《Functional Ecology》：Interspecific variation in leaf phenology and its relationship with plant traits in a seasonal tropical forest
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本文结合无人机遥感与地面调查，定量揭示了季节性热带森林树种叶片物候（落叶程度与时间）的广泛种间变异，并发现其与叶片质量 per 面积（LMA）、磷含量（Pres）和木质部导管面积等功能性状显著相关，为理解森林碳-水通量对气候变化的响应提供了新视角。
引言
叶片物候——即叶片萌发、衰老和脱落的时序——是植物生活史策略的核心组成部分，它直接影响碳获取、水分通量、繁殖等关键生理过程的时机和效率。在群落水平上，叶片物候随气候（如寒冷、干旱）变化显著，但在同一林分内，常共存着具有不同叶片物候的树种，这反映了在胁迫环境条件下维持叶片所涉及的成本与收益之间的权衡。
与温带森林（通常分为常绿和冷季落叶两类）不同，季节性热带森林的叶片物候策略极为多样，存在种间变异，包括落叶程度（峰值幅度、持续时间）、落叶时间（例如在旱季早期或晚期）等多个维度。不同的物候策略之所以能共存，是因为不同程度的落叶及其发生时间各有利弊。例如，在旱季维持叶片可以增加该时期的光合作用，但也会增加对干旱胁迫的脆弱性。由于存在此类权衡，我们预期物候策略会与植物的生活史或功能性状（如与水力安全相关的性状）表现出强烈的关联。然而，物候与性状之间可能存在的复杂联系网络可能会削弱这种关系。以往研究多依赖于基于专家经验的粗略物候分类，而非定量的物候测量数据，这在很大程度上是由于缺乏能够更精确描述叶片物候策略的定量数据。无人机遥感技术为在物种丰富的森林中开发物候的定量指标提供了解决方案。
本研究利用无人机遥感技术，在巴拿马巴罗科罗拉多岛的季节性干燥热带森林中，量化了单个树木和树种的落叶程度和时间，并评估了这些指标的种间变异如何与其他植物功能性状相关联。我们假设，基于对大量个体和物种的物候指标测量，将揭示其与碳获取和植物水力性状之间的强相关性。具体而言，我们预期落叶树种将比常绿树种具有更多的资源获取型（而非资源保守型）性状，并且落叶树种将具有与较低耐旱性和较高导水率相关的水力性状。
研究方法
研究地点与旱季定义
研究地点为巴罗科罗拉多岛的50公顷森林动态监测样地。该地属于湿润热带森林，旱季约4个月（通常从12月下旬至4月下旬），年平均降水量2661毫米。研究使用的无人机图像采集时间为2014年10月至2015年9月。根据BCI的降水和土壤水分数据，并采用30天降雨量100毫米的阈值，将2015年1月4日至5月20日定义为旱季。
个体与物种叶片覆盖度估算
研究团队在一年期内（2014年10月2日至2015年9月24日）以1-2周为间隔，共34个日期，使用搭载RGB相机的无人机获取了样地上空的冠层图像时间序列。通过摄影测量软件将每个采样日的图像合成为正射影像图。在2014年10月2日的正射影像上初步勾绘了暴露于阳光、面积大于50平方米的树冠，共1955个冠层，属于123个物种。随后通过地面调查将这些数字化的冠层与样地中标记的树木对应起来，并评估了藤本植物的覆盖度。使用机器学习算法，基于人工解读的部分图像样本进行训练，来预测每个冠层在每个采样日的叶片覆盖度（树冠面积被绿色叶片覆盖的百分比）。该算法使用了包括颜色和纹理在内的多种图像特征。为了生成每个冠层的每日时间序列数据，对机器学习预测的叶片覆盖度进行了进一步处理：首先，剔除了花果覆盖度明显的图像；其次，将每个树木的预测叶片覆盖度除以其时间序列中的最大值，进行归一化处理，使得每个树木的最大归一化叶片覆盖度为100%；最后，使用线性插值法在可用的预测值之间生成每日叶片覆盖度观测值。
为确保数据质量，后续物候分析排除了一些树木，包括图像质量差、藤本覆盖度高、物种样本量过小或物候异常值。最终数据集包含48个物种的897棵树木。
热带树木叶片物候量化：落叶程度与时间
研究定义了多个指标来描述落叶的不同方面。首先计算每个树木的指标，然后计算物种水平的指标。某棵树在某一天的落叶程度定义为100%减去归一化叶片覆盖度。为每个树木计算了月平均、旱季平均和全年平均落叶程度。峰值落叶程度定义为全年中日落叶程度的最大值。落叶期的开始、结束和长度定义为落叶程度连续高于40%阈值的第一天、最后一天和天数。落叶的平均时间使用圆形统计法计算，将一年中的日期视为圆形轴上的角度，日落叶程度作为向量的长度。
落叶程度种间变异的量化
使用方差分析量化物种身份对个体树木落叶程度变异的解释程度。分别对个体树木水平的响应变量（如旱季落叶程度、全年落叶程度、各月平均落叶程度）进行ANOVA分析，分组因子为物种身份。ANOVA模型的R2提供了种间变异的指数，R2值越高表明个体变异中可由物种身份解释的比例越大。
植物功能与生活史性状
为探讨落叶程度种间变异与功能性状和生活史变异的关系，研究从多个来源汇编了BCI树种的功能和生活史性状数据，包括叶片结构性状、木材解剖性状和生活史性状。为简化后续分析，基于性状相关性、主成分分析以及先前研究，从28个性状中筛选出一个子集用于主要分析，包括：叶片质量 per 面积、叶片厚度、LMA归一化无关的叶片氮含量和磷含量残差、木质部导管平均面积、小树相对生长率和物种最大胸径。
落叶程度与性状关系的量化
使用简单和多元线性回归探讨物种水平叶片物候指标与物种水平生活史和功能性状之间的关系。多元回归分析聚焦于四个关键物候指标：落叶期长度、全年平均落叶程度、峰值落叶程度和落叶开始日期。每个多元回归模型包含最多七个性状变量。为提高线性，对所有解释变量进行了对数转换，并对部分响应变量进行了适当转换。尽管在选择性状时已尽量减小共线性，但所选性状并非完全独立。因此，使用独立效应分析来划分每个变量对整体模型R2的独立贡献。此外，还通过考虑所有可能的解释变量组合，确定了具有最高调整R2的简约模型。
研究结果
种间变异的一般模式与物种分组
物种表现出广泛的物候模式，体现在落叶程度和时间的变异上。物候模式范围从高落叶程度但持续时间短或长的物种，到低落叶程度但持续时间短或长的物种，以及许多常绿物种。峰值落叶程度在物种间连续广泛变化，48个物种中有24个的峰值落叶程度介于20%至80%之间，表明上林层树冠在该森林中常常是部分落叶的。落叶期长度从0天到168.5天不等。对于部分和完全落叶的物种，落叶平均时间集中在旱季开始前约1个月开始的6个月期间内。
在个体水平上，物种身份解释了全年落叶程度变异的50%和旱季落叶程度变异的62.5%。物种身份对旱季月份和雨季最初两个月个体落叶程度变异的解释度约为50%，但在几乎所有物种叶片覆盖度均较高的其他月份，解释度低于30%。
利用物种水平物候指标，将物种分为三组：常绿物种（25种，峰值落叶程度<40%）、早落叶物种（6种，峰值落叶程度>40%且落叶平均时间早于2月1日）和晚落叶物种（17种，峰值落叶程度>40%且落叶平均时间晚于或等于2月1日）。早落叶物种的落叶期倾向于比晚落叶物种更短。所有早落叶物种的年均落叶程度较低，而晚落叶物种的年均落叶程度范围从低到高。尽管大多数物种可以明确归入这三组，但每组内的物候指标存在很大变异。
落叶物种热带叶片物候的维度
对落叶物种的七个物候指标进行主成分分析表明，这些指标可以由两个维度代表，共同解释了总方差的92%。PC1和PC2轴可分别解释为落叶程度和落叶时间的代表，两者几乎相互独立。
物候与性状的关系
落叶程度与LMA在所有物种中呈负相关关系，与遮荫叶LMA的关系强于与阳生叶LMA的关系。落叶程度随着LMA归一化无关的叶片磷含量的增加而增加。落叶程度指标与LMA归一化无关的叶片氮含量没有强相关性。物种最大胸径与落叶程度和时间指标有显著关系；胸径较大的物种具有更高的峰值落叶程度、年均落叶程度和更长的落叶期，以及更早的落叶开始日期。仅针对落叶物种时，落叶程度与植物性状之间的所有两两相关性均弱于所有物种一起分析时的相关性。对于落叶时间，最强的相关性是落叶开始日期与导管面积之间的负相关关系。早落叶物种的导管面积大于晚落叶物种和常绿物种。
利用性状解释物候种间变异：多元回归模型
包含七个功能和生活史性状的完整多元回归模型，其未调整R2值范围在0.37至0.72之间。简约模型解释的变异量与完整模型几乎一样多。落叶程度主要受叶片性状和生活史性状解释，而落叶时间主要受木材解剖性状和最大胸径解释。基于阳生叶性状与基于遮荫叶性状的模型结果大体平行，但存在一些差异：在年均落叶程度、峰值落叶程度和落叶期长度的模型中，遮荫叶LMA是比阳生叶LMA更好的预测因子，而阳生叶氮残差是比遮荫叶氮残差更好的预测因子。
讨论
本研究为季节性热带森林叶片物候存在高度种间变异提供了定量证据。我们观察到物种间在落叶程度和时间上存在连续且广泛的变异。尽管热带树种通常被简单分类为落叶或常绿策略，但实际上物种组合包含了从旱季完全无叶到全年保持叶片的多种物候策略，以及介于两者之间的许多组合。任何将叶片习性离散分为少数类别的做法，包括本研究中使用的方法，都会忽略物候上的大量变异。我们不仅观察到物种间物候的高度变异，也观察到物种内存在高度变异。
物候功能型
尽管物种间物候存在连续变异，但出于实践和生态学原因，将物种划分为物候类别通常是有益的。在本研究中，峰值落叶程度的分布是双峰的，支持分为常绿和落叶两大类。在落叶类群中，分析表明显著独立的两个物候变异轴，一个与落叶程度相关，另一个与落叶时间相关。基于这两个轴，我们识别出一个“早落叶物种”簇，其与其余的“晚落叶物种”有所区别。基于无人机数据得出的常绿与落叶分类，与之前基于野外观察和专家经验的分类高度一致。
叶片物候与其他物种性状的关系
与季节性热带森林的其他研究类似，我们发现叶片习性与资源获取策略相关，落叶物种更具资源获取性，常绿物种更资源保守。落叶程度与叶片化学和结构性状的关系强于与其他性状的关系。落叶物种具有与高碳获取速率相关的叶片特性，最显著的是落叶物种比常绿物种具有更低的LMA。落叶物种还具有更高的LMA归一化无关的氮和磷含量。一些叶片化学和结构性状随落叶程度指标呈连续变化，但关系相对较弱。落叶程度指标与遮荫叶结构性状的相关性强于与阳生叶结构性状。
关于水力性状和木材解剖在常绿和落叶物种间如何变化，证据不一。我们发现常绿和落叶物种在导管面积或木材密度上没有显著差异，但早落叶和晚落叶物种间的导管面积存在显著差异。对于落叶物种，落叶开始日期与木质部导管平均面积有相对较强的相关性，早落叶物种具有更大的平均导管面积——因而具有更高效的水分传输——与旱季后期落叶的物种相比。与先前研究一致，本研究发现体型较大的物种更可能是落叶的。
性状与落叶程度指标之间关系的强度可能受到性状和落叶程度数据集在取样个体、时间和环境上不匹配的影响。这些不匹配可能削弱了估计的物候-性状关系。
无人机在热带森林物候研究中的应用
无人机成像能够进行长期、详细的叶片物候测量，从而实现随时间推移的种间和种内变异的准确、精确定量。与卫星相比，无人机受云层影响较小，因其部署更灵活。将无人机成像和机器学习方法应用于更大的地理区域，可以扩展我们对热带树木物候种间和种内变异与物种性状和生活史策略关系的理解，因为性状和物候都随环境梯度变化。多年的图像时间序列将提供关于个体、物种和群落对年际气候变率（包括如厄尔尼诺等气候异常）的物候响应信息。本研究展示了这些方法的潜力，并为未来在更大时空尺度上的工作奠定了基础。
