《Basic and Applied Ecology》：The hidden multitrophic diversity of specialized grass-shoot insects – neglected by grassland management
编辑推荐：
本研究针对传统草地管理忽视草茎内栖昆虫多样性的问题，分析了德国地区10种多年生和5种一年生禾草的草茎内植食性昆虫-寄生蜂群落。研究发现，一年生禾草未被内栖昆虫攻击，而多年生禾草的昆虫物种丰富度与茎长呈显著正相关（R2=0.96），平均每种多年生禾草承载11.5种植食性昆虫和29.9种寄生蜂，63%为禾草特化种。研究强调未刈割长期庇护地对维持这些高度特化群落至关重要，为草地生物多样性保护提供了新视角。
在生物多样性丧失日益严峻的背景下，科学界和公众的关注点多集中于大尺度生物多样性格局，而隐藏在植物组织内部的专性内生昆虫物种却常常被忽视。传统草地管理方式，如频繁的刈割，对这些脆弱且高度特化的生物群落产生了显著的负面影响。禾本科植物作为草地生态系统的主体，其茎秆内部隐藏着一个复杂而丰富的微型世界——植食性昆虫及其天敌（主要是寄生蜂）构成了精密的食物网。然而，当前对禾草内生昆虫群落的认知仍存在巨大空白，尤其缺乏对不同禾草物种所承载的昆虫多样性的系统性评估。这种认知不足直接导致在草地管理和生物多样性保护实践中，维持完整草茎以支持昆虫种群长期生存的需求被普遍忽略。
为了揭示这一被隐藏的多样性，并探究影响其分布的关键因素，研究人员在《Basic and Applied Ecology》上发表了他们的研究成果。他们聚焦于德国卡尔斯鲁厄周边地区广泛分布的15种禾草（包括10种多年生禾草和5种一年生禾草），这些物种覆盖了从极短到极长的草茎梯度。研究的核心在于通过解剖干燥的草茎并饲养其中的所有昆虫，来全面刻画依赖于未刈割生境中完整草茎越冬的植物-植食性昆虫-寄生蜂食物网。
研究得出了几个关键结论。首先，一年生禾草完全未被任何草茎内栖昆虫攻击，而多年生禾草的昆虫物种丰富度与草茎长度呈现极强的正相关关系，草茎长度解释了植食性昆虫物种数96%的方差，以及昆虫总物种数（植食者+寄生蜂）93%的方差。平均每种多年生禾草承载着41.4种昆虫，其中72%为寄生蜂。尤为重要的是，63%的昆虫物种为禾草特化种，包括31%的单食性（仅依赖于一种宿主禾草）和32%的寡食性（仅取食禾本科植物）物种。其次，通过二分网络分析发现，随着草茎长度的增加，草茎内栖昆虫群落的结构发生系统性变化：网络隔室（非连通子集）数量和链接的香农多样性增加，而连接度和嵌套性则下降。这反映了这些高度特化群落内部强烈的共演化和适应性辐射。研究还排除了生物量、植物化学、结构或生境年龄等因素作为一年生与多年生禾草昆虫多样性差异的主要原因，指出一年生禾草在时空上的不可预测性（短暂的生长周期和通过种子扩散导致的生长地点不固定）是其避免被特化内栖昆虫攻击的关键，这构成了一个“无天敌生态位”。
这项研究的意义在于，它首次系统性地揭示并量化了禾草茎长与其内生昆虫多样性之间的强关联，凸显了在草地生态系统中长期存在、未被干扰的草茎作为特化昆虫群落庇护所的极端重要性。研究结果强烈提示，当前的草地管理实践需要重新审视，应更加关注这些被忽视的、高度特化的草茎内昆虫群落，并通过设置长期未刈割的庇护地来促进其保护和恢复。
为开展此项研究，作者团队运用了几个关键技术方法。首先是系统的野外采样与昆虫饲养鉴定：于秋季（10-11月）在德国卡尔斯鲁厄周边半径约30公里范围内，选取15种广泛分布且局部丰富的禾草物种（10种多年生，5种一年生），在长期（>5年）未刈割的旧休耕地、路堤和芦苇带等生境中，采集50 cm × 50 cm样方内的所有干燥草茎，在实验室内进行纵向解剖，发现所有内生昆虫，并将所有幼虫阶段饲养至成虫进行形态学鉴定，寄生蜂由专家（SV）鉴定。其次是植物与昆虫群落特征分析：测量了每种禾草的平均茎长、基部茎直径、节数等形态指标，并分析了昆虫物种组成、取食特异性（单食性、寡食性、多食性）以及昆虫在草茎上的垂直分布位置。第三是生态网络分析：利用R语言中的bipartite软件包（版本2.21）基于物种存在-absence数据构建植食性昆虫-寄生蜂二分相互作用网络，计算了隔室数量、香农多样性、连接度、嵌套性、链路过物种数和脆弱性等网络指数，并分析这些指数随草茎长度的变化。此外，还通过化学分析（测定干重、氮、灰分、硅酸盐和总糖含量）和野外移植盆栽实验（将一年生禾草Alopecurus myosuroides和多年生禾草Dactylis glomerata盆栽置于不同演替阶段的生境中）来验证关于一年生与多年生禾草差异的潜在假设。
研究结果
草茎长度与昆虫物种丰富度
研究结果显示，草茎长度是预测多年生禾草内生昆虫物种丰富度的最强预测因子。一年生禾草未被任何内栖昆虫攻击，而多年生禾草的植食性昆虫物种数随茎长增加而线性增加（R2 = 0.96）。当包括寄生蜂时，总昆虫物种数与茎长的正相关关系依然极强（R2 = 0.93）。平均每种多年生禾草栖息有11.5种植食性昆虫和29.9种寄生蜂，寄生蜂与植食性昆虫的物种比约为2.6:1，且该比值与草茎长度无关。
昆虫群落组成与特征
研究的昆虫类群主要包括：瘿蜂科（Eurytomidae，主要是茎内栖息的Tetramesa属蜂类）、瘿蚊科（Cecidomyiidae）、粉蚧科（Pseudococcidae）、秆蝇科（Chloropidae）、茎蜂科（Cephidae）、鳞翅目（Lepidoptera，如夜蛾科Noctuidae、雕蛾科Glyphipterygidae、蜈蚣科Pyralidae）、鞘翅目（Coleoptera，如天牛科Cerambycidae）以及其他双翅目（Diptera）昆虫。所有被研究的多年生禾草都至少拥有瘿蜂、瘿蚊和粉蚧的代表物种。随着草茎增长，昆虫物种数的增加主要归因于双翅目和鳞翅目物种的加入。较长的草茎允许体型更大的幼虫（如茎蜂、天牛、蛾类）生存，并且只有最长的草种（Calamagrostis canescens和Phragmites australis）才产生侧枝，供特化昆虫利用。在芦苇（Phragmites australis）中，还发现了丰富的共栖动物（inquilines）群落，它们生活在受损茎秆的枯叶或虫粪中。
取食特异性与网络结构
63%的昆虫物种是禾草特化种（31%单食性，32%寡食性）。植食性昆虫-寄生蜂相互作用网络的分析表明，随着草茎长度的增加，网络的隔室数量（非连通子集）和链接的香农多样性显著增加，而网络的连接度（实际连接数占可能连接数的比例）和嵌套性（节点与连接更丰富的节点的互动子集趋势）则下降。每个物种的平均链接数和脆弱性（每个植食性昆虫物种的平均寄生蜂物种数）仅呈现不显著的增加趋势。这种高度隔室化的结构反映了群落内物种的高度特化和共演化。
对假设的检验
研究检验了三个可能解释一年生禾草缺乏内栖昆虫的假设，并均予以否定：
- 1.
化学与生物量差异：对四种一年生和四种多年生禾草的化学分析显示，它们在干重、氮、灰分、硅酸盐和糖含量上均无显著差异。干重仅与茎长或茎粗相关。
- 2.
植物结构复杂性：一年生和多年生禾草在结构复杂性（如节数）上无显著差异（除了极长的P. australis）。
- 3.
生境类型影响：野外移植实验表明，无论是将禾草盆栽置于一年生休耕地还是古老的果园草地，一年生禾草Alopecurus myosuroides均未被内栖昆虫攻击（仅偶尔被花部瘿蚊Stenodiplosis geniculati侵害），而多年生禾草Dactylis glomerata在两种生境中均被多种内栖昆虫攻击，且攻击程度相似。对于外栖昆虫，生境类型和禾草生活型（一年生/多年生）均未导致攻击的显著差异。
因此，一年生禾草缺乏内栖昆虫的主要原因被归结为其在时空上的不可预测性（短暂的、地点不固定的生长习性），这使其对需要稳定、可预测资源的特化内栖昆虫而言缺乏“显着性”（apparency）。
研究结论与意义
本研究清晰地表明，禾草茎长是预测其内生昆虫群落物种丰富度的关键指标，而一年生与多年生生活型的差异则决定了内生昆虫群落的存在与否。多年生禾草，特别是那些具有长茎的物种，支撑着高度多样化且特化的内生昆虫及寄生蜂群落。这种多样性模式主要可由资源异质性假说（长茎提供更多样化的微生境和资源）、生产力假说（更多资源支持更多物种生存）和显着性假说（大而稳定的资源更易被昆虫发现和利用）来解释。
研究最重要的意义在于揭示了传统草地管理中长期被忽视的一个巨大生物多样性维度。平均每种多年生禾草承载超过40种昆虫，其中大部分是高度特化的类群，然而它们的生存完全依赖于完整、未被干扰（尤其是未被刈割）的草茎能够安全越冬并完成生命周期。当前普遍实施的草地管理措施，如定期放牧或刈割，直接破坏了这一基本需求，导致这些特化群落无法建立和持续存在。
因此，未来的草地生物多样性保护策略必须充分考虑这些隐藏的多样性。研究建议，在草地管理中应有意设置和保留长期（例如超过五年）未受干扰的庇护地，例如田边篱笆旁、地块角落或专门的保护区内的小片区域，确保草茎能够完整地生长和越冬。理想的草地景观应该是由不同管理强度（包括完全放弃管理）的斑块构成的镶嵌体，为具有不同生态需求的各类生物（包括需要稳定生境的特化内栖昆虫和需要开放生境的其他物种）提供栖息地。这种小尺度的、异质性的管理方式，结合景观层面的生境连通性，是协调农业生产与生物多样性保护、维持草地生态系统完整性和功能的关键。
