《Hormones and Behavior》：Leptin promotes social context-specific increase in advertisement song effort of male Alston's singing mice
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本研究探讨瘦素在调节Alston's singing mouse鸣唱行为中的作用，结合声音回放和社会环境因素。实验表明，瘦素注射和鸣唱回放均能增加雄性小鼠鸣唱频率，但瘦素单独使用效果不显著。此外，瘦素可能改变小鼠活动模式，将探索行为转为轮跑。结论显示小鼠通过整合社会环境和能量状态来调节鸣唱投资，瘦素在此过程中起中介作用。
乔尔·A·特里普（Joel A. Tripp）|基尔塔娜·拉古拉曼（Keerthana Raghuraman）|里蒂卡·V·巴拉（Ritika V. Bhalla）|史蒂文·M·菲尔普斯（Steven M. Phelps）
美国德克萨斯大学奥斯汀分校综合生物学系
摘要
动物的展示行为，如求偶鸣叫，本质上具有鲜明性和吸引力。为了平衡这些信号的代价与收益，个体必须能够评估自身的能量状态和社会环境。在本研究中，我们探讨了瘦素（一种反映高能量平衡的激素信号）在调节阿尔斯顿鸣鼠（Scotinomys teguina）鸣叫行为中的作用。为了探究内部能量可用性的信号如何与外部社会信号相结合，我们通过外源性瘦素干预了能量平衡的感知，并通过声音播放改变了小鼠感知的社会环境。研究发现，声音播放和瘦素注射均增加了鸣叫的强度。在没有声音播放的情况下，瘦素改变了鸣叫的振幅调制，但并未影响鸣叫频率。此外，我们还研究了激素和声音播放对非鸣叫行为的影响，发现瘦素可能使小鼠的活动从笼内探索转向轮跑。这些结果表明，雄性鸣鼠同时利用社会环境和能量平衡来决定在求偶鸣叫上的投入，而瘦素在此过程中起到了中介作用。
引言
鸣叫展示行为对于资源防御和繁殖成功至关重要。虽然这些行为的好处显而易见，但它们也伴随着一定的代价。除了产生鸣叫所需的代谢成本（因物种而异，参见Collier等人，2022年；Hasselquist和Bensch，2008年；Ilany等人，2013年；Prestwich，1994年；Ward等人，2004年），这些行为还可能吸引不必要的注意。例如，新热带边缘唇蝠（Trachops cirrhosus）利用青蛙的求偶叫声来定位可食用的猎物（Tuttle和Ryan，1981年），而蟋蟀的鸣叫则会吸引寄生蝇寻找幼虫寄主（Cade，1975年）。在同一物种内部，这些展示行为还可能引发攻击性行为，比如公牛蛙的领地争斗（Emlen，1968年）或鸣禽的争斗（Illes和Yunes-Jimenez，2009年；Koloff和Mennill，2011年；Mennill，2006年）。此外，参与展示行为意味着个体需要放弃觅食机会，从而消耗更多能量。因此，个体需要了解周围环境，以判断目标接收者是否有可能听到它们的鸣叫，并评估自身的能量状况，从而决定是否适合投入鸣叫以及如何应对可能的负面后果。
尽管已有大量研究探讨了类固醇激素在激发繁殖攻击性（Wingfield等人，1990年）和调动能量储备以支持高成本展示行为（Emerson，2001年；Emerson和Hess，2001年）中的作用，但对于那些传递能量是否可用信号的激素了解较少。瘦素是一种可能承担这一任务的能量平衡信号。瘦素由脂肪细胞释放，表明体内能量充足（Friedman，2019年）。瘦素注射会导致进食减少、能量消耗增加和体重下降（D?ring等人，1998年；Halaas等人，1995年；Pelleymounter等人，1995年）。虽然瘦素最初主要是因其对进食的调节作用及其与肥胖的关系而被研究，但后来发现它还影响青春期启动和生育能力（Childs等人，2021年）、应激反应（Roubos等人，2012年）以及免疫功能（Abella等人，2017年）。研究还表明，瘦素水平的变化会影响电鱼的社交和交流信号（Sinnett和Markham，2015年）以及啮齿动物的鸣叫展示行为（Burkhard等人，2018年；Giglio和Phelps，2020年）。
在本研究中，我们探讨了瘦素及其与感知社会环境的结合在调节阿尔斯顿鸣鼠（Scotinomys teguina）鸣叫行为中的作用。鸣鼠是一种原产于中美洲的小型啮齿动物，因其独特的鸣叫方式而得名（图1A、B）。雄性鸣鼠在雌性靠近或听到同种动物的鸣叫时会增加鸣叫频率（Fernández-Vargas等人，2011年；Pasch等人，2017年；Tripp和Phelps，2025年），这表明与其他物种的求偶展示类似，鸣叫在吸引配偶和种内竞争中都起着重要作用。此外，先前研究已表明高瘦素水平与鸣鼠强烈的鸣叫行为相关（Burkhard等人，2018年），而外源性瘦素也能增加鸣叫频率（Giglio和Phelps，2020年）。这些特征使鸣鼠成为研究社会环境与内部状态信号结合以调节社交展示行为的理想模型。
基于先前关于瘦素对鸣鼠展示行为影响的研究（Burkhard等人，2018年；Giglio和Phelps，2020年），我们假设瘦素和同种动物鸣叫的暴露都会增加雄性鸣鼠的鸣叫强度。此外，我们预计瘦素还会增加“反鸣叫”行为——这是一种快速且时机精确的响应（Okobi等人，2019年），可能在领地防御中起重要作用（Fujishima和Long，2025年）。为了验证这些假设，我们进行了激素干预和声音播放实验。实验前，小鼠被禁食一夜，随后接受瘦素或安慰剂注射，接着播放同种动物的鸣叫或控制音调。除了测量鸣叫强度外，我们还研究了瘦素和声音播放对与能量消耗、探索行为和进食相关的非鸣叫行为的影响。这一设计使我们能够更具体地了解瘦素和感知社会环境如何相互作用，以调节鸣叫行为的投入，并确定这些影响是否仅限于鸣叫行为。
实验细节
实验对象
实验对象为成年（6-32周龄）雄性鸣鼠，这些小鼠来自哥斯达黎加San Gerardo de Dota山谷捕获的野生个体饲养的圈养群体。实验前，小鼠被置于12小时光照周期的丙烯酸仓笼中，每个笼子内配备跑步轮、啮齿动物用冰屋、PVC管和棉质巢穴以丰富环境。由于鸣鼠原生于山地云雾森林，实验室和操作区的温度保持在20°C。
瘦素可增加鸣叫频率
瘦素处理和声音播放均增加了雄性小鼠的鸣叫频率（图2A）。广义线性模型的方差分析（ANOVA，η2 = 0.27）显示，激素条件（F1,44 = 4.95，p = 0.031）和播放条件（F1,44 = 16.32，p = 0.00021）具有显著效应，但两者之间没有交互作用（F1,44 = 0.15，p = 0.70）。事后检验显示，接受瘦素注射并听到同种动物鸣叫的小鼠比其他组鸣叫频率显著更高（所有比较的p值均< 0.0001）。
讨论
本研究探讨了瘦素和感知社会环境在调节阿尔斯顿鸣鼠鸣叫行为中的作用。我们发现，听到同种动物鸣叫的小鼠比听到控制音调的小鼠鸣叫频率更高。在听到鸣叫的小鼠中，接受瘦素注射的小鼠比接受安慰剂注射的小鼠鸣叫更频繁。然而，出乎意料的是，瘦素注射并未影响鸣叫频率。
作者贡献声明
乔尔·A·特里普（Joel A. Tripp）：撰写初稿、数据可视化、项目管理、方法设计、实验设计、资金申请、数据分析、概念构思。
基尔塔娜·拉古拉曼（Keerthana Raghuraman）：撰写与编辑、实验设计、数据分析。
里蒂卡·V·巴拉（Ritika V. Bhalla）：撰写与编辑、实验设计、数据分析。
史蒂文·M·菲尔普斯（Steven M. Phelps）：撰写与编辑、结果验证、实验监督、软件使用、资源调配、方法设计、资金申请、数据分析。
致谢
我们感谢德克萨斯大学奥斯汀分校动物资源中心的工作人员在动物护理方面的帮助。本研究得到了美国国立卫生研究院（NIH）BRAIN计划（项目编号M190270174，资助人S.M.P.）和国家心理健康研究所（项目编号F32MH125562，资助人J.A.T.）的支持。
