《Aquatic Conservation: Marine and Freshwater Ecosystems》：Drivers of Habitat Selection by the Endangered Greater Caribbean Manatee in Coastal-Marine Ecosystems
引言
栖息地丧失是全球生物多样性下降的主要原因，导致物种逐渐衰退乃至灭绝。物种相互作用的破坏、连通性丧失以及协同效应等是关键因素。环境压力和人类活动限制了动物对空间的利用，增加了其灭绝的脆弱性。作为应对，栖息地选择——动物移动和行为的一个基本方面——变得至关重要，因为它塑造了影响种群调节、物种相互作用、群落结构以及生物多样性产生和保存的策略。
美洲海牛（Trichechus manatus）是一种具有高环境可塑性的水生哺乳动物，栖息于河口、海湾、泻湖和河流等不同水生生态系统。作为旗舰物种，它提供与供给、生态系统调节、教育、文化、精神和娱乐相关的生态系统服务。在全球范围内被列为易危物种，海牛受到栖息地丧失和人为威胁（如沿海开发、污染和水上船只碰撞）的严重影响，影响了其遗传多样性和种群规模。
在巴西发现的美洲海牛亚种是大加勒比海牛（T. m. manatus）。近几个世纪的密集偷猎导致了种群的衰退和碎片化，致使该亚种目前在巴西被列为濒危物种。河口栖息地（对生育和亲代抚育至关重要）的日益退化，似乎迫使雌性在能量较高的近海海域分娩，使得幼崽搁浅成为巴西海牛保护的主要威胁之一。
海牛移动行为的可塑性使其能够定位和利用对其生存和繁殖至关重要的资源。栖息地内资源（如海草床、水生植被、藻滩和淡水水源）的可用性预计会驱动海牛的移动。相反，海牛的栖息地利用可能受到环境特征（如潮汐周期、洪水脉冲或水温）以及人类干预（如水坝）的限制。因此，理解海牛的栖息地选择可以指导保护工作，以加强对关键栖息地的保护，从而帮助优化热带地区生物多样性保护的有限资源。
资源选择函数（RSF）是理解栖息地利用和为保护提供信息的有力工具，但GPS追踪数据中的自相关可能会使结果产生偏差，并提供不切实际的狭窄置信区间。自相关知情的RSF提供了一种替代方法，通过对动物移动轨迹中的每个观测位置进行加权来减轻伪重复，扩大置信区间以提供更现实的估计，并减少与缺失数据相关的偏差。
本研究的目的是使用最先进的分析方法，测试在巴西东北部海牛栖息地利用的重要环境资源的选择或回避。我们利用了巴西最全面的高分辨率GPS遥测数据集，首次通过RSF分析阐明了海牛的栖息地选择。此外，我们分析了所选栖息地与人类影响的重叠情况，并测试了栖息地选择在研究地点、性别、年龄等级以及放归与野生海牛之间的差异，旨在通过指导保护区的建立和栖息地恢复计划为保护工作做出贡献。
方法
研究地点
本研究在东北巴西海洋生态区（NBME）的沿海区域（深度达10米）进行，位于阿拉戈斯州的皮亚苏苏市和塞阿拉州的福塔莱萨市之间。研究区域分为三个子区域，对应海牛标记的地点：塞阿拉和北大河子区域（CE/RN），以存在海草床和淡水泉为特征；帕拉伊巴子区域（PB），包括两个大河口、海草床和藻滩；以及阿拉戈斯子区域（AL），由一个广泛的沿海珊瑚礁系统、海草床以及若干河流、泻湖和河口组成。
数据收集
本研究使用了2011年至2022年间在巴西东北部标记的20头大加勒比海牛的GPS数据。追踪持续时间中位数为3.09个月，GPS定位点中位数为924个。动物分为两组：野生和在野外成功适应后捕获并安装标记的康复放归个体。个体被分类为亚成体和成体。标记系统包括一个适配于尾柄的带子、系绳和一个漂浮发射器。使用了三种型号的发射器。
数据分析
环境预测变量
用于栖息地选择分析的环境预测变量包括：海草床存在、珊瑚礁存在、河口区域以及淡水泉位置（仅用于CE/RN子区域的RSF分析）。作为栖息地退化的代表，使用了一个通过累积影响评估生成的人类影响图层。所有预测变量数据集都经过统一处理。使用方差膨胀因子（VIF）评估环境协变量之间的多重共线性。
栖息地选择
我们应用了自相关知情的RSF，使用R包ctmm来评估被追踪海牛的栖息地选择。在该方法中，对个体位置进行加权以考虑自相关，减少伪重复和RSF中的偏差，从而改进置信区间的估计并显著降低I型错误。该方法的框架包括：数据清理和异常值剔除；绘制经验变异函数和周期图以选择适当的移动模型；拟合最合适的模型；通过95%家域的自相关核密度估计（AKDE）定义可用性并创建随机点；以及对每个环境协变量的资源选择系数（对数选择强度log(λ)）进行建模。在估计每个个体的AKDE时，我们使用了硬边界方法。为了理解与栖息地选择相关的种群模式，我们在估计了20个个体的参数和置信区间后，应用了ctmm::mean()函数来计算种群平均值。我们还使用该函数比较了不同子区域、性别、年龄等级和组别（野生/适应）的模型系数。
结果
共线性诊断显示协变量之间的多重共线性最小，所有VIF值均小于2。因此，所有变量都保留用于后续分析。
所有在RSF中调查的预测变量对本研究分析的海牛种群均显示出显著不等于零的系数。河口（1.52，95% CI [1.17, 1.86]）、淡水泉（0.85，95% CI [0.06, 1.65]，仅用于CE/RN子区域）和海草床（0.77，95% CI [0.56, 0.99]）显示出正估计值，表明海牛选择与这些特征相关的栖息地。此外，人类影响强度因子也为正（1.12，95% CI [0.95, 1.30]），表明海牛选择的栖息地与人类高影响区重叠。相比之下，珊瑚礁（-0.92，95% CI [-1.47, -0.35]）为负估计，表明动物回避该栖息地。
三个子区域的比较显示，AL子区域（n=11）对河口（1.57，95% CI [0.92, 2.23]）和人类影响（1.52，95% CI [1.24, 1.79]）有显著结果；PB子区域（n=5）对河口（1.41，95% CI [1.01, 1.82]）有显著结果；CE/RN子区域（n=4）对人类影响（3.62，95% CI [3.52, 3.72]）有显著结果。在所有子区域，海草床和珊瑚礁的存在不显著。
在调查性别对AL和PB子区域组合的栖息地选择影响时，发现雄性（n=7）对海草床（0.37，95% CI [0.09, 0.67]）、河口（1.55，95% CI [1.09, 2.01]）有显著选择，与高人类影响区重叠（1.68，95% CI [1.46, 1.90]），并回避珊瑚礁（-1.53，95% CI [-2.11, -0.95]）。雌性（n=7）对河口（1.68，95% CI [1.12, 2.25]）、海草床（0.84，95% CI [0.29, 1.39]）有显著选择，并与高人类影响区重叠（0.48，95% CI [0.13, 0.84]）。带幼崽的雌性（n=2）对河口（3.80，95% CI [1.63, 5.97]）有显著选择。
关于年龄等级，成年海牛（n=13）对河口（1.62，95% CI [1.21, 2.02]）有显著选择，且所选栖息地与高人类影响区重叠（1.40，95% CI [0.63, 2.18]）。此外，河口是亚成体（n=3）唯一显著的变量（2.23，95% CI [1.12, 3.35]）。
关于两组海牛，野生个体（n=5）仅对河口（1.75，95% CI [0.98, 2.51]）和人类影响（1.65，95% CI [1.32, 1.98]）有显著选择。相比之下，适应个体（n=11）对河口（2.21，95% CI [1.84, 2.59]）、人类影响（2.15，95% CI [1.86, 2.44]）和海草床（0.83，95% CI [0.51, 1.16]）有显著选择。
累积影响评估
分析研究区域重叠的人类影响图层，累积影响估计值范围在0.46至5.97之间。总体而言，靠近城市中心的区域由于沿海开发、陆源污染、港口污染、运输和捕鱼而具有最高影响值。上游区域水平最低，气候变化压力因子在三个子区域显示出相似值。
在AL子区域，最高人类影响值为州首府马塞约的4.71，数值随距离城市而下降，但在马拉戈吉和伯南布哥州边界附近又升高（3.09）。帕里普埃拉和波尔图-迪佩德拉斯这两个对海牛重要的区域，观测到的最大累积人类影响值分别为2.85和2.63。PB子区域在卡贝德卢地区的最大CHI为4.03。巴拉杜马曼瓜贝河海洋保护区显示出较低的人类影响值。在CE子区域，观测到的最大CHI值（3.82）位于阿雷亚布兰卡海岸附近，那里存在石油基础设施。在伊卡普伊市，CHI值相对稳定在2.35左右。
讨论
淡水水源
本研究结果表明，淡水栖息地（在AL和PB子区域以河口为代表，在CE/RN子区域以泉为代表）在塑造巴西东北部海岸沿线海牛的栖息地选择方面发挥着重要作用。河口栖息地被确定为本次研究分析的所有组别的显著因素，除了CE/RN子区域，已知该区域海牛不进入河口，而是依赖沿海-海洋环境中的天然泉来获取淡水资源。淡水泉对种群均值也显著，尽管该图层仅用于CE/RN个体。
CE/RN子区域位于半干旱海岸，气候受卡廷加旱生林影响，河流淡水输入有限，导致盐度升高。相比之下，在其他子区域（AL和PB），受大西洋雨林影响，海牛通常依赖河流满足淡水需求。站点间气候的这些变化显著影响海牛的移动行为，决定了亚种群是否利用河流和河口，并可能影响其利用的空间量。
在我们的研究中，淡水泉的种群均值有显著的正估计，尽管在单独分析CE/NR子区域时不被认为是显著的。这可能是因为淡水的存在与种群中的另一个变量相关，但与亚种群不相关。然而，由于我们测试了成对相关性并未发现任何问题，我们认为可以反驳这种解释。因此，由于潜在混杂变量的影响，应谨慎对待此结果。
与我们的研究一致，已知海牛在草场放牧后会定期访问淡水点，表明偏好定期摄入淡水。能够适应淡水和咸水环境的海牛生活在沿海-海洋水域和淡水河流系统中。然而，它们可以调节血液中的电解质平衡，使其在获取淡水有限期间能够生存。虽然它们消耗的植物由60%–95%的水组成，提供了大量的水源，但海草比淡水草含有更高的盐分。
海牛的肾脏结构表明其有能力浓缩尿液，在必要时保存水分，尤其是在咸水环境中。然而，有充分证据表明，生活在咸水环境中的海牛会长途跋涉寻找和饮用淡水。淡水水源通常在旱季当淡水稀缺时成为海牛活动的热点区域。卫星链接遥测显示，不同地区的海牛定期前往离散的淡水水源，强调了淡水在其生活中的重要作用。这些旅程可能覆盖相当长的距离。
在气候变化的背景下，淡水点已被证明发挥着基本作用。这些点与海草床一起，可以调节气候变化对海牛分布的影响。从这个意义上讲，保护淡水点对海牛种群的保护至关重要。
觅食
我们的结果表明海草床在塑造海牛栖息地选择方面发挥着重要作用。文献中充分记录了对该栖息地的利用。然而，据我们所知，这是首次使用RSF技术证明这一点。
由于其庞大的体型和草食性饮食，海牛每天最多可花费8小时进食，每天摄入其体重的5%–10%，食物来源多样。然而，在许多地区，海草是沿海海牛的主要食物来源和最佳营养来源，其快速衰退使其成为地球上最濒危的生态系统之一，需要采取紧急保护行动。
尽管海草对海牛的饮食和栖息地利用很重要，但有证据表明它们的饮食可能因地点和季节而异。海牛也表现出机会主义的摄食行为。在一些地区，例如，覆盖藻类的礁石的存在是其出现的一个决定因素。
本研究关于珊瑚礁对海牛存在的影响得出了负面且具有统计学意义的结果。这一发现表明海牛通常回避这些栖息地，或者它们对礁石内合适亚环境的使用可能仅在更精细的空间分辨率下才能检测到。因此，珊瑚礁在海牛栖息地选择中的作用尚待完全了解。例如，虽然一些实证研究表明这些区域对提供庇护所、食物和旅行路线很重要，但其他使用航空调查和更严格分析方法的研究发现该栖息地与物种分布之间没有相关性，如巴西和墨西哥的研究所示。此外，结果表明海草可能是巴西东北部海牛的首选食物来源。然而，当单独分析子区域时，珊瑚礁的对数选择强度没有发现显著结果，表明需要进一步研究以更深入地了解不同地理区域的饮食变化。
性别、年龄等级和组别
虽然雄性海牛表现出对所有海草床和河口的选择以及对珊瑚礁的回避，但证据不足以确认雌性回避珊瑚礁。此外，带幼崽的雌性（n=3）仅选择河口。尽管样本量小，但这后一个结果暗示了河口在亲代抚育背景下的重要作用，可能反映了母幼对家域范围缩小和移动速率的降低。
我们研究的另一个限制是个体间追踪持续时间的巨大差异。然而，我们相信这对均值结果影响不大。通过计算每个动物和驱动因子的选择强度，我们能够确定在该特定时间框架内选择或回避哪些环境预测因子。从这个意义上说，每个动物对最终均值结果的贡献是相等的。
关于不同年龄等级的选择差异，我们的研究结果显示，成年海牛偏好河口栖息地，其选定位置与高人类影响区重叠。相比之下，亚成体海牛仅表现出对河口的偏好。尽管根据总体长度和行为被归类为亚成体，但三个亚成体个体中的两个仍与母亲在一起，并表现出非常相似的移动模式，如卫星追踪所示，这可能给我们的结果带来一些噪音。佛罗里达的先前研究表明，新独立的亚成体采用与其母亲相同的迁徙模式，并表现出对出生地夏季和冬季范围的强烈恋家性。
对野生和圈养繁殖海牛的比较分析显示，只有圈养繁殖的个体对海草床表现出可辨别的偏好。这些草场为海牛提供了营养丰富的食物来源，并提供了一个安全、可预测的觅食环境。这种可靠性可能使海草床对放归动物特别有吸引力，强调了它们对康复的重要性，并突出了选择放归地点的关键特征。相反，我们的RSF结果显示野生和放归海牛在其他栖息地预测因子上模式相似。这表明成功适应了自然条件，支持了巴西海牛放归计划的有效性。因此，未来的放归地点应根据此类资源选择模式进行选择，以符合海牛的栖息地偏好。然而，持续捕获和标记野生海牛对于充分阐明其分布范围内不同区域的移动行为仍然至关重要。
人类影响与保护
巴西东北部海牛种群估计约有1100头。作为最南端的种群，该种群与许多其他海牛种群相比表现出较低的遗传多样性。这种遗传多样性的减少可能归因于种群规模小以及人为威胁的持续压力，包括栖息地丧失和新生幼崽搁浅事件。
尽管通常假设海牛主要占据原始、高质量的栖息地，但我们的发现表明海牛与其环境之间存在更复杂的关系。在我们的研究中，人类影响成为除PB单独分析外所有分析组别的“被选择”变量。对数选择强度与高水平人类活动之间的这种正相关表明，关键的海牛栖息地通常与受严重影响的海岸带重叠。海牛可能不是回避这些受影响的环境，而是因为关键资源的存在（如淡水排放点）或可能在营养丰富的水域繁盛的水生植被丰富，而被迫使用它们。这些结果凸显了关键海牛栖息地的脆弱性，并强调需要管理这些区域的人类活动以确保物种的长期生存。
在AL子区域，如帕里普埃拉和波尔图-迪佩德拉斯等对海牛重要的区域具有中低水平的人类影响，而马塞约由于城市化、船只交通和港口污染而具有较高水平。在先前的研究中，海牛在州北部（科斯塔多斯科拉伊斯海洋保护区）和南部（拥有丰富淡水和食物资源的若干沿海泻湖）建立了家域。然而，它们从一个区域移动到另一个区域，必须穿越受干扰的区域，在那里暴露于多种威胁。
伯南布哥州的高人类影响水平，特别是靠近州首府累西腓和苏阿佩港的区域，可能对物种保护构成障碍，因为连接阿拉戈斯州的孤立种群与从伯南布哥州北部到塞阿拉州东海岸的种群存在困难。尽管自1994年以来在该地区实施了保护易地计划，并在重新连接孤立种群、海牛野外适应和放归雌性繁殖成功方面取得了有利结果。
巴拉杜马曼瓜贝河海洋保护区的人类影响水平较低，这是一个对海牛非常重要的地点。然而，卡贝德卢也是几只海牛使用的重要区域，但由于城市化、污染、船只交通和港口污染而承受更大压力。
CE/RN子区域在三个子区域中具有最低的最大CHI水平，尽管远离福塔莱萨和纳塔尔等主要城市中心。尽管整体城市化程度较低，但海牛在CE/RN内对较高人类影响区域表现出异常强烈和精确的选择（3.62，CI [3.52, 3.72]）。这种看似反直觉的结果可能由存在的特定人为特征驱动。该区域包含广泛的石油基础设施，并且是虾类和盐场的热点地区，这些活动导致了大量的河口栖息地丧失，并且是该地区新生海牛幼崽搁浅率异常高的主要驱动因素。我们假设，工业活动与退化栖息地中有限资源之间的这种重叠迫使海牛使用受影响的区域，这解释了为什么CE/RN是唯一一个未选择天然河口的子区域。
CHI图层中缺少小型船只交通和小规模捕鱼，可能会低估实际的干扰水平，特别是在这些活动集中的区域，因为船只碰撞和兼捕传统上被认为是海牛全部分布范围内的重大威胁。然而，此处使用的CHI图层仍然作为沿海地带整体栖息地退化和人类影响的合理代表。这些影响目前未在巴西东北部的GIS数据库中提供，但遥感和机器学习的新进展可能使得在区域尺度上获取这些信息成为可能，这应在进一步的评估中进行探索。此外，后续研究可以包括其他替代指标，例如到最近码头的距离作为旅游影响的指标。
针对海牛种群重叠区域采取具体的管理行动以减少整体人为影响，可以显著提高保护成果。这包括在海牛家域内或关键觅食区建立或扩大海草恢复区，以确保长期食物供应。改善沿海地区的污水处理，并在作为重要避难所的淡水泉周围实施严格的保护和水质标准，对于减少压力源暴露非常有益。同样，评估并重新规划或规范航运通道和休闲划船走廊，以最大程度地减少碰撞和长期干扰的风险，这一点很重要。通过优先考虑这些空间知情的干预措施，包括在现有保护区内通过限制区进行保护并提出新的保护区，管理策略可以更有效地保护对海牛生存和恢复至关重要的栖息地。
巴西东北部海牛种群的存续，尽管近期研究取得进展并实施了救援计划，但由于人为压力、气候变化、种群规模小和遗传多样性受限的共同作用，其前景仍不确定——这对这个最南端的种群构成了严重威胁。在此背景下，我们的研究提供了关键见解：它确定了海草床和淡水点是需要优先保护的重要栖息地，并揭示了这些关键栖息地所遭受的严重退化。这一证据强调需要立即采取行动以减少人为影响并启动恢复计划。
