禾草主导区域之间存在显著差异（adonis2, p=0.024, 图4d）。P. aquilinum 与丛生禾草主导区域之间的离散度是同质的（betadisper, p=0.180）。在NMDS空间中，从 P. aquilinum 斑块收集的节肢动物与从丛生禾草区域收集的节肢动物明显分开聚类（图4d），这进一步支持了这些斑块类型之间物种组成不同的解释，然而每种斑块类型内的物种组成变异程度相似。

稀化和外推曲线还显示，在采样的尺度上，扫网样本中收集的节肢动物物种丰富度在 P. aquilinum 斑块内显著低于丛生禾草主导区域（图4e）；95%置信区间在采样范围内不重叠。

5 讨论

地被植物和节肢动物组合在局部斑块水平上，在本土丛生禾草主导区域与我们长叶松稀树草原研究点的两种替代本土物种（即 P. aquilinum 和 I. glabra）结构主导的斑块之间存在显著差异。非优势地被植物的物种丰富度和茎密度在 P. aquilinum 和 I. glabra 斑块内相对于特征性的丛生禾草主导区域均受到抑制。节肢动物的物种丰富度和丰度在 P. aquilinum 斑块内也显著低于丛生禾草主导区域。换句话说，在斑块水平上，替代的局部优势植物分类单元似乎提供了发生分歧的地被植物和节肢动物群落构建的结构。

关于地被植物组合，我们假设本土丛生禾草是美国东南部松树稀树草原中多样性增强的建群种，或（共同考虑）一个多样性增强的建群功能群或功能组。相反，我们假设本土 P. aquilinum 和 I. glabra 是多样性抑制的替代建群种。在我们的研究地点，没有实验操作的情况下，比较必须相对于彼此进行，因为几乎没有活的本地地被植被斑块不被这些分类单元之一主导（尽管该地点也存在一些由非本土物种主导的斑块）。

替代建群种可能通过直接或间接方式影响植物组合的其余部分。直接影响可能通过化感作用发生。例如，P. aquilinum 被认为对某些植物具有化感作用。间接影响可能通过共享资源的使用发生。例如，降低地表光可用性的密集蕨类覆盖与温带和热带研究中其他植物分类单元的较低多样性和茎密度相关。优势种也可以通过调节从属种之间的竞争强度来影响植物组合的其余部分。Hovanes等（2018）假设，松树稀树草原中本土丛生禾草的特征性 overdispersed 格局（特征在于土壤中根植的明显不连续草丛）可以为从属植物物种提供招募和持久机会（在草丛间的间隙中），但可以抑制和减少从属种之间的竞争，从而增强多样性。创建更连续覆盖或更连续密集扎根茎集的克隆替代建群种可能无法提供 overdispersed 丛生禾草的促进性影响。替代建群种也可能差异性地影响凋落层。促进更深、更连续凋落物的建群种可能抑制非建群分类单元的萌发和招募，使那些建群种相对于其他凋落物较少的建群种而言具有多样性抑制性。

文献中已确定的大多数建群种是初级生产者，可以对建立在其间或其上的物种的多样性、组成或生产力产生实质性影响，甚至跨越营养级。例如，至少存在三种植物组合可能影响节肢动物组合的机制。首先，植物多样性可能带来动物多样性。植物多样性可能影响植物生产力，使得更大的生产者资源基础可以支持更高营养级的更大生物量或多样性。最后，建群种及其关联物的物理结构（可能尤其是结构复杂性）可能影响更高营养级的组成，独立于植物物种多样性或生产力。

在我们的研究地点，P. aquilinum 斑块内的节肢动物物种丰富度和丰度值低于丛生禾草主导区域，然而节肢动物生物量在这些斑块之间没有差异。我们观察到的节肢动物物种丰富度和丰度模式与先前研究相似。然而，Borer等（2012）在他们的跨站点分布研究中发现，较高的节肢动物生物量与较高的植物多样性和生产力相关，而这两者是正相关的。我们的 P. aquilinum 斑块具有较高的植物生物量，但植物物种丰富度低于丛生禾草主导区域，这表明初级生产可能是节肢动物生物量的重要驱动因素，在一定程度上补偿了初级生产者多样性的缺乏。

文献中报道的大多数建群种对其各自群落具有多样性增强效应，即它们促进建立在其间或其上的多种生物，它们的丧失会导致多样性减少。这种偏见可能源于一种误解，即Dayton（1972）最初制定建群种概念 exclusively 是为了增强多样性的物种。无论如何，我们提出，多样性增强建群种的操作定义是，其移除将导致局部多样性减少（而其添加到先前不存在的群落中会产生相反效果），而多样性抑制建群种的移除将增加局部多样性。例如，许多非本土物种在成为它们已殖民或正在殖民的群落的优势入侵成员时或之后，减少或抑制本土物种多样性。此类物种被认为是多样性抑制建群种的良好候选者。

我们关于松树稀树草原研究地点的具体结果，关于多样性增强与多样性抑制替代建群种之间的对比，应适用于其他类型的SUE。虽然一个物种必须对其群落产生超大影响才能被视为SUE，但这种影响可能增强或抑制特定的群落或生态系统特征——例如物种多样性或净初级生产力——无论该物种是关键种、生态系统工程师、建群种等。

在实践中，SUE和/或其增强或抑制多样性的潜力可以通过比较来识别，无论是通过它们的存在与缺失，还是相对于其他分类单元（如此处所做；图5）。可以基于静态模式评估暂时识别SUE（例如，假设通过增强或抑制物种多样性而充当SUE；再次如此处所做）。一旦做出这样的假设，就应该通过实验进行测试，特别是因为物种多样性或其他相关因素可能具有与假设SUE的存在和影响无关的混淆巧合原因（例如，微生境条件等）。根据SUE的操作定义，其移除将 dramatically 改变群落或生态系统（相反，其添加将导致相反的变化）。物种移除实验、互替实验和群落组装实验（其中群落是实验性构建或恢复的）都是进行操作测试的有用方法（第一个比较焦点分类单元的存在与缺失，第二个比较替代分类单元之间或之中，第三个可以进行任一种比较，取决于实验群落的设计）。此类测试同时评估群落或生态系统水平的变化是正面的还是负面的。

Lafferty和Suchanek（2016）使用Paine（1966, 1969）经典的海星 Pisaster 移除实验来说明考虑诸如“keystone”（以及任何SUE）标签的适当背景是多么重要。他们提醒我们，当Paine（1966）实验性移除 Pisaster 时，“空间占据”物种组合的多样性减少了，但群落范围的多样性增加了。在Paine（1966, 1969）的研究中，Pisaster 是关于空间占据物种的多样性增强关键SUE，但却是关于整体多样性的多样性抑制关键SUE，就像 Mytilus californianus 是关于空间占据物种的多样性抑制建群SUE，但却是关于整体多样性的多样性增强建群SUE。类似地，任何给定的SUE标签应灵活应用，作为特定焦点分类单元种群关于特定变量（例如，物种丰富度、净生态系统交换等）相对于其群落或生态系统内特定参考（例如，其缺失、替代分类单元等）的有用描述符。SUE标签可以被认为是假设性的和临时性的（如果未经测试）或已证明的（一旦有足够的证据）。

由于SUE可能在其群落和生态系统中产生重要影响，有人建议恢复和保护工作应强调它们的维持、重建或恢复。理解并非所有SUE都是平等创造的，对于确定保护或恢复工作的优先顺序至关重要。在每个群落或生态系统中维持或促进不同类型SUE的完整补充，可能最好地促进跨越陆地和海景的自然多样性格局特征。为了充分理解SUE及其恢复或危害人为群落和生态系统的潜力，有必要表征所有类型的格局和后果，包括关键种、生态系统工程师、建群种和所有其他特殊效应物种。