《Agriculture, Ecosystems & Environment》：Scale-dependent effects of honeybee abundance on Lima bean pollination and yield
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高蜜蜂访问量可能通过累积的繁殖成本限制菜豆（Phaseolus lunatus）的授粉服务、净生殖收益和田间产量。研究通过花、植株和田间三个尺度结合观测与实验发现：自然授粉（ unrestricted visits）的果实和种子产量显著低于人工辅助授粉（hand cross-pollination），表明存在授粉服务不足的植物级限制；花尺度上，随着访问量增加，净生殖收益因果实产量提升而渐增，但种子产量未变化；田间尺度则呈现线性负相关，每增加1.2次/小时访问量，种子产量下降21%。这揭示高蜜蜂密度可能通过加剧繁殖成本抑制作物产量，强调需采用多尺度标准化方法评估和管理蜜蜂对农业生态系统的影响。
玛丽亚·维吉尼亚·奇里拉（María Virginia Chirilá）|安德烈斯·塔拉莫（Andrés Tálamo）|娜塔莎·P·查科夫（Natacha P. Chacoff）|迭戈·P·巴斯克斯（Diego P. Vázquez）
阿根廷干旱地区研究所（Instituto Argentino de Investigaciones de Zonas áridas），CONICET-库约国立大学（CONICET-Universidad Nacional de Cuyo），门多萨，阿根廷
摘要
高密度的传粉者可能会因反复访问带来的累积繁殖成本而阻碍作物产量。我们结合了花、植物和田间的观察和实验方法，来评估蜜蜂（Apis mellifera）的数量如何影响利马豆（Phaseolus lunatus）的授粉服务、净繁殖效益和作物产量。自然授粉导致的果实和种子产量低于最佳的人工异花授粉效果，表明在植物层面授粉服务存在局限性。在花层面上，随着访问次数的增加，净繁殖效益呈渐增趋势，主要得益于果实产量的提升，而种子产量没有明显变化。相比之下，在田间尺度上，作物产量随着蜜蜂访问次数的增加而线性下降，每小时每朵花增加1.2次访问会使种子产量减少21%。总体而言，我们的结果表明，高密度的蜜蜂可能会限制利马豆的繁殖和产量。此外，这些发现强调了在农业生态系统中进行授粉研究时需要采用标准化、多尺度的方法来准确评估和管理这种过度丰富的传粉者的影响。
引言
昆虫介导的授粉作为生态系统服务在促进粮食安全方面发挥着关键作用，大约70%的粮食作物在不同程度上依赖这一重要过程（Siopa等人，2024年）。在农业中，授粉可以增强与作物产量和食品质量相关的特性，包括种子和果实的形成（Bartomeus等人，2014年；Chacoff等人，2008年；Monasterolo等人，2022年）、颜色（Klatt等人，2013年）、大小（MacInnis和Forrest，2019年；Monasterolo等人，2022年）、风味（Hogendoorn等人，2010年；Zhang等人，2022年）、营养价值（Garratt等人，2014年）以及保质期（Wietzke等人，2018年）。因此，授粉通过影响农业生产的数量和质量，成为农民和整个食品供应链中所有参与者所依赖的关键服务（Gallai和Salles，2016年）。
为了满足授粉需求，许多作物越来越多地依赖人工管理的传粉者，如蜜蜂（Apis mellifera；Aizen和Harder，2009年）。这种依赖导致了这些物种在其原产地范围之外的广泛使用，有时甚至成为入侵物种（Aizen等人，2020年；Morales等人，2017年）。蜜蜂在农业生产中可以发挥积极作用：全球综合研究表明，它们对作物授粉有显著贡献，平均而言，其支持产量的作用与野生昆虫相当（Reilly等人，2024年）。它们广泛的觅食行为、易于管理以及能够访问多种作物物种的特点，使它们成为许多农业系统中的宝贵传粉者。然而，这些好处可能在不同情境下并不统一。蜜蜂的普遍存在和高局部密度也可能产生生态和农艺成本，包括作物产量下降（Angelella等人，2021年；Badano和Vergara，2011年；Sáez和Garibaldi，2023年；Sáez等人，2014年）、食品质量下降（MacInnis和Forrest，2019年；Monasterolo等人，2022年；Ramírez-Mejía等人，2024年），以及对本地传粉者和植物授粉及繁殖的负面影响（Angelella等人，2021年；Diller等人，2022年；Page和Williams，2022年；Weekers等人，2022年）。
传粉者的访问次数是繁殖成功的关键驱动因素。实证研究表明，授粉和繁殖成功可能与传粉者访问次数有多种关系：有时呈线性增长，有时达到饱和，有时在中间访问次数时达到峰值（Morris等人，2010年）。这些模式源于繁殖效益（花粉沉积、果实和种子产量）与访问次数增加所带来的成本（例如，花朵损伤和病原体传播）之间的平衡。在主要由蜜蜂授粉的作物中，种子产量对访问次数的响应呈单峰分布，在每朵花8-10次访问时达到峰值，随后随着访问次数的增加而下降（Rollin和Garibaldi，2019年）。然而，最近一项涵盖49种作物的全球综合研究发现，授粉成功率通常在访问次数达到一定水平时趋于饱和，而不是在中等访问次数时达到峰值（Eeraerts等人，2025年）。当繁殖效益迅速积累但大多数胚珠受精后成本趋于稳定时，就会出现饱和现象；而当与访问相关的成本上升并最终超过效益时，则会出现单峰曲线（Morris等人，2010年；图1）。尽管缺乏强有力的成本上升证据，但几种机制可能导致高访问次数下的繁殖成功率下降，包括花朵损伤（Sáez等人，2014年）、花粉管竞争（Young和Young，1992年）、花蜜耗尽（Pyke，1991年）以及病原体传播（Fetters和Ashman，2023年）。在主要由Apis mellifera授粉的作物中，访问次数的累积成本可能尤为重要，因为高访问次数会放大繁殖成本，对作物授粉和繁殖成功率产生严重影响。
作物授粉和繁殖成功率如何随访问次数的增加而变化可能取决于研究的规模和背景。不同研究在量化蜜蜂数量（蜂群数量、蜜蜂计数、访问频率）以及所考虑的实验单元（花朵、植物、地块或田地；Rollin和Garibaldi，2019年）方面存在很大差异。仅关注花朵可能会高估授粉效益，因为植物可以将资源重新分配给被授粉的花朵（Vaissière等人，2011年），并且在自然条件下单个花朵可能比在控制实验中接受更多的访问。由于授粉发生在从花朵到植物再到田地的多个尺度上，准确评估蜜蜂访问的影响需要采用与农业生产相关的多尺度方法。尽管在授粉成功率方面已有大量研究，但我们仍然缺乏实证测试，来评估蜜蜂访问次数增加如何同时影响与作物生产相关的多个生物尺度上的授粉结果。
在这项研究中，我们研究了蜜蜂访问对利马豆（Phaseolus lunatus）授粉和繁殖的影响。利马豆是一种未得到充分开发的作物，由于其高营养价值和抗旱性具有巨大的生产潜力（Adebo，2023年；Martínez-Nieto等人，2020年）。我们在三个不同的生物尺度上评估了蜜蜂对利马豆授粉和繁殖的影响：植物层面的授粉服务（传粉者传递的花粉；Siopa等人，2024年）、花层面的净繁殖效益（与传粉者相互作用对雌性植物繁殖的总效益；图1），以及田地层面的作物产量。我们假设授粉服务、净繁殖效益和作物产量会随着蜜蜂访问次数的增加而减少。对于授粉服务，我们预测不受限制访问的植物产生的种子和果实会比接受人工异花授粉的植物少，其果实和种子产量与自花授粉的植物相当。过度的蜜蜂访问会带来有限的授粉效果。反过来，我们预测净繁殖效益（以每果实的种子数表示）和作物产量（以单位面积的种子数表示）会在中等访问次数时达到峰值；这种单峰模式是由于多次花朵访问导致的成本/效益比率增加所致。
研究作物
Phaseolus lunatus（豆科，蝶形花亚科；利马豆）是一种一年生草本攀缘植物，因其种子和果实而被栽培。该物种具有混合的、以自交为主的交配系统（Zoro Bi等人，2005年）。花朵形态和花粉与柱头的同步成熟有利于自花授粉。然而，在传粉者访问期间，也可能会发生异花授粉，这是由于生殖部分的挤压作用。
授粉服务 - 植物层面的影响
正如预测的那样，受到不受限制访问的植物比接受补充异花授粉的植物表现出更低的繁殖性能。种子产量对授粉处理的反应非常明显：人工异花授粉的植物产生的种子数量明显多于自然授粉的植物，而自花授粉的植物产生的种子数量较少（图2a）。人工异花授粉使胚珠受精的概率增加了三倍以上（β =
讨论
与我们的假设一致，蜜蜂数量的增加扰乱了利马豆的授粉服务、净繁殖效益和作物产量。正如我们的第一个预测所预期的那样，自然授粉的植物（即，接受不受限制传粉者访问的植物）的种子和果实产量低于最佳授粉条件（人工异花授粉）下的植物，这证实了自然授粉不足以最大化繁殖成功率。然而，自然授粉仍然
作者贡献声明
迭戈·P·巴斯克斯（Diego P. Vázquez）：撰写 – 审稿与编辑、资源准备、方法论、资金获取、概念构思。娜塔莎·P·查科夫（Natacha P. Chacoff）：撰写 – 审稿与编辑、方法论。安德烈斯·塔拉莫（Andrés Tálamo）：撰写 – 审稿与编辑、资源准备、方法论。玛丽亚·维吉尼亚·奇里拉（María Virginia Chirilá）：撰写 – 审稿与编辑、初稿撰写、可视化处理、验证、监督、软件使用、资源管理、项目协调、方法论、研究设计、资金获取、数据分析、概念构思。
利益冲突声明
作者声明他们没有已知的可能会影响本文所报告工作的财务利益或个人关系。
致谢
我们感谢利马豆田的所有者允许我们进行这项研究：Abelardo Alancay、Carina Copa、Roberto Durand、Martín Gonza、Abel González、José Guitián、Sergio Guitián和Francisco Romero。我们还要感谢Cachi政府和萨尔塔省环境部门的支持，以及Ramón Luna Castro、Juan Manuel Romero、Diego Moya、Emilio Cardozo、José Cardozo、Enrique López、Sebastián Liquín和Stefania Gómez在数据收集方面提供的帮助。
