海藻恢复对韩国东海岸底栖大型动物的生态效应：海洋森林发展区的功能多样性响应

《Diversity》：Ecological Effects of Seaweed Restoration on Benthic Macrofauna in Marine Forest Development Areas Along the Eastern Coast of Korea

本研究通过分析2021-2024年韩国东海岸海洋森林恢复区的生态数据，揭示海藻生物量增长与大型底栖动物物种数、密度和生物量的显著正相关性，特别发现摄食功能群（如食植者Grazer、食肉者Carnivore）的结构变化，表明海藻恢复通过提供生境和次级食物网支撑，对底栖动物功能多样性恢复具有关键作用。

　　

引言

海藻（大型藻类）作为海洋生态系统的主要初级生产者，在维持海岸带生物多样性和稳定生态功能方面发挥关键作用。特别是大型海藻通过提供食物、产生氧气、净化水质和提供生境等多种生态系统服务，为海洋生物创造栖息地。其结构复杂性支撑着生物群落的稳定性和多样性。全球范围内，由于水温上升和植食性压力增加等物理生物因素共同作用，海岸带海藻群落逐渐衰退，导致海洋荒漠化。在韩国周边海域，海洋污染、全球变暖和草食性无脊椎动物（如海胆和鲍鱼）的过度摄食是形成海底荒漠化的主要驱动因素。作为基石物种的海藻群落物种多样性和生物量下降，直接关联到整体海岸带多样性的减少，引发对生态系统或群落生产力和稳定性降低的担忧。

韩国东海岸中段位于亚极锋带，据报道海水温度变化会削弱大型藻类的密度和覆盖率。特别是草食性无脊椎动物对大型藻类的过度摄食，诱导包括珊瑚藻在内的海藻群落大量死亡，导致岩质基底表面白化及海洋生态系统生境功能丧失。其结果是渔业资源的主要产卵场和食物来源逐渐消失，海洋生态平衡 destabilized。韩国政府推动海洋森林项目，旨在通过生境恢复来重建海洋生物多样性和生态系统功能。然而，大多数海洋森林恢复效果分析集中于海藻覆盖率、密度或生物量等简单指标。验证多种底栖生物定殖和生态系统功能恢复的定量和功能评估仍然有限。为评估海洋森林建立的有效性，需系统分析恢复点海藻与底栖大型动物之间的相互关系，因为大型底栖动物与海藻生物量、组成和结构复杂性密切相关。

近年来，海洋生态系统健康与恢复成效评估日益强调功能多样性指标与传统结构多样性指标的结合。功能多样性涵盖物种所扮演生态角色的变异，超越物种丰富度 alone。它基于每个物种或个体的生理、形态和行为特征（如运动性、摄食类型和繁殖策略），为分析群落结构和能量流动提供重要途径。该方法补充了主要关注分类学方面（如“物种数”）的传统物种多样性指标，通过考察这些物种执行的功能角色，可揭示生态系统过程中的功能冗余或缺口，从而实现对生态系统健康和恢复成效的更精确和预测性评估。在上述关键性状中，摄食功能群分析为生态系统结构提供了功能明确的视角，通过阐明物种如何分配资源和响应环境压力，增强了功能多样性指标在海洋生态系统健康评估中的敏感性和生态相关性。

本研究旨在分析2021年至2024年韩国东海岸海洋森林恢复点海藻和大型底栖动物群落结构的年际变化。特别关注摄食类型，比较和评估大型底栖动物群落功能结构的变化。研究结果有望深化对海藻恢复如何塑造大型底栖动物群落功能多样性和摄食功能群组成的理解，并为制定基于生态系统的策略以评估和提升海洋森林恢复项目效果提供理论基础。

材料与方法

研究区域

韩国东海岸面临海藻种群持续衰退和海底荒漠化蔓延的重大生态挑战，导致珊瑚藻覆盖海底（即“白化”现象）。作为响应，韩国政府于2009年至2024年间在101个站点总计133.80 km²的区域实施了多项海洋森林恢复项目，使用包括Ecklonia cava、E. stolonifera和Sargassum spp.在内的冠层形成褐藻。浦项市Hwajin-ri（ES-1）、江陵市Geumjin-ri（ES-2）和襄阳市Dongsan-ri（ES-3）是2021年至2024年间积极实施海洋森林恢复项目的主要站点，涉及这些海藻物种的种植和播种。这些站点共同代表了韩国东海岸的南部、中部和北部区域。因此，本研究选择这三个站点调查2021年和2024年间海藻和大型底栖动物群落的变化。

野外采样与样本分析

于2021年和2024年（2月、5月、8月、11月）使用水肺潜水调查在三个站点进行季节性野外采样。使用专门设计的50 cm × 50 cm水下不锈钢样方采集海藻和大型底栖动物样本，以最小化与深度相关的群落结构失真并防止小于2 mm的小样本丢失。每次采样事件进行八次样方采样重复，样方内收集的所有样本装入1 mm网孔样品袋，防止水下操作期间样本丢失。样本随后固定在10%中性海水-甲醛溶液中保存。

甲醛保存的海藻和大型底栖动物样本用淡水冲洗24小时，使用立体显微镜（Olympus SZX7, Tokyo, Japan）鉴定到物种水平，并使用电子天平（CAS-MWP, Seoul, Korea）测量生物量（湿重, gWWt/m²），精确至0.01 g。鉴定的大型底栖动物分为以下几类：环节动物、软体动物、节肢动物、棘皮动物和其他（如刺胞动物、扁形动物、苔藓动物和星虫动物）。物种名称及其对应分类目级信息来源于AlgaeBase（https://www.algaebase.org）和WoRMS（https://www.marinespecies.org）。据此，海藻分为红藻（Rhodophyta）、褐藻（Ochrophyta）和绿藻（Chlorophyta）三组，并进行后续分析。

大型底栖动物的摄食类型基于先前研究（如Barnes and Hughes；Shimeta and Jumars；Jumars et al.）进行分类，并辅以实验室实验的个人观察。表现出多种摄食类型的物种根据相关文献中的分类指定其主要亚型。据此，考虑七种摄食类型（食植者Grazer、食肉者Carnivore、悬食者Suspension feeder、沉积食者Deposit feeder、杂食者Omnivore、清道夫Scavenger和寄生虫Parasite）进行分类。

水温数据来自海洋环境信息系统（MEIS, http://www.meis.go.kr）。为每个研究区域选择最近的监测站点：ES-1对应CE2504，ES-2对应CE2530，ES-3对应CE2538。

数据分析

为分析海藻和大型底栖动物群落的结构变化，使用普利茅斯多元生态研究7（Primer 7）基于生物量数据计算多样性指数（H′）和物种丰富度（R），计算中使用自然对数（以e为底）。采用双向方差分析（ANOVA）评估多样性和丰富度指数的空间和时间差异。研究站点（三个水平）和年份（两个水平）被视为固定因子，ANOVA后使用Tukey多重比较检验进行事后比较。此外，使用SPSS（版本31；SPSS IBM, Armonk, NY, USA）通过Spearman相关系数分析海藻类群、大型底栖动物摄食类型与水温之间的关系。

进行推断性和描述性分析以检验海藻和大型底栖动物群落生物量随年份、季节（月份）和研究站点的趋势。基于Bray–Curtis相似性矩阵的置换多元方差分析（PERMANOVA）使用对数转换[log₁₀(x + 1)]后的生物量数据进行。PERMANOVA是一种非参数方法，使用置换程序检验假设，为评估组间差异提供稳健灵活的方法，同时考虑数据的多变量性质和生态学中常见的复杂实验设计。在PERMANOVA之前，进行单因素相似性分析（ANOSIM）评估每个因子是否显著影响多变量结构。由于季节因子对海藻和大型底栖动物群落结构均无显著影响，分析仅包括年份（两个水平）和站点（三个水平）。然后将相似性矩阵进行双向PERMANOVA以检验因子效应。PERMANOVA将变异分量（COV）分配给主因子以及所选比较中包含的主因子组合之间的任何双向或三向交互作用。COV越大，表明特定因子或交互项对数据结构的影响越大。使用非度量多维标度（NMDS）排序可视化因子效应。多变量分析使用PRIMER v7多变量统计包和PERMANOVA+附加模块中的例程进行。统计显著性设定为p < 0.05。

结果

水温

研究期间，底层水温因研究站点、季节和年份而异。2021年，浦项（ES-1）底层水温从冬季（2月）的10.2 °C降至春季（5月）的6.3 °C；随后在夏季（8月）升至10.6 °C，秋季（11月）升至16.5 °C。江陵（ES-2）和襄阳（ES-3）的最低水温分别记录为1.4 °C（5月）和3.3 °C（5月），而最高值出现在11月，江陵（ES-2）达5.7 °C，襄阳（ES-3）达17.2 °C。2024年，浦项（ES-1）底层水温在冬季（2月9.9 °C）和春季（5月9.7 °C）之间相对稳定。随后逐渐升至夏季（8月）的14.9 °C和秋季（11月）的19.9 °C。江陵（ES-2）水温冬季为3.0 °C，春季为2.3 °C，夏季升至8.6 °C，秋季再次降至2.7 °C。襄阳（ES-3）底层水温从冬季4.6 °C逐步升至春季7.0 °C和夏季13.3 °C，随后在秋季降至5.4 °C。

2021年，所有三个站点显示冬季（2月）和春季（5月）水温下降，随后在夏季（8月）和秋季（11月）逐渐升高。2024年，所有站点水温普遍从冬季升至夏季，随后在秋季下降，除了浦项（ES-1）水温持续上升。三个站点中，江陵（ES-2）在2021年和2024年始终保持最低温度范围。

海藻和大型底栖动物群落

调查期间，共鉴定118种海藻，包括87种红藻（Rhodophyta）、20种褐藻（Ochrophyta）和11种绿藻（Chlorophyta）。2024年，所有研究站点海藻生物量较2021年显著增加，而物种数在ES-2和ES-3略有增加。值得注意的是，与其他站点相比，ES-3在物种数（从33种增至51种）和生物量（从18.86增至1022.32 g wt/m²）上增幅最大。季节上，各站点海藻生物量最低值记录于2021年夏季（8月）的ES-1和ES-2，以及2021年秋季（11月）的ES-3。总体而言，所有站点记录的最高平均生物量（2268.21 g wt/m²）在2024年夏季，而最低值（8.44 g wt/m²）出现在2021年夏季，代表2021年至2024年间夏季海藻生物量的显著增长。

共鉴定433种大型底栖动物，平均密度1636 ind./m²，平均生物量1255.58 gWt/m²。节肢动物（161种）是优势大型底栖动物类群，其次是软体动物（109种）、环节动物（72种）和棘皮动物（21种）。总体而言，2024年所有站点的物种数、密度和生物量均较2021年增加。物种数增幅最大发生在ES-2（从105种增至226种），而生物量最大增幅发生在ES-3（从97.30增至508.09 gWt/m²）。季节上，密度在2021年11月所有站点最低，2024年5月和8月显著增加。特别是ES-3表现出最高的季节变异，密度从49 ind./m²（2021年11月）增至3608 ind./m²（2024年8月），生物量从69.59 gWt/m²（2021年2月）增至661.98 gWt/m²（2024年5月）。

双向PERMANOVA显示海藻群落与年份显著相关（p < 0.05），但站点和双向交互作用在时空海藻群落中不显著（p > 0.05）。而所有因子以及双向交互作用均显著影响大型底栖动物群落（p < 0.05）。对于海藻和大型底栖动物群落，PERMANOVA结果中COV最大为年份，其次是双向交互作用和站点。NMDS排序清晰显示了研究站点和年份导致的海藻和大型底栖动物群落差异。不同年份的采样沿x轴（海藻群落）或y轴（大型底栖动物群落）显示 distinct 聚类模式。此外，每年空间大型底栖动物群落样本清晰分为两个区域，即最北站点（ES-3）和较低纬度站点（ES-1和ES-2）。

大型底栖动物群落的摄食功能群结构

2024年所有研究站点大型底栖动物摄食功能群的物种数、密度和生物量较2021年大幅增加。密度方面，杂食者密度在2024年相对于2021年增幅最大，襄阳（ES-3）增3466.7%，江陵（ES-2）增2011.5%，浦项（ES-1）增366.7%。食肉者密度从浦项增119.8%至襄阳增990.0%，而食植者密度从江陵增146.0%至襄阳增769.0%。悬食者和沉积食者在2024年也较2021年增加。

总体而言，大型底栖动物摄食功能群的物种数和密度从2021年到2024年所有站点均增加，杂食者平均比例增幅高于其他摄食功能群（即沉积食者、食肉者、食植者和悬食者）。大型底栖动物密度方面，Cymodoce japonica（食植者）在ES-1最丰富，而Caprella equilibra（杂食者）在ES-2和ES-3均是最优势物种。特别是江陵（ES-2；81,000.0%）和襄阳（ES-3；105,100.0%）Caprella equilibra密度的增加贡献了杂食者密度的整体增长。此外，站点特异性杂食者和食肉者密度增加（杂食者366.7至3466.7%，食肉者119.8至990.0%）与海藻生物量增加 coincident。

物种多样性与丰富度

海藻群落平均多样性指数在2021年和2024年间相对稳定（1.19 vs. 1.32），而物种丰富度从2021年的4.43降至2024年的2.96。特别是ES-1物种丰富度显著下降归因于绿藻物种数减少。三个站点平均物种数和生物量增加；然而，群落中优势种比例从2021年的22.09%（Gelidium elegans）增至2024年的46.19%（Undaria pinnatifida），导致物种丰富度降低。而大型底栖动物群落2021年和2024年物种多样性值相似（分别为1.94和2.43），但同期物种丰富度从9.39大幅增至17.18。

双向ANOVA证实观察到的多样性模式，表明研究站点或年份对海藻群落无显著影响，研究站点对大型底栖动物群落无显著影响（p > 0.05）。然而，大型底栖动物群落2021年和2024年间观察到显著差异（p < 0.05）。两组物种丰富度发现类似模式，研究站点无显著影响（p > 0.05），但年份有显著影响（p < 0.05）。多样性和物种丰富度的双向交互作用对海藻和大型底栖动物群落均不显著（p > 0.05）。Tukey事后比较显示海藻物种丰富度2021年显著更高，而大型底栖动物群落多样性和物种丰富度2024年均高于2021年。

水温、海藻和大型底栖动物群落之间的关系

所有研究站点海藻和大型底栖动物生物量之间观察到强正相关性（Spearman’s ρ = 0.86, p < 0.05）。特别是红藻生物量与按大型底栖动物摄食类型分类的食植者和悬食者生物量显示高度显著正相关性（p < 0.01）。站点特异性分析显示悬食者与食植者在浦项（ES-1）显著相关，而红藻生物量与江陵（ES-2）悬食者生物量正相关（p < 0.05）。红藻与襄阳（ES-3）食植者和褐藻强正相关。底层水温与江陵（ES-2）食肉者显著负相关。尽管大多数海藻类群和大型底栖动物摄食功能群与底层水温呈负相关，但这些关系无统计学显著性。总体而言，海藻与大型底栖动物摄食功能群之间的强关联突出了底栖群落内的营养联系，表明海藻生长积极影响大型底栖动物生物量。相反，升高的底层水温负面影响海藻和大型底栖动物群落生物量。

讨论

海洋森林发展提供海洋生物栖息地，增强物种多样性，提高渔业生产力。此外，海洋森林通过减少富营养化缓解海岸环境退化，其在碳封存和气候变化缓解中的作用近年受到越来越多关注。海洋森林发展最直接和 substantial 的积极成果是海岸带生态系统恢复，这通过增强物种多样性和海藻在维持生态系统健康中的有益作用促进。例如，在西部英吉利海峡，Saccorhiza polyschides（褐藻）从夏季到秋季繁茂生长，为海洋生物提供广泛栖息地，极大增加大型底栖动物丰度和多样性。全球范围内，褐藻已被广泛用作海藻森林恢复倡议的关键目标大型藻类。与这些发现一致，本研究证实大型底栖动物丰度和多样性通过海藻种植响应海洋森林发展而增加。

在人工海洋生境中，淹没表面上自然发生的生物膜是各种底栖无脊椎动物幼虫定居过程的重要介体。褐藻群落通过提供合适基质和生境条件可增强特定红藻物种的生长和补充。红藻结构复杂的叶状体形成微生境，支持包括端足类和等足类在内的各种次级消费者（即食植者），它们是捕食性大型底栖动物的重要猎物。这种相互作用将藻类生境与底栖食物网内更高营养级联系起来。这一发现强化了本研究中识别的海藻与大型底栖动物丰度之间的正相关性，特别是红藻比例增加与食植者和悬食者丰度增加相对应。结果表明海藻不仅作为直接食物来源，而且通过增强生境结构复杂性和提供次级食物资源，在支持更高营养级捕食者方面扮演间接生态角色。

为准确评估海洋森林发展（即冠层形成大型藻类组合）的生态影响，必须考虑结构和功能维度。这些包括生境提供、局部物理条件修改和介导能量流动的营养联系。本研究中总海藻生物量与总大型底栖动物生物量正相关，与海藻群落通过增加结构复杂性和提供次级食物资源（例如通过附生/附着生物和碎屑补贴）增强大型底栖动物生产的假设一致。相反，底层水温与所有研究站点大多数海藻和大型底栖动物类群负相关。这些模式与温带冠层形成褐藻在经历持续温度升高区域（如东海岸）的变暖相关衰退及伴随的底栖群落改变或向耐热组合转变一致。这些结果与更广泛证据一致，表明气候驱动的变暖和海洋热浪可重组温带大型藻类生境及其相关食物网。这一背景证明海藻-大型底栖动物关系通过与多种环境因子的相互作用运作，超越简单食物资源利用。

本研究结果表明，在评估海洋森林发展时，这一系列变化更多受生境提供而非食物提供的影响。从功能多样性视角，海藻与大型底栖动物之间的相关性作为评估生态系统功能恢复的关键基础。生态系统功能由各种自然过程相互作用维持，可通过功能多样性指标评估。本研究中观察到的海藻与大型底栖动物之间的相关性也可从功能多样性角度解释，为生态系统恢复和管理提供重要启示。特别是同一功能摄食组或功能群内的物种，无论分类学差异如何，表现出相似摄食行为。它们的摄食策略可解释为进化适应结果。因此，本研究强调评估海洋生境恢复效果时，从功能视角出发比仅依赖物种分类学分类更有效。

人工海洋森林发展导致的基石物种生物量增加证明了积极的短期效应；然而，预期漫长时间框架恢复生态系统功能方面。即使消费者水平海洋生物丰度增加，食肉捕食者（如Mitrella bicincta和Sunampitoe beigeongensis）数量增加可能对群落食物网结构产生强自上而下捕食效应，潜在地破坏群落结构稳定性。因此，本研究强调持续管理和监测的重要性。

总之，本研究证明了2021年至2024年韩国东海岸三个区域（浦项、江陵、襄阳）与海藻生长相关的大型底栖动物群落生物量增加趋势。观察到的海藻与大型底栖动物生物量之间的正相关性凸显其作为评估海岸带海洋生态系统健康和恢复潜力的重要指标价值。本研究受限于缺乏未恢复对照点和关键环境协变量，依赖广泛功能分类和相关分析，共同限制研究结果的普适性和因果解释。尽管如此，本研究结果为告知制定更先进基于生态系统的恢复策略和建立评估地方和全球尺度海洋森林恢复倡议效果指标提供基础数据。