《Aquatic Conservation: Marine and Freshwater Ecosystems》：Selective Effects of Environmental Conditions and Protection Levels on Herbivorous Fish Functions in the Largest South Atlantic Reef Complex
1 引言
草食性鱼类是珊瑚礁生态系统功能的核心组成部分，其摄食活动支持营养与物质循环，连接初级生产者与顶级捕食者之间的能量流动。这些鱼类通过生物侵蚀、沉积物生产、大型藻类与碎屑清除、提供固着生物定居空间、改变微观自养生物演替动态及藻类养殖等多方面作用，共同塑造珊瑚礁功能。草食性鱼类对珊瑚礁的影响取决于个体丰度、体型大小，尤其是功能多样性。然而，该群体正日益受到人为压力的威胁，特别是捕捞与气候驱动的冲击，这些压力会选择性影响特定功能角色，尤其是由大体型物种执行的功能。因此，理解草食性鱼类功能群在不同礁区的结构，识别塑造它们的环境与人为驱动因子，对于预测珊瑚礁功能的未来轨迹及指导保护策略至关重要。
巴西珊瑚礁系统在生物地理角度上独具特色，表现出高特有性，特别是在草食性鱼类（约70%）与造礁珊瑚（约30%，主要由块状群体物种组成）中。与加勒比海及印度-太平洋海域相比，巴西珊瑚礁物种丰富度较低，这限制了功能冗余性，使其功能结构易受关键功能群丧失的影响。受河流排放影响，Abrolhos Bank内的珊瑚礁环境对细颗粒沉积物引起的浑浊度具有高耐受性。这种浑浊度可能保护珊瑚免受辐照度影响，潜在地降低了对如海洋变暖引起的白化等全球胁迫因子的敏感性，在近期热浪事件中Abrolhos Bank仅观察到最小损失。然而，热浪强度（超过耐受阈值）与局部胁迫因子，包括过度捕捞，对这些礁生态系统的珊瑚及其多项功能构成重大威胁。
日益增长的草食性鱼类捕捞压力，与气候变化协同作用，已急剧增加了相变（phase-shifts）的发生与广泛出现，通过竞争优势促进藻类胜过珊瑚，从而危及许多区域的珊瑚礁生态系统，包括西南大西洋。巴西三分之一的草食性鱼类受威胁，鹦鹉鱼是受威胁最严重的类群。尽管科学家、利益相关者、政府及环境机构在管理影响方面面临挑战，但某些局部胁迫因子的缓解可通过实施管理良好的海洋保护区（MPAs）来实现。就草食性鱼类而言，其执行的多样功能强调了实施管理良好区域以规范其开发的重要性，从而避免礁生态系统的功能丧失。尽管草食性鱼类功能群在异质礁生态系统中的作用主要由生物物理驱动因子（如底栖组成、生境复杂性及其他非生物驱动因子）塑造，而非人为影响，但捕捞的负面效应及MPAs对这些鱼类及其功能的积极影响已被广泛记录。
本研究评估了Abrolhos Bank（南大西洋最大礁复合体）三个不同礁区位点的草食性鱼类及其功能群的丰度、生物量与体型等级分布。我们首先评估了礁体的主要属性（即非生物数据与底栖覆盖），并评估了这些变量如何驱动功能群的生物量。我们的主要问题是：（1）在Abrolhos Bank内，具有不同环境属性与不同类型管理的位点，其草食性鱼类功能群的组成是否发生变化？（2）划定禁捕保护区是否能有效提高草食性鱼类的丰度与生物量？本研究旨在提供Abrolhos Bank草食性鱼类组合的最新评估，理解它们对不同礁属性与管理策略的响应，揭示驱动其生物量的主要变量及巴西珊瑚礁中禁捕保护区的效力。
2 材料与方法
2.1 研究区域
研究在Abrolhos Bank进行，这是一个位于巴西东海岸（16°40′–19°40′ S, 39°10′–37°20′ W）约46,000 km2的大陆架扩展区域。该区域包含了南大西洋最大礁形成区内最丰富的生物多样性。样本采集于Abrolhos海洋国家公园（AMNP），这是巴西首个此类别的MPA，成立于1983年。AMNP包括两个不连续部分：近岸的Timbebas礁（未纳入本研究）及离岸的Abrolhos群岛及相邻礁体。其他位点包括南部的Vi?osa、Coroa Vermelha和Sebasti?o Gomes礁（合称VICS礁）及北部的Paredes礁（PARD），两者均为浅水礁环境。
2.2 鱼类与底栖调查
我们在三个礁区位点（AMNP、VICS和PARD）均匀分布了18个位点（每个区位点N=6）。在AMNP内，三个位点位于岸礁，三个位于尖峰礁，随机调查了礁顶与礁壁。在每个位点，使用嵌套固定水下视觉普查（UVCs）测量草食性鱼类的丰度与生物量，其中识别物种、计数个体并估计鱼体长度（以2 cm体型等级）。每个位点进行六次UVCs（每次活动每个礁区位点36次UVCs；总计2019–2023年间523次UVCs）。所有调查均发生在南半球夏季上午9点至下午3点之间，深度2–18米。丰度以密度表示，计算为N/πr2（r=2 m对应<20 cm TL；r=4 m对应≥20 cm TL），生物量（g m?2）通过标准体长-体重关系式（W = a × Lb）从长度估计计算得出，其中W为重量（g），a为截距（反映体型结构的物种特异性系数），b为描述体重随长度（L）缩放关系的异速生长指数。环境变量在UVCs进行的圆柱体内划分的四个象限中记录，包括深度、崎岖度与礁坡度。海岸距离通过GPS测量。各变量值在分析前取平均。底栖覆盖通过UVC内对角线选择的两个样方量化，拍摄0.5 m2照片样方，每个样方15张照片。这些照片后期在CPCe软件中分析，每个样方450个随机点，将生物归属到功能群：大型藻类（绿、褐、红）、壳状珊瑚藻（CCA）、硬珊瑚、草皮（从鱼类功能角度的通用但全面分类）、群体海葵、海绵与蓝细菌。
我们将鱼类根据其摄食行为与生态角色聚类为以下草食性功能群（FGs）：藻类养殖领地性草食者（FARM）、草皮啃食者与沉积物吸食者物种（合称草皮/沉积物；TFSC）、刮食者（SCRP）、浏览器（BROW）与挖掘者（EXCV）。两种鹦鹉鱼物种（Scarus trispinosus与Sparisoma amplum）根据其体型大小（<40 cm与≥40 cm）分别被视为SCRP与EXCV。值得注意的是，啃食者与沉积物吸食者在大西洋藻类清除功能上非常相似，因此在分析中被归入同一FG。
2.3 数据分析
为强调VICS、PARD与AMNP之间的差异，我们通过主成分分析（PCA）使用UVCs作为样本单位评估了它们的礁属性（即深度、崎岖度、礁坡度、海岸距离与底栖覆盖）。由于丰度低（即合计<2%），红藻与蓝细菌被排除在分析外。各底栖群组平均覆盖度在礁区间的差异通过基于置换的单变量方差分析（ANOVA）评估，使用lmperm包中的aovp函数。我们选择此方法因为它不要求残差正态性也不要求方差齐性。我们将五年期间所有视觉普查的底栖覆盖数据聚合，并通过将采样年份作为随机/区组因子纳入置换检验来考虑时间变异。为识别显著结果，我们使用rcompanion包中的pairwisePermutationTest函数进行事后成对置换检验以确定哪些礁区位点存在差异。
各草食性功能群平均丰度与生物量在礁区间的差异通过相同方法评估，即基于置换的ANOVA，考虑时间变异（将采样年份作为随机/区组因子），并进行事后成对置换检验以评估礁区位点（VICS、PARD与AMNP）间的显著差异。此外，采样年份也作为固定因子与礁区位点交互作用进行测试，以评估丰度与生物量是否随时间变化。
我们通过模型选择在零膨胀广义加性模型对位置、尺度与形状（GAMLSS）框架下检验了环境变量（解释性连续因子）与保护（解释性二元因子）对各草食性FG生物量（响应变量；g m?2）的影响，使用零调整伽马（ZAGA）分布，该分布对我们的响应变量提供了最佳拟合。我们选择生物量是因为它整合了丰度与体型大小，而体型强烈影响代谢需求、摄食能力及整体功能影响。在ZAGA模型之前，我们探索了障碍模型（二项+截断组件）。这些模型产生了与ZAGA方法一致的估计值——特别是对于保护效应——但未被保留，因为它们增加了不必要的复杂性且需要为每个功能群解释两个独立的子模型。模型选择通过gamlss包中的gamlss函数进行。由于FGs代表生物学上不同的响应变量，每个模型独立建模。因此，结果应在每个功能群内部解释，而非作为跨组的多重比较。在运行GAMLSS前，解释因子被标准化、缩放与中心化，并检查分布。在原始模型中，即最佳模型选择前，每个FG生物量由固定因子褐藻、壳状珊瑚藻（CCA）、草皮、硬珊瑚、群体海葵、坡度、崎岖度与禁捕（类别，两级：是或否）预测。海岸距离因与因子“禁捕”高度共线性而未纳入模型。类似地，草皮与群体海葵覆盖度因同样原因未包含在同一模型中。尽管跨陆架梯度可能影响草食性鱼类分布与体型结构，但捕捞压力在Abrolhos Bank普遍存在；因此，保护状态预计对草食性鱼类生物量产生独立影响，即使考虑了自然空间变异。我们还测试了保护状态与生境变量间的交互项，但无一显著或改进模型拟合，故从最终模型中排除以保持简约性。位点嵌套在随机因子礁区位点内以包含更大小尺度的空间变异性，年份作为随机因子纳入以考虑时间变异。为评估生物量的时间变化，我们运行了额外的GAMLSS模型，将年份作为固定分类效应。由于浏览器（BROW）的丰度低且在采样中出现频率低（仅在七次视觉普查中记录），无法对其生物量建模。模型选择通过前向程序进行，使用最低的Akaike信息准则（AIC）与贝叶斯信息准则（BIC）得分，以及变量的显著性（p值）作为选择标准。所有上述分析在R软件版本4.2.1中完成。
3 结果
3.1 礁环境属性
各礁区位点内的采样单元在礁属性上表现出总体相似性，特别是在PARD与AMNP之间。尽管PC1与PC2共同解释了不到50%的方差，但前四个成分捕获了大部分结构化变异，我们关注前两个以进行可视化。VICS礁被最高比例的群体海葵（约43%，主要是Palythoa caribaeorum）以及高比例的褐藻（约9%）覆盖。PARD礁呈现最高比例的草皮（约57%）与最低比例的褐藻（约1%）。AMNP呈现最高比例的壳状珊瑚藻（CCA，约16%），且与其他区位点相比距离海岸更远。
3.2 草食性鱼类功能群的丰度与生物量
本研究记录了14种草食性鱼类，隶属4科5个功能群：Microspathodon chrysurus、Stegastes fuscus与St. variabilis作为藻类养殖领地性草食者（FARM），属雀鲷科；Acanthurus bahianus、Acanthurus chirurgus与A. coeruleus（刺尾鱼科）作为草皮/沉积物（TFSC）；Scarus trispinosus（<40 cm TL）、Sc. zelindae、Sparisoma amplum（<40 cm TL）、Sp. axillare与Sp. frondosum作为刮食者（SCRP），均属隆头鱼科；Cryptotomus roseus（隆头鱼科）、Kyphosus spp.（科）与Sp. radians（隆头鱼科）作为浏览器（BROW）；Sc. trispinosus（≥40 cm TL）与Sp. amplum（≥40 cm TL）作为挖掘者（EXCV）。
共记录10,048个个体，最低平均丰度记录于VICS（约0.6 ind. m?2），最高丰度记录于AMNP（约1.7 ind. m?2）。功能群的丰度与生物量在礁区位点间存在差异，AMNP对大多数群组显示出最高丰度与生物量，其次是PARD与VICS礁。
FARM群组在禁捕区（AMNP；约0.58±0.03 ind. m?2）的丰度约为多用途区（PARD；0.17±0.02 ind. m?2；VICS；0.16±0.01 ind. m?2）的三倍。尽管FARM在所有三个区位点均丰富，但由于其小体型，其在所有功能群中生物量最低。然而，AMNP因该区位点的高丰度保持了该群组的最高生物量（5.72±0.52 g m?2）。St. fuscus是三个区位点中该群组最具代表性的物种，其次是St. variabilis，最后是M. chrysurus。
TFSC是最丰富的草食性群组。最低丰度发现于VICS礁（0.2±0.02 ind. m?2），而PARD（0.62±0.07 ind. m?2）与AMNP（0.69±0.05 ind. m?2）的较高丰度相似，两者间无显著差异。然而，对于生物量，三个区位点间存在差异，AMNP显示出最高值以及最大个体（62.71±9.19 g m?2）。A. bahianus是该群组中最丰富的物种，在所有位点个体数达两倍以上，其次是A. chirurgus，最后是A. coeruleus。
类似地，SCRP群组在PARD（0.35±0.03 ind. m?2）与AMNP（0.33±0.03 ind. m?2）间的丰度无差异，而在VICS该群组显著较少（0.19±0.03 ind. m?2）。另一方面，AMNP对该群组显示出相当高的生物量值（64.41±9.07 g m?2），相较于PARD（25.99±3.88 g m?2）与VICS（23.44±4.18 g m?2），这一结果主要受物种Sc. trispinosus（<40 cm TL）驱动。SCRP群组在区域间物种代表性存在差异：Sc. trispinosus（<40 cm TL）在PARD更丰富，Sp. axillare在VICS更丰富，而Sc. zelindae、Sp. amplum（<40 cm TL）与Sp. frondosum在AMNP更丰富。
BROW群组仅在AMNP（0.008±0.003 ind. m?2）与VICS礁（0.005±0.003 ind. m?2）被观察到，但在这些区域罕见。BROW生物量相较于所有其他FGs最低，尽管属科的成员相对为大体型鱼类（特别是在AMNP；4.54±3.09 g m?2）。科对应最高丰度与生物量，以及最大体型，其次是S. radians与C. roseus。
尽管相较于最丰富群组呈现低丰度，EXCV生物量高于任何其他群组（>160 g m?2）。该FG由Sp. amplum与Sc. trispinosus的较大体型个体（>40 cm TL）代表。然而，Sp. amplum在Abrolhos Bank的丰度低于Sc. trispinosus。事实上，S. trispinosus更丰富，主要是在AMNP礁（0.05±0.01 ind. m?2），体型更大。因此，仅AMNP就占了本研究中记录的该群组总生物量的95%。
3.3 环境因子、保护与时间对草食性鱼类功能群生物量的影响
预测各FG生物量的最佳模型包含了不同因子的组合；然而，因子“禁捕”在所有模型中是最具正向影响力的。对于FARM，生境复杂性具有正向效应：崎岖度增加一个标准差（1-SD）与FARM生物量增加0.25 g m?2相关。相反，褐藻覆盖度或活珊瑚覆盖度增加1-SD分别对应FARM生物量减少0.20 g m?2与0.19 g m?2。TFSC的最佳模型包含了草皮覆盖度的正向效应，其中草皮覆盖度增加1-SD与TFSC生物量增加0.16 g m?2相关。对于SCRP，生境结构具有 contrasting 效应：CCA覆盖度增加1-SD与SCRP生物量增加0.18 g m?2相关，而深度增加1-SD对应生物量减少0.15 g m?2。最后，EXCV的最佳模型显示了底栖结构的 contrasting 效应：CCA覆盖度增加1-SD与EXCV生物量减少0.40 g m?2相关，而珊瑚覆盖度同等增加则产生0.67 g m?2的增加；崎岖度也具有正向效应，每1-SD增加0.23 g m?2。
当年份作为固定效应纳入GAMLSS模型时，我们发现某些FGs生物量存在时间波动的证据。FARM在2020、2021与2023年相对于201年显示出显著更高的生物量，而TFSC仅在2022年表现出显著增加。相反，SCRP与EXCV在年份间未显示统计学显著差异。
4 讨论
4.1 草食性鱼类功能群的丰度与生物量
Abrolhos Bank拥有西南大西洋最多样化的礁群落，为巴西省份大多数草食性鱼类物种提供关键栖息地。这凸显了整个区域迫切需要有效的保护策略。我们的研究使用Abrolhos Bank草食性鱼类群落结构的最新数据进行了功能分析，使用丰度与生物量作为其保护状态的代理指标，范围从海岸礁到Abrolhos海洋国家公园（AMNP）。
尽管大多数草食性鱼类出现在Abrolhos Bank内所有研究区位点，但它们的丰度、生物量与体型等级大多在AMNP（一个离岸禁捕MPA）内更高。我们预测大体型草食者如刮食者（SCRP）与挖掘者（EXCV）会因PARD与VICS缺乏保护而受到负面影响，并因AMNP的结构复杂性与保护而受到积极影响，这部分与来自其他地方的类似发现一致。大多数物种符合此模式，除了Sparisoma axillare——最丰富的SCRP物种。就丰度而言，SCRP物种似乎主要受生境条件而非捕捞压力本身影响。例如，S. axillare显示出对高褐藻覆盖礁体（AMNP与VICS）以及退化礁体（如未保护区域低硬珊瑚覆盖）的偏好。这种模式表明对受干扰环境的更强适应性，可能由与较少丰富草食者竞争减少所促进。相反，FARM物种未预期在AMNP显示出显著更高丰度，因为它们并非渔业目标，因此在捕捞区域不应衰退，然而我们的结果揭示了与非保护区域相比，禁捕区内的较低丰度。但类似于SCRP，FARM似乎主要受生境条件影响，AMNP的高CCA覆盖与更高崎岖度是驱动其偏好的重要因子。
在Abrolhos Bank，浏览器（BROW）的稀缺限制了它们的生态功能；然而，这些角色可能部分由更丰富的草皮/沉积物物种（TFSC）补偿，它们通过 dislodging 大型藻类减少珊瑚-藻类竞争，并与SCRP一起在摄食期间防止藻类繁殖体在底质上定居。总体而言，环境属性以不同方式影响草食性鱼类FGs，然而保护因子“禁捕”是在某种程度上正向影响所有功能群的最相关变量。
4.2 环境因子、保护与时间对草食性鱼类功能群生物量的影响
除保护外，特定的跨陆架生物与非生物条件以不同方式影响每个研究区位点。例如，近岸礁因靠近Caravelas河排放而更浑浊且富含营养。然而，VICS礁与PARD不同，其结构复杂性较低，主要由Palythoa caribaeorum与褐藻（ mostly Sargassum与Dictyopteris）组成，硬珊瑚覆盖较低。尽管在珊瑚覆盖上相对相似，PARD与AMNP在主要 scleractinian 物种丰度上不同，Montastraea cavernosa与Mussismilia hispida在PARD更丰富，而Mussismilia braziliensis在AMNP显示出更高丰度，尽管所有三种物种作为块状群体共享相似功能角色。尽管区位点间的环境差异可能将草食性鱼类视为单一群组时塑造其分布，但我们的发现强调保护作为保护功能 distinct 草食性鱼类的关键因子。
FARM物种通常与结构复杂的礁荒芜区（例如，珊瑚被捕食或白化后）相关， due to their farming habits，并且它们在离岸保护区（AMNP）显著更丰富。这可能是由于AMNP有利的环境条件，如增加的崎岖度与较低的大型藻类覆盖，这些是通过提供基本庇护所与草皮养殖空间驱动雀鲷丰度与分布的关键因子。如先前报道，这些鱼类可以通过其 aggressive 领地行为改变底栖组成并增加多样性， besides influencing community structure。 Consequently, some large herbivores avoid FARM territories due to aggressiveness, while others benefit from the indirect protection these shelters provide, facilitating their recruitment in reef environments。因此，FARM尽管体型小，但可以通过驱动底栖群落变化、增强其领地内初级生产力对礁动力学施加相当大影响。一般来说，更高的FARM丰度可以与底栖多样性增加与草食性组合摄食率提高相关联。
类似地，TFSC在PARD与AMNP同等丰富，这也可能归因于这些区位点的环境条件而非捕捞压力，尽管该群组作为渔业目标的兴趣日益增长。该群组的显著丰度与生物量已在热带区域报道，物种在其对高能与低能礁的适应性上变化；因此，它们的功能可能通过其生态角色益 even the most degraded reefs。生境结构与食物源可用性的差异可能是影响TFSC密度的重要因子，这与PARD更高的草皮覆盖一致。然而，AMNP更高的TFSC生物量归因于更大个体的存在，这可能反映了跨陆架生境条件变异，有利于离海岸更远 older, larger fish 的丰度——一种在该区域其他鱼类群组（如鹦鹉鱼）中也观察到的模式。巴西省份的TFSC共享相似的齿列形态，因此，沉积物吸食物种在摄食硬质底物其他来源时 also crop on turf patches。一般来说，该群组主要摄食草皮藻，通过啃食藻类与清除沉积物发挥其功能角色，尽管对这些过程的贡献在群组内部变化。例如，Acanthurus chirurgus摄入大量碎屑，而A. coeruleus在Abrolhos Bank是大型藻类消费者。然而，构成此处TFSC的刺尾鱼是参与礁上草皮藻清除的主要鱼类群组之一， assimilating this material for biomass production。在AMNP，TFSC执行的沉积物清除可能防止珊瑚窒息并有助于清洁底质上的未固结材料； thereby, suggesting their roles help to maintain a broader consolidated area for coral recruitment。 Moreover, the removal of sediment from turf algae facilitates the foraging behaviour by other herbivorous fishes, contributing to the overall herbivory delivered。 Indeed, the large shoals of TFSC in the AMNP may help sustain benthic diversity by creating space on the substrate through turf and sediment removal。鉴于该群组在当前 following the depletion of previously targeted fish stocks 正面临捕捞压力，AMNP可以作为 both a refuge and a crucial conservation tool for their preservation。
SCRP的丰度可能归因于跨陆架变异、环境条件与保护的综合效应。具体地，Sp. axillare，该群组最具代表性的物种，在多用途区位点（VICS与PARD）显示出更高丰度，如先前研究报道。最近，Sp. axillare分布与较浅礁体与大型叶片藻礁相关，这些属性似乎匹配VICS区位点。我们发现Sp. axillare丰度主要与以Palythoa caribaeorum与叶状大型藻类为主的较少样点相关（即VICS）；因此，Sp. axillare在未保护区域的丰度可能通过在其摄食活动中 dislodging 叶状大型藻类潜在地贡献于生态系统功能。此功能可能补偿通常由VICS中较少丰富或 virtually absent 草食性FGs执行的角色。Sp. axillare的丰度似乎受生境偏好影响 more than by the fishing pressure itself in the Abrolhos Bank。沿海区位点与AMNP之间的差异在考虑Scarus丰度时也出现，更具多样性的SCRP组合栖息于禁捕区位点。由于SCRP通过其摄食行为贡献于底栖群落早期演替动态，物种特异性食物偏好对AMNP区域底栖覆盖多样性产生更大效应。
BROW是最不丰富的群组，生物量 largely dominated by Kyphosids。尽管它们在珊瑚礁上大型藻类清除中起关键作用，但科可能局限于Abrolhos群岛内具有高浪涌的较深礁体，那里其偏好资源（即厚革质、叶状与粗分支藻类）的生长受益。该群组的另外两个代表是相当小的物种，可能更多与礁边界外的海草床相关，使它们成为Abrolhos Bank中最不显眼的草食性礁鱼。我们在此评估的礁体可能不是该群组的偏好栖息地，我们认为它们在所有研究栖息地对草食性的贡献最小。
另一方面，EXCV受到保护的不成比例影响。该群组的生物量在AMNP（155.231±32.636 g
