水生病原体局域传播驱动陆生宿主隐性流行病与种群崩溃的微尺度机制

《Nature Ecology & Evolution》：Localized transmission of an aquatic pathogen drives hidden epidemics and population collapse in a terrestrial host

本研究针对两栖动物壶菌病(Bd)在完全陆生宿主达尔文蛙(Rhinoderma darwinii)中的传播机制这一关键科学问题，通过高分辨率空间标记重捕技术、长期生态监测与空间个体模型相结合的方法，揭示了Bd感染在米级尺度上呈现显著空间异质性。研究发现局域性传播导致亚种群快速崩溃(年下降率达98%)，且由于亚种群间感染动态的空间解耦，这些流行病在种群水平容易被低估。该研究为理解空间结构种群中病原体传播规律提供了新视角。

　　

在生态学与疾病研究领域，理解感染风险的精细空间变异模式一直是核心挑战。西蒙·莱文在其经典论文中强调，自然系统中的模式及其机制普遍存在跨尺度变异性。对于两栖动物壶菌病(Batrachochytrium dendrobatidis, Bd)这一导致全球两栖类衰退的主要病原体而言，其空间分布虽已被证实存在多尺度异质性，但关于微米至米尺度的传播机制及其对宿主种群的影响仍知之甚少。尤其值得注意的是，现有研究大多聚焦于生活史中包含水生阶段的物种，而对完全陆生两栖动物中Bd的传播动态关注不足。然而，全球至少有34%的两栖动物(约2,720种)为完全陆生类型，它们面临的风险可能被严重低估。

达尔文蛙(Rhinoderma darwinii)作为智利南部特有的完全陆生两栖动物，为研究这一问题提供了理想模型。该物种活动范围极其有限(成年个体年位移中位数仅3.64米)，且形成空间结构化的种群。而Bd的感染阶段为水生游动孢子，在陆生环境中可能通过直接接触或局部环境污染传播。这种宿主与病原体生物学特性的交织，引出了一个关键科学问题：在完全陆生系统中，一种水生病原体如何实现空间传播？这种传播又会引发怎样的种群动态？

为解答这一问题，由安德烈斯·瓦伦苏埃拉-桑切斯领衔的研究团队开展了一项多维度研究。他们整合了两种野外研究的数据与一个参数化的空间个体模型(IBM)。第一种野外研究在智利南部的康图尔莫森林保护区(RFC)和维洛维洛生物保护区(HUI)进行，通过高精度空间标记重捕技术(定位精度±10厘米)，对两个空间结构化种群进行了长达2-4年的监测，收集了758只达尔文蛙的1,720次捕获数据。第二种研究则对坦陶科公园(TAN)的两个亚种群进行了长期(2014-2025年)的流行病学与种群统计学监测，记录了Bd入侵前后的动态。基于这些实证数据构建的空间个体模型，用于评估空间、种群统计和感染参数在塑造宿主-病原体动态中的相对重要性，并评估潜在的管理措施。

研究团队开发了贝叶斯空间多状态标记重捕模型(sMCR)来估计感染Bd与未感染个体的真实存活率。结果发现，感染导致达尔文蛙死亡率显著升高。在RFC，感染个体的月存活率较未感染个体降低了55.8%-67.5%；在HUI，降低幅度为63.3%-66.7%。估计绝大多数感染个体在恢复前死亡的概率很高(成年个体为0.854)，且死亡发生迅速，95%的感染个体在初次感染后3个月内死亡。这表明达尔文蛙对Bd高度敏感，易发展为致命的壶菌病。

分析显示，Bd感染概率在多个尺度上存在变异。在区域尺度上，RFC的平均月感染概率(0.048)显著高于HUI(0.015)。更关键的是，在米级尺度上，感染呈现高度聚集性。在RFC，超过一半(51.3%)的感染事件发生在仅占种群25.1%个体的一个亚种群(RFC5)中，而仅32米外的另一个亚种群(RFC4)虽个体占比26.5%，却只记录了1.3%的感染。HUI也观察到类似模式。贝叶斯分析证实，某些月份部分亚种群的感染风险显著偏离空间同质假设，这是野生动物中记录到的最细微的寄生虫感染空间聚集之一。

研究人员探究了这种精细尺度变异的驱动因素。排除了微气候条件(温度、湿度)和森林生物量(以胸高断面积代表)的显著影响。相反，发现感染概率与个体到最近感染者的距离呈强负相关。在零距离处，感染概率远高于区域平均水平(RFC提高7倍，HUI提高43倍)，表明种内传播(直接或近直接接触)是导致感染聚集的主要原因。此外，发现皮肤细菌群系的香农多样性指数与感染概率呈中等正相关，提示其可能是宿主抗性的潜在机制，但需谨慎解读。

以往基于多个亚种群平均数据的研究未能发现流行病动态，且报告的点流行率始终较低。本研究的高分辨率空间数据揭示，在亚种群尺度上确实发生了Bd流行事件。sMCR模型估计，在流行高峰期，一个亚种群中高达一半的个体可能在一个月内感染Bd。

对坦陶科公园的长期监测为上述发现提供了有力佐证。该区域曾被认为是无Bd的避难所。2023年，在经过14年监测后首次在达尔文蛙和同域分布的两栖动物中检测到Bd，平均流行率达25.5%。随后，两个原本接近稳定的亚种群(TAN1和TAN2)在一年内经历了急剧衰退(91.3%和98%)，其中TAN2可能已灭绝。这证实了Bd能驱动完全陆生宿主种群的快速崩溃。

空间个体模型(IBM)的全局敏感性分析显示，感染参数(α_pinf,rd和β_pinf,rd，即感染概率与距离关系的参数)对宿主-病原体动态的相对重要性最高。宿主密度(λ_rd)和同域耐受宿主密度(λ_syntopic)也扮演重要角色。模型模拟再现了从Bd无法入侵到导致宿主灭绝的各种动态，解释了野外观察到的空间变异。流行病比R_t,rd在多数模拟中超过1，表明流行事件易发生。种群抑制δ(因Bd导致的种群规模相对减少)在多数情景下很高，尤其在RFC和HUI的平均感染参数下δ>0.5，表明Bd能驱动种群快速崩溃。

模型还评估了通过围栏隔离和移除同域物种来降低传播的管理措施。分析表明，种群抑制δ与λ_syntopic的关系符合Gompertz函数。管理启示有两点：首先，在λ_syntopic较低时，每移除一个同域宿主个体对δ的降低效果最显著；其次，这种益处在达尔文蛙密度较低时最大。这表明在宿主密度较低时，针对同域耐受宿主的干预措施可能最有效。

该研究揭示了观测尺度如何根本性地影响我们探测和解读空间结构种群中感染动态的能力。在亚种群尺度上清晰的流行动态，在更广的种群尺度上因感染的空间解耦而变得模糊，平均流行率维持在低水平，从而导致了"隐性"流行病的现象。这强调了选择相关观测尺度对于理解寄生虫驱动的种群调节至关重要。

研究结果还指出，Bd在完全陆生宿主中的传播动态可能与水生宿主存在重要差异。在陆生环境中，Bd行为更接近直接传播病原体，宿主接触率至关重要；而在水生环境中，环境传播可能占主导。此外，亚种群间动态的解耦可能缓冲Bd在空间结构化种群尺度上的影响。如果得到证实，维持或降低亚种群间同步性的管理策略或有助于增强完全陆生两栖动物对Bd的稳定性和恢复力。

尽管完全陆生两栖动物的Bd流行率通常较低，但这并不等同于种群水平的影响微弱。高疾病致死率结合即使低水平的传播，仍可导致种群调节甚至灭绝。本研究提供了强有力的实证，表明Bd对完全陆生两栖动物构成的全球保护意义可能被严重低估。自20世纪70年代传入智利以来，Bd仍然是达尔文蛙的重大威胁，这凸显了这场两栖动物瘟疫的持续威胁。

总之，这项发表于《Nature Ecology & Evolution》的研究，通过创新的多尺度研究方法，揭示了水生病原体在陆生宿主中引发局域传播、隐性流行病和快速种群崩溃的微观机制。它不仅深化了对Bd这一特定病原体生态学的理解，更阐明了空间尺度在疾病生态学中的核心作用，为保护生物学和野生动物疾病管理提供了新的理论和实践启示。