《Frontiers in Environmental Science》：Fish invasion restructures freshwater food webs, facilitating new invasions over three decades
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本研究通过生态网络分析揭示意大利波河下游流域三十年间生物入侵导致水生食物网结构简化（物种丰富度与连接数减少）、群落控制机制从平衡转向自下而上（bottom-up）主导，印证了入侵崩溃（invasional meltdown）假说，凸显长期监测对淡水生态保护的重要性。
尽管生物入侵是淡水中众所周知的生物多样性丧失驱动因素，但其对水生食物网结构的影响仍相对缺乏深入研究。这项研究考察了意大利波河下游流域过去三十年间生物入侵引起的水生群落网络变化。通过对入侵早期（1991年前）和晚期（2009年后）鱼类和大型无脊椎动物群落进行网络分析，研究揭示了食物网结构的显著简化，其特征是物种丰富度降低、连接减少，以及在入侵晚期阶段群落控制从平衡状态转向主要由自下而上（bottom-up）力量主导。环境数据显示水体向浑浊、低氧条件转变，这与入侵鲤科鱼类引起的生物扰动和植被丧失相一致。本地捕食者如南欧狗鱼（Esox cisalpinus）被耐受性强的非本地食无脊椎动物鱼类和捕食者如六须鲶（Silurus glanis）所取代，表明了营养重组。运河规模影响了入侵结果；大型运河经历了最严重的物种丧失，可能是由于体型庇护所效应（size-refuge effects）减少了下行控制（top-down control）。不对称的营养相互作用和冗余分析进一步支持了晚期群落中自下而上效应的主导地位。这些发现与入侵崩溃假说（invasional meltdown hypothesis）相一致，即一个入侵者为其他入侵者提供了便利，从而放大了生态系统破坏。尽管现有数据存在局限性，包括缺乏入侵前基线数据和基础生物量估算，但我们的结果强调了将生态网络分析与生物监测相结合的优势。结果也凸显了迫切需要长期数据来为保护策略提供信息。
1 引言
水生生物多样性正受到多种人为压力的严重威胁，包括筑坝导致的河流破碎化、广泛的栖息地退化、气候变化以及非本地物种的引入。这些压力之间的相互作用可以加剧水生生态系统的变化。例如，气候变化导致的巴伦支海温度升高增强了大西洋物种的存在，导致食物网重构，新到来的鱼类物种如黑线鳕在食物网中占据了中心位置。因此，非本地物种的引入是生态变化的强大驱动力，对整个群落产生重要影响，尤其当它们变得具有入侵性时。一旦引入新环境，非本地物种可以建立自我维持的种群，扩散并成为入侵种，从而对本地物种和生态系统完整性构成重大威胁。淡水鱼是欧洲最常被引入的类群之一，受经济、娱乐和意外因素驱动。例如，垂钓和运动钓鱼促进了虹鳟（Oncorhynchus mykiss）和鲤鱼（Cyprinus carpio）在大陆范围内的引入和传播。其他例子包括来自亚洲的麦穗鱼（Pseudorasbora parva）和来自北美洲的斑点叉尾鮰（Ictalurus punctatus），它们被意外或故意引入欧洲。值得注意的是，该群体包括被列为世界百大最具危害入侵物种的高度成功入侵者，或被指定为欧盟关注的外来入侵物种。此外，一些原产于特定欧洲河流流域的物种在转移到欧洲大陆内的新流域后变得具有入侵性。例如，原产于中欧和东欧的六须鲶（Silurus glanis）已成为意大利和西班牙流域的重要入侵者，以及欧洲鮈（Barbus barbus）、梭鲈（Sander lucioperca）或欧鳊（Abramis brama）。在意大利，在意大利水道采样的总共98种鱼类中，已检测到超过36种非本地鱼类，其中波河流域被确定为鱼类入侵的热点区域。在波河下游流域，草鱼（Ctenopharyngodon idella）和六须鲶已经建立种群，并驱动本地动物群衰退和生态系统变化。草鱼在1980年代被引入费拉拉省，并通过自然繁殖建立了自我维持的种群。作为生态系统工程师，该物种通过消耗水生植被改变了生态系统功能和群落结构。在费拉拉省的扩张过程中，它减少了淡水运河中的本地水生植被覆盖，随后加剧了相连海岸潟湖的富营养化。事实上，水生植被的清除导致了沉积物再悬浮和营养动态的改变，例如磷可用性增加，进而加剧富营养化。非本地物种入侵的一个关键方面是通过直接消耗、竞争性替代和级联间接效应改变群落营养结构和动态，这些效应重组了跨多个营养级的能量流动和生态位关系。其中一些效应将通过食物网级联传递。例如，原产于亚洲的滤食性物种鲢鱼（Hypophthalmichthys molitrix）消耗大量浮游植物和浮游动物，导致美国河流中浮游生物丰度和生物量下降，尤其是大型浮游生物类群。此外，非本地物种的存在可能促进后续入侵，进一步破坏本地群落，如入侵崩溃假说所描述。虽然该假说预测非本地物种之间的正相互作用会加速入侵速率并加剧生态影响，但对其的支持大多局限于简单的成对相互作用或小尺度的中宇宙实验。因此，严重缺乏在自然系统中从整个食物网尺度探讨入侵崩溃假说的研究。这一空白意义重大，因为生物入侵很少孤立发生。此外，了解入侵如何重构食物网对于制定有效的管理和保护策略至关重要。然而，由于经常缺乏入侵前基线数据、并发的环境变化以及群落响应的时间滞后性，量化入侵后营养响应的幅度和轨迹仍然具有挑战性。
本研究首次评估了波河下游流域由非本地物种引领的食物网群落变化。具体而言，研究旨在i）构建入侵早期和晚期阶段运河水生群落的营养网络，ii）评估运河规模对网络的影响，以及iii）使用网络分析比较食物网的时间差异。
2 材料与方法
2.1 研究区域
研究区域位于费拉拉省内，属于波河南部流域的一部分，是一个冲积平原，地势平坦，海拔范围在-3至5米之间。该地区气候为地中海大陆性气候，年平均气温为12°C，年平均降水量为1036毫米。该地区以超过4000公里长的运河系统为特征，主要用于支持农业的灌溉和排水。自1970年代末以来，该地区已成为生物入侵的重要热点区域，非本地物种丰富度增加。这些引入主要由休闲垂钓和生物防治努力驱动。虽然这些非本地物种的丰度和生物量趋势因其生活方式、大小和来源而异，但大多数显示出长期增长。这种扩散导致了本地鱼类种群的衰退，主要是通过直接捕食和栖息地退化，这一趋势在2009年后变得明显。
2.2 数据收集
为了评估非本地鱼类的长期影响，数据收集涉及两个不同的时间段：早期入侵阶段和晚期入侵阶段。在此时间框架内，采样点选自整个运河网络，以代表不同宽度的运河：小型运河（宽度小于10米）、中型运河（宽度在10至15米之间）和大型运河（宽度大于15米）。每个运河类别和时间段（即早期和晚期入侵阶段）的鱼类数据是在一个长期的官方监测计划中收集的。采样于1991年（早期入侵阶段）和2009年（晚期入侵阶段）进行，使用独特的单次通过方法。所有捕获的鱼类均根据标准鉴定到物种水平，计数、测量和称重。使用这些数据，获得了鱼类物种水平的丰度和生物量数据。
为了获得涵盖大型无脊椎动物数据的运河食物网数据，以代表每个鱼类采样点，进行了Scopus上的文献调查。该搜索于2025年6月2日进行，但返回的1篇出版物未覆盖研究区域。因此，早期和晚期入侵阶段小型、中型和大型运河的大型无脊椎动物出现数据来自灰色文献，并与FishBase和标准参考文献中报告的食性项目进行交叉引用。所有群落数据被编译成二元食物网，包含营养相互作用的存在/absence（未加权网络）。代表每个运河的监测点的环境数据是在艾米利亚-罗马涅大区区域环境保护局的官方监测计划期间使用标准采样方法收集的。本研究中考虑的主要水质参数是水温（T; °C）、溶解氧（O%; %）、总悬浮固体（TSS; mg·L–1）和硝酸盐（NO3; mg·L?1）。
2.3 数据分析
采用多变量和网络分析相结合的方法来揭示i）早期和晚期入侵阶段之间，ii）运河规模之间，以及iii）食物网结构变化引起的群落组成和环境数据的变化。无脊椎动物（尽管在分类学上不同）在食物网中具有相似的功能作用（例如，撕食者、刮食者）。无脊椎动物的原始数据按功能群集合以获得可比较的网络。非本地食无脊椎动物鱼类物种被集合为一个节点（外来食无脊椎动物鱼类），而其他鱼类物种则保持未集合。网络通过对每个节点之间的连接求和进行对称化处理。计算了两个集合网络上的十二个基本全局网络指标。
计算了总共十二个指数：四个生物指数（鱼类物种丰度、鱼类物种生物量、本地与非本地鱼类物种比率、大型无脊椎动物类群丰富度）和八个局部网络指数。生物指数仅适用于生物监测鱼类数据。营养级和杂食性指数使用NetIndices R包计算，nDC和nBC使用UCINET计算，关键种指数遵循特定方法。所有统计分析在R版本4.3.2中进行。主成分分析（PCA）基于十个变量，对在早期和晚期网络中都发现的18个共享节点运行。两个变量（TL, nDC）呈正态分布，而所有其他变量呈右偏分布并进行了对数转换。变量被标准化以确保可比性。
为了进一步探索群落和环境变量如何根据运河大小在早期和晚期入侵阶段之间变化，我们对代表六个食物网的更详细数据集进行了类似分析。类似地运行了网络分析，包括相同的全局指标和8个局部指数。最后，进行了多变量分析（冗余分析和主成分分析）以突出群落结构（丰度）与所有其他数据组之间的关系。具体来说，冗余分析针对鱼类群落丰度和三个数据组分别运行：1）食物网结构（12个全局网络指数），2）生物变量（2个变量），和3）环境数据（3个变量）。在分析之前，物种丰度数据进行了Hellinger转换，预测变量进行了缩放和居中。由于食物网结构变量数量多且共线性高，首先进行了主成分分析（PCA）。前两个主成分轴（共同解释了88.3%的方差）被用作冗余分析（RDA）中的解释变量。使用方差膨胀因子（VIF）评估共线性，VIF >7的预测变量因显著共线性而被排除分析。冗余分析（RDA）在vegan R包中进行。
还基于不对称相互作用计算了主导的群落控制（自下而上与自上而下链接），遵循所述方法。该方法使用拓扑重要性指数（TI）并计算每对节点之间的不对称性（例如，TIij和 TIji）。因此，最终的不对称图是所有TI相互作用的一个子集，这些相互作用是最不对称的（使用67%的阈值），意味着节点i对节点j的影响要大得多。通过计算每个网络中自下而上和自上而下不对称链接的比率，我们可以了解每个网络中群落控制随时间的变化情况。
最后，使用PRIMER v7软件对所有数据（为六个食物网中的每一个计算的八个局部网络指数）运行PCA。PCA显示了六个网络内节点的整体相似性、不相似性以及十个变量的相关性，而RDA显示了群落丰度与所有其他数据组（环境、食物网结构、生物变量）之间的关系。
3 结果
3.1 早期与晚期入侵阶段比较
聚合后的网络在大多数全局网络指标上具有高度可比性。本地与外来的鱼类物种比率从平均1.50下降到0.21，表明鱼类群落组成随时间发生了重大转变。小世界值也下降了，表明晚期入侵阶段变得不那么自然，具有更小的聚类和更大的平均距离（受干扰网络的标志）。
对于18个共享的聚合节点，PCA揭示了从早期到晚期阶段最大的群落水平变化发生在南欧狗鱼（Ecis）这一节点上（基于排序距离）。这意味着南欧狗鱼（Esox cisalpinus）物种的群落位置随着入侵的进展变化最大。沿着PC1轴，大型无脊椎动物组和不同的鱼类组彼此之间显示出清晰的分离（但在各自的组内紧密聚集）。欧洲鳗鲡（Anguilla anguilla）与主要鱼类组分开发现。六须鲶（Silurus glanis）、草鱼（C. idella）和浮游植物（Fito）与所有其他节点不同（位置离其余点最远）。PC1代表一个清晰的分层轴（解释了47%的方差），包括较高的营养级（TL）、杂食性指数（OI）。生物量和丰度在这里信息量较少，因为它们仅适用于鱼类。在PC1的另一端，较大的自下而上效应将无脊椎动物、大型植物（Macr）和碎屑（Detr）分组。PC2描述了次要指数（解释了31%的方差），例如直接和间接效应以及中心性指数。
此外，我们发现前5个节点在阶段之间发生了变化。基于nBC（在网络中充当“桥梁”的节点），前五个节点是捕食者、收集者、大型植物、浮游动物、撕食者（早期阶段），以及外来食无脊椎动物、浮游动物、大型植物、六须鲶、撕食者（晚期阶段）。因此，四个组的重要性没有改变。捕食者在早期阶段更重要，但随着时间的推移，外来食无脊椎动物和六须鲶节点在晚期阶段变得更重要。基于nDC（具有许多直接连接的节点），前5个节点是：捕食者、收集者、南欧狗鱼、欧洲鳗鲡、大口黑鲈、河鲈、六须鲶（后4个节点具有相同的值）（早期阶段），以及六须鲶、外来食无脊椎动物、欧洲鳗鲡、收集者、捕食者、梅花鲈（后四个在晚期阶段具有相同的值）。大多数组是相同的，但例如，南欧狗鱼在早期阶段更重要，而六须鲶和外来食无脊椎动物组在晚期阶段更重要。因此，根据这两个指数，六须鲶和外来食无脊椎动物鱼类节点在入侵晚期阶段处于中心地位。
3.2 按运河规模划分的入侵阶段
在按运河大小进行的更详细的全局网络分析中，大型运河在总体物种丧失方面表现出最大的变化（从早期到晚期入侵阶段）。总体而言，早期阶段的节点和连接数量更多（在所有运河大小中），而晚期入侵阶段的节点和连接更少，平均度较小（晚期阶段每个节点的直接连接更少）也证明了这一点。其他全局指标在运河大小之间没有显著变化，除了小型运河。小型运河仅整体失去了一个节点（但失去了许多连接），整体聚类系数也从最高变为所有运河中最小。本地与非本地物种的比率在小型运河中也变化最剧烈（因此群落的组成在小型运河中变化最大）。这也得到了小世界指标的支持，该指标表明早期入侵网络是更自然的网络（更紧密的聚类，更小的距离），而不是在晚期阶段。
基于局部（节点）水平分析，我们发现了更多关于这些群落如何因运河大小随时间变化以及非本地物种入侵压力增加的细节。通过量化最不对称的链接（TI不对称性），我们发现两个链接（大型植物 - 草鱼；浮游动物 - 浮游植物）在所有运河中持续不对称（>67%阈值）（除了在晚期大型运河中，收集者 - 鲫鱼链接更不对称）。在早期入侵阶段，不同的运河大小是相似的（具有相同的两个不对称链接），但在晚期入侵阶段，不同的运河差异更大（晚期大型运河和晚期小型运河发生了变化）。群落控制（基于自上而下与自下而上不对称链接的比率）在中期运河的两个阶段是相同的（1个自上而下，1个自下而上），但在晚期大型运河（2个自下而上）和晚期小型运河（1个自下而上）中发生了变化。因此，虽然早期入侵阶段和晚期中期运河总体上更平衡（具有1个自上而下和1个自下而上的不对称效应），但大型运河和小型运河的晚期入侵阶段由自下而上的控制主导。这里，大多数群落变化也在大型和小型运河中检测到（反映了全局网络分析的结果）。
冗余分析揭示了基于环境变量、网络指数和生物变量的早期和晚期入侵阶段之间的清晰分离。在网络指数中，前两个轴解释了77.26%（RDA1）和1.48%（RDA2）的方差。RDA1解释了受网络大小和连接度指标影响的PC1，清晰地区分了早期和晚期入侵群落。而RDA2解释了PC2，主要由营养级和中心性指标驱动，进一步区分了沿运河大小的鱼类群落。在生物变量中，RDA1和RDA2分别解释了89.5%和2.1%的方差。本地与非本地物种比率和大型无脊椎动物丰富度在早期入侵阶段运河中较高。在环境变量中，两个轴解释了总方差的很大一部分（RDA1为89.9%，RDA2为2.5%），早期入侵阶段与高溶解氧饱和度相关，晚期入侵阶段与高总悬浮固体相关。在按运河大小进行的PCA中，组基于营养层次出现分离。PC1轴（解释了44%的方差）将由自下而上效应驱动的组（碎屑、大型植物）与具有大生物量和丰度的自上而下组（例如，六须鲶）分开。PC2轴（解释了31%的方差）代表直接和间接的网络连接。与之前类似，一些组在所有运河中很好地聚集（碎屑、大型植物）。这里，无脊椎动物节点（例如，收集者、浮游动物）也沿着PC1与鱼类节点（例如，鲤、草鱼）清晰分离。浮游植物组单独聚集。六须鲶与其余鱼类物种差异最大（由较大的nDC和Ktd值驱动）。大多数非本地鲤科鱼类（例如，卡拉氏鱥、鲤、欧鳊）在较低的Kdir、nBC和Kindir值下聚集在一起。尽管运河大小存在差异，但六须鲶、欧洲鳗鲡、外来食无脊椎动物和捕食者的早期和晚期入侵阶段之间存在明显的分离。
4 讨论
4.1 整体食物网变化
本研究首次比较了波河下游流域生物入侵不同阶段（即早期和晚期入侵阶段）的水生食物网，揭示了深刻且渐进的群落和生态系统转变。我们的主要发现是水生群落的强烈变化，早期和晚期入侵阶段之间本地物种的丰度和物种丰富度急剧下降。同时，整个食物网变得显著不那么复杂，并偏离其自然状态，关键全局网络指标证明了这一点。群落结构的这种简化是生物入侵的一个有据可查的后果，入侵可以通过破坏共同进化的相互作用来改变生态系统结构和功能。此外，它反映了生物同质化的全球现象，即独特的组合被广泛分布的通才物种所取代，导致更短、连接更少的网络。这一过程不仅降低了局部多样性，而且侵蚀了生态系统恢复力，增加了对进一步干扰的敏感性。我们的结果与其他系统中入侵者导致生态重构的结果一致。例如，在美国落基山脉北部引入入侵性捕食者湖红点鲑（Salvelinus namaycush）已被证明会增加本地鱼类的食性变异性并将它们从食物来源中置换出去，从而改变大型无脊椎动物群落的结构。类似地，引入杂食性入侵者如金鱼（Carassius auratus）被记录会导致食物网崩溃、消费者多样性减少以及从大型植物主导系统向浮游植物主导系统的转变。在麦地那湖观察到另一种鲤科鱼类鲤鱼的类似转变，与我们在研究中发现的底栖能量途径的丧失相匹配。此外，六须鲶是我们研究中的一个关键物种，作为一种入侵性捕食者，被证明是其在伊比利亚水库和法国南部扩张后直接导致鱼类群落改变和同质化的原因。这些模式超越了鱼类物种，例如，红沼泽螯虾（Procambarus clarkii）的例子，它被发现作为关键种，通过解耦本地营养链接并将能量主要引向碎屑途径来简化食物网复杂性。从入侵早期到晚期阶段食物网的逐步简化，导致群落结构对后续干扰的恢复力降低，生态系统功能受损。这一结果尤其令人担忧，因为食物网简化可能会因全球变暖的并发压力而加剧。
4.2 入侵性鲤科鱼类的作用
驱动这种转变的一个关键机制似乎与入侵性鲤科鱼类的增加有关，它们被认为是生态系统工程师。尽管其直接的营养链接有限，但草鱼可能是这种水生群落变化的驱动因素，因为其增殖导致水生植被的大量消耗，并对水质、大型无脊椎动物和鱼类群落产生级联效应。然而，其影响在本研究中仅被识别为一种不对称关系，因为它作为一个主导的结构化代理，来自本地食物网的直接互惠效应很少。草鱼对水生植被的消耗导致了运河中的一系列级联效应，这在晚期入侵阶段由测量的非生物变量和群落变化所支持。具体来说，大型植物的消失和其他入侵性鲤科鱼类（例如，鲤鱼）引起的生物扰动的 combined effects 可能驱动了向浑浊、低氧状态的 regime shift，晚期入侵阶段记录的较高总溶解固体和较低溶解氧饱和度支持了这一点。在这些改变的条件下，本地物种首当其冲；例如，以植栖大型无脊椎动物为食的本地食无脊椎动物如丁鱥（Tinca tinca）几乎完全消失。鲤鱼，尤其是鲤鱼，是底食性物种，会改变沉积物，导致水体浊度增加。类似地，发现草鱼完全消耗可用的水生大型植物，进而导致浊度增加和氧气浓度降低。浊度通过降低能见度和阻碍视觉捕食者和消费者的捕食效率，对水生环境构成重大挑战。除了这些捕食者-猎物关系的改变，浊度还通过减少光穿透抑制沉水大型植物的生长，从而降解栖息地结构。这种改变也导致了水生群落的 regime shift。由草鱼触发的从大型植物主导到藻类主导的类似转变，已在中宇宙实验和其他入侵区域观察到。此外，这种改变的环境条件可能创造一个正反馈循环，有利于耐受性强的非本地物种胜过本地动物群，正如我们研究中观察到的非本地物种丰度的逐步增加所显示。这一
